Ciclo de desarrollo con dominancia del gametofito

En la mayoría de los musgos (Bryophyta), a partir de la espora se desarrolla primero una estructura filamentosa especial, el protonema (Mauseth, 2017; Stern, 2020). El protonema tiene aspecto de un filamento verde ramificado, compuesto por una sola hilera de células, y recuerda externamente a un alga verde filamentosa (por ejemplo, Spirogyra o Cladophora). Sin embargo, se puede distinguir por sus tabiques oblicuos (no transversales) entre células y por la presencia en muchas células de numerosos cloroplastos pequeños (en lugar de uno o dos grandes cloroplastos como en las algas).

El protonema cumple dos funciones principales:

En distintos grupos de musgos, el protonema puede ser más o menos duradero. En muchos musgos (por ejemplo, Funaria, Physcomitrella) el protonema persiste durante mucho tiempo e incluso puede vegetar por sí solo, produciendo nuevos gametóforos (Ligrone et al., 2012). En los musgos esfagnales (Sphagnopsida), el protonema es laminar, plano, no filamentoso, lo que se considera un carácter más primitivo (Raven et al., 2017).

En las hepáticas (Marchantiophyta), el protonema suele ser muy corto, a menudo consta de pocas células, y pasa rápidamente a la formación del talo o del brote folioso (Crandall-Stotler et al., 2009). En las antocerotas (Anthocerotophyta), el protonema está ausente: la espora germina directamente en el talo (Renzaglia et al., 2009).

El gametóforo es la parte especializada del gametofito que porta los órganos sexuales (gametangios — anteridios y arquegonios) (Shaw et al., 2011). En los musgos, el gametóforo es una planta foliosa bien desarrollada (caulidio con filidios). En las hepáticas, el gametóforo puede ser un talo (por ejemplo, en Marchantia) o también folioso (por ejemplo, en Porella). En las antocerotas, el gametóforo es un talo simple.

El desarrollo del gametóforo a partir de una yema del protonema incluye la organización de un meristemo apical con una única célula apical tetraédrica (en musgos) o con una célula de otra forma (en hepáticas) (Ligrone et al., 2012). Esta célula va segregando derivados que luego se diferencian en tejidos del tallo y de las hojas. En los musgos, los filidios están dispuestos en espiral, mientras que en las hepáticas foliosas lo hacen en tres filas (a menudo dos superiores grandes y una inferior reducida) (Simpson, 2019).

Ejemplos:

La capacidad del gametóforo para producir órganos sexuales no es inmediata. En los musgos de clima templado, desde la germinación de la espora hasta el desarrollo de un gametóforo maduro que porte anteridios o arquegonios pueden transcurrir desde varios meses hasta dos años (Raven et al., 2017). En las hepáticas, este proceso suele ser más rápido (unas semanas). El desarrollo de los gametóforos está influido por:

Es importante señalar que la mayoría de los gametofitos de briófitos pueden reproducirse también vegetativamente (por fragmentos, yemas de cría, gémulas), lo que les permite colonizar rápidamente hábitats adecuados incluso cuando el proceso sexual es poco frecuente (Ekwealor & Fisher, 2024). Sin embargo, para comprender el ciclo completo es necesario examinar la reproducción sexual.

Así, la primera etapa del ciclo es el desarrollo a partir de una espora haploide, primero de una estructura juvenil (protonema, muy desarrollado en musgos y escaso en hepáticas) y luego de un gametóforo adulto —el gametóforo que portará los futuros órganos sexuales. Conviene recordar:

En la siguiente parte (etapa 2) examinaremos cómo se forman los órganos sexuales —anteridios y arquegonios— sobre los gametóforos y cómo ocurre la fecundación.

En los briófitos, los órganos sexuales (gametangios) son siempre multicelulares y están protegidos por una capa de células estériles (que no participan en la formación de gametos) (Raven et al., 2017). Esta es una importante adquisición evolutiva que protege a los gametos de la desecación.

Anteridios (órganos sexuales masculinos) — generalmente saquitos redondeados u oblongos sobre un pedicelo corto. Su pared (envoltura estéril) consta de una capa de células. En su interior se desarrollan numerosas células espermatógenas, cada una de las cuales se transforma en un espermatozoide (Mauseth, 2017). Los espermatozoides de los briófitos tienen forma curvada, en espiral, y poseen dos flagelos (undulipodios) en el extremo anterior (Ligrone et al., 2012; Simpson, 2019). Esta estructura les confiere movilidad en el medio acuoso. En la mayoría de las especies, los anteridios se forman sobre los mismos gametóforos que los arquegonios (especies monoicas) o sobre plantas masculinas separadas (especies dioicas).

