Los hongos

1.1. Los hongos no son plantas ni animales

Durante mucho tiempo, en la historia de la biología, los hongos se consideraron parte del reino vegetal. Las razones eran: son inmóviles, tienen pared celular, crecen apicalmente y se reproducen por esporas. Sin embargo, ya en la segunda mitad del siglo XX, con el desarrollo de la microscopía electrónica, la bioquímica y la biología molecular, quedó claro que esta similitud es superficial, y que en una serie de características clave los hongos se diferencian fundamentalmente de las plantas (Alexopoulos et al., 1996).

Según las concepciones modernas, los hongos son organismos eucariotas heterótrofos que se alimentan por absorción (osmotrofia), tienen paredes celulares quitinosas (en la mayoría