Arquegonios (órganos sexuales femeninos) — tienen forma característica de matraz (botella) y constan de:

La pared estéril del arquegonio también protege al óvulo de la desecación. En muchos musgos y hepáticas, los arquegonios se agrupan, a veces rodeados por hojas modificadas (hojas periqueciales) o por una prolongación del talo (pseudoperiantio).

Cuando el arquegonio madura, las células del canal del cuello y la célula del canal ventral degeneran y su contenido se vierte al exterior. En este exudado hay azúcares (sacarosa y otros) y atrayentes específicos (por ejemplo, proteínas fijadoras de calcio) que crean un gradiente de concentración (Mauseth, 2017). Los espermatozoides presentan quimiotaxis —capacidad de moverse hacia concentraciones más elevadas de estas sustancias, lo que los dirige a la abertura del arquegonio (Stern, 2020). En algunas especies (por ejemplo, musgos del género Bryum y hepáticas), la quimiotaxis es muy eficaz: los espermatozoides pueden recorrer distancias de varios centímetros.

El agua líquida cumple dos funciones:

En las especies que crecen en céspedes densos (por ejemplo, Polytrichum), las gotas de lluvia al golpear los «discos» anteridiales (extremidades ensanchadas especiales de las plantas masculinas) expulsan acumulaciones de espermatozoides, que luego se depositan sobre las plantas femeninas (Ligrone et al., 2012). En la hepática Marchantia, los anteridios se sitúan sobre anteridióforos pedunculados en forma de paraguas con lóbulos; la lluvia arrastra los espermatozoides, que discurren por la superficie del talo hacia los arquegonios, situados sobre los arquegonióforos femeninos (Mauseth, 2017).

En algunos musgos se ha descrito el síndrome de transporte de espermatozoides por artrópodos (foragamia). Por ejemplo, en el musgo Bryum argenteum y otras especies, microartrópodos (colémbolos, ácaros) transportan espermatozoides sobre sus cuerpos entre plantas (Ekwealor & Fisher, 2024; Shaw et al., 2011). También se conoce el papel de insectos voladores (moscas) para los musgos del género Splachnum, que son atraídos por el olor que desprenden los esporofitos.

Con suficiente humedad, el anteridio se abre (generalmente en la parte superior) y libera miles de espermatozoides móviles. En el agua, se dirigen al arquegonio guiados por el gradiente químico. Uno de los espermatozoides penetra a través del cuello del arquegonio hasta el vientre y se fusiona con el óvulo (Raven et al., 2017). La fusión de los gametos (singamia) da lugar a la formación del cigoto diploide (2n) —la primera célula de la siguiente generación, la esporofítica.

Es importante destacar que, a diferencia de las algas, el cigoto no abandona el arquegonio, sino que permanece en el interior de su vientre. Esto proporciona protección y nutrición inicial al embrión en desarrollo —la llamada matrotrofia (Stern, 2020). El arquegonio y los tejidos circundantes del gametofito forman una caliptra (capuchón) que protegerá al esporofito joven.

De la dependencia de la fecundación del agua se derivan importantes consecuencias ecológicas y biológicas:

En la segunda etapa se produce la fecundación:

Esta etapa es el «cuello de botella» en la vida de los briófitos, pero es precisamente la que asegura la recombinación genética y la diversidad de la descendencia. En la siguiente parte (etapa 3) seguiremos el desarrollo del esporofito parásito a partir del cigoto y la formación de esporas en su interior.

El esporofito de los briófitos se denomina esporogonio. En la mayoría de los musgos y hepáticas consta de tres partes (Simpson, 2019; Stern, 2020):

Importante: el esporofito de los briófitos nunca se ramifica (a diferencia de los esporofitos de helechos, colas de caballo y, por supuesto, plantas con semilla). Siempre es solitario y porta un solo esporangio (Goffinet et al., 2013). Si en algunos musgos parece que hay varias cápsulas (por ejemplo, en Sphagnum), se debe al desarrollo de varios esporogonios a partir de distintos arquegonios en un mismo gametóforo, no a la ramificación de un solo esporofito.

El desarrollo del esporogonio puede dividirse en varias etapas sucesivas.

1. Cigoto y primera fase de la embriogénesis. El cigoto (2n), que permanece en el interior del vientre del arquegonio, comienza a dividirse. En musgos y hepáticas, la primera división del cigoto es transversal (con respecto al eje longitudinal del arquegonio). En las antocerotas, es longitudinal (Raven et al., 2017; Ligrone et al., 2012). Del cigoto se forma un embrión multicelular.

2. Formación del pie y de la seta. En los musgos, parte de las células del embrión dan lugar al pie y a la seta. El crecimiento de la seta en los musgos se produce mediante un meristemo intercalar —una zona de división celular entre la futura cápsula y la seta (Ligrone et al., 2012). En las hepáticas, la seta crece por elongación (crecimiento difuso) de las células ya formadas, no por meristemo.

3. Formación de la cápsula (esporangio). La parte superior del embrión se diferencia en la cápsula. En el interior de la cápsula se establece el arquesporio —tejido esporógeno, del que luego se forman los esporocitos (células madre de las esporas). Alrededor del arquesporio se desarrolla una pared pluriestratificada de la cápsula. En la parte central de muchos musgos y antocerotas se forma un cordón estéril —la columela— que ayuda a la distribución uniforme de las esporas (Mauseth, 2017). Las hepáticas carecen de columela.

4. Estructuras protectoras. El esporofito en desarrollo está rodeado por restos del arquegonio, que se agrandan y forman la caliptra —un capuchón que cubre la cápsula joven. La caliptra tiene función protectora y a veces participa en la regulación de la transpiración y el intercambio gaseoso del esporofito (Raven et al., 2017). Al madurar la cápsula, la caliptra suele caer.

En las hepáticas (Marchantiophyta), el esporofito tiene una seta muy corta, que se marchita rápidamente. La cápsula suele ser redondeada o elipsoidal, y se abre por hendiduras longitudinales o valvas. En su interior, además de las esporas, hay células estériles —los elaterios— con engrosamientos espirales higroscópicos que ayudan a expulsar las esporas al cambiar la humedad (Crandall-Stotler et al., 2009; Simpson, 2019). Ejemplo: Marchantia polymorpha.

En los musgos (Bryophyta), el esporofito suele tener una seta larga, a menudo rígida. La cápsula presenta una estructura más compleja. En la cápsula madura se distinguen la urna (cuerpo principal portador de esporas) y el opérculo (tapadera). Al madurar las esporas, el opérculo se desprende, dejando al descubierto el peristoma —una o dos filas de dientes sensibles a la humedad (Goffinet et al., 2013). El peristoma desempeña un papel clave en la liberación dosificada de esporas. Ejemplo: Polytrichum commune.

En las antocerotas (Anthocerotophyta), la seta está ausente. El esporofito tiene aspecto de una prolongación larga, en forma de punzón o cuerno, que crece de forma continua desde la base (crecimiento indefinido) gracias a un meristemo intercalar basal (Renzaglia et al., 2009). El esporofito maduro se abre longitudinalmente desde el ápice hasta la base, liberando gradualmente las esporas. En el esporangio, además de las esporas, hay pseudoelaterios multicelulares.

En el interior de la cápsula, las células del arquesporio (tejido esporógeno) sufren meiosis. Cada esporocito (célula madre de las esporas), diploide (2n), se divide por meiosis y forma cuatro esporas haploides (n) (Stern, 2020). En la mayoría de los briófitos, todas las esporas son de tamaño similar —estas especies se denominan isospóricas. Solo en unas pocas (por ejemplo, algunas especies de Sphagnum, Macromitrium) las esporas difieren en tamaño (anoisosporia o anisosporia), lo que se considera un paso hacia la heterosporia, característica de las plantas con semilla (Raven et al., 2017).

Las esporas están envueltas por una pared resistente que contiene esporopolenina —uno de los biopolímeros más estables, que permite a las esporas soportar condiciones adversas (desecación, cambios de temperatura) y mantener su viabilidad durante muchos años (Simpson, 2019). En la superficie de la espora de musgos y algunas hepáticas aparece la marca trilete —una cicatriz trirradiada que queda de la tétrada de esporas.

El esporofito de los briófitos no es capaz de realizar una fotosíntesis completa. Aunque en las células de sus tejidos (especialmente en la pared de la cápsula) pueden haber cloroplastos, la contribución de su propia actividad fotosintética al presupuesto total de carbono del esporogonio es muy pequeña (generalmente inferior al 10–20%) (Ligrone et al., 2012; Goffinet et al., 2013). La mayor parte de las sustancias orgánicas (azúcares, aminoácidos), así como el agua con minerales disueltos, provienen del gametofito.

El transporte se realiza a través de la placenta —zona de contacto íntimo entre el pie del esporofito y los tejidos del gametofito. Aquí, las células de ambas generaciones suelen presentar prolongaciones de la pared celular (células de transferencia) que aumentan la superficie de absorción (Ligrone et al., 2012). Se cree que el movimiento de sustancias se produce por vía apoplástica (a través de las paredes celulares) y está regulado por transporte activo.

Columela (en musgos y antocerotas) — cordón estéril central que proporciona resistencia mecánica y posiblemente transporte de agua al esporofito (Mauseth, 2017).

Elaterios (en hepáticas) y pseudoelaterios (en antocerotas) — células estériles que al secarse se retuercen y ayudan a «esponjar» la masa de esporas y a expulsarlas de la cápsula (Simpson, 2019).

Peristoma (en musgos) — una adaptación crucial para la liberación dosificada de esporas. Los dientes del peristoma son higroscópicos: en tiempo seco se doblan hacia fuera, abriendo la salida a las esporas; en tiempo húmedo se pliegan contra la abertura, cerrándola (Goffinet et al., 2013). Esto impide la liberación masiva de esporas durante la lluvia, cuando la dispersión por el viento no es posible.

Aunque el esporofito de los briófitos parece un «apéndice» del gametofito, su papel en el ciclo vital es enorme. Gracias al esporofito se produce:

Para la ciencia agraria, el conocimiento de la estructura del esporofito de los briófitos es útil, por ejemplo, para identificar especies de musgos maleza por sus cápsulas y peristoma (ya que los esporofitos suelen persistir más tiempo que los gametofitos). Además, la dispersión de esporas de muchas especies de musgos (por ejemplo, Sphagnum) afecta a grandes extensiones, lo que tiene importancia para la mejora de turberas y la evaluación de la llegada de propágulos a los campos.

Una vez completada la meiosis, las esporas dentro de la cápsula se encuentran en un empaquetamiento denso, a menudo mezcladas con elementos estériles (elaterios en hepáticas o pseudoelaterios en antocerotas). Para una dispersión eficaz, las esporas deben ser:

Simultáneamente a la maduración de las esporas, se produce la deshidratación (secado) de los tejidos de la cápsula y de su seta. En muchos musgos, la seta conserva la capacidad de retorcerse y enderezarse al cambiar la humedad, lo que también contribuye a la expulsión de esporas (Ligrone et al., 2012).

Los tres grupos de briófitos han desarrollado diferentes modos de liberar las esporas, reflejo de su larga evolución independiente.

A. Hepáticas (Marchantiophyta). La cápsula de la mayoría de las hepáticas se abre mediante hendiduras longitudinales (generalmente 4) o de forma irregular (Crandall-Stotler et al., 2009). La pared de la cápsula es uni- o pluriestratificada. En su interior se encuentran los elaterios —células individuales con engrosamientos espirales de la pared que contienen agua. Al secarse, los elaterios se retuercen y, al enderezarse, «barren» las esporas fuera de la cápsula abierta (Mauseth, 2017; Simpson, 2019). La liberación de esporas suele ser simultánea (la cápsula se vacía rápidamente).

B. Musgos (Bryophyta). En la mayoría de los musgos «verdaderos» (clase Bryidae), la cápsula tiene un opérculo (tapadera) que se desprende al madurar. Debajo del opérculo se encuentra el peristoma —una o dos filas de dientes formados por restos de paredes celulares. El peristoma es la adaptación clave para la liberación dosificada de esporas (Goffinet et al., 2013). Principio de funcionamiento:

C. Antocerotas (Anthocerotophyta). El esporofito tiene forma de cuerno largo. La dehiscencia se produce longitudinalmente desde el ápice hacia la base en dos (rara vez cuatro) valvas. Dado que el crecimiento del esporofito es basal e indeterminado (Renzaglia et al., 2009), las nuevas esporas maduran gradualmente, por lo que la dehiscencia y la liberación también se prolongan en el tiempo. Este mecanismo recuerda a una «cápsula del tiempo»: las esporas se liberan en porciones a lo largo de varias semanas o meses. En el interior de la cápsula hay pseudoelaterios multicelulares que también participan en el desmenuzamiento de las esporas (Raven et al., 2017).

Las esporas de los briófitos son muy pequeñas (generalmente de 10–20 µm de diámetro) y ligeras. Los principales agentes de dispersión son:

La distancia de dispersión puede ser enorme, pero la dispersión efectiva (con germinación y establecimiento exitosos) se produce a distancias mucho menores (generalmente metros, raramente kilómetros) debido a la necesidad de caer en un microhábitat húmedo adecuado (Vanderpoorten & Goffinet, 2009).

Cuando una espora (n) llega a condiciones adecuadas —humedad suficiente, temperatura moderada, a menudo luz (aunque algunas especies requieren oscuridad)— germina. La germinación comienza con la hinchazón y rotura del exosporio. En los musgos, lo primero que emerge es un cloronema o protonema filamentoso (en los esfagnos, un protonema laminar), que dará lugar al nuevo gametofito (Stern, 2020). En hepáticas y antocerotas, el protonema es corto o está ausente, y la espora pasa directamente a la formación del talo o del tallo con hojas (Raven et al., 2017).

Así se cierra el ciclo: espora haploide → protonema → gametóforo (gametofito) → órganos sexuales → fecundación → cigoto → esporofito → meiosis → nuevas esporas haploides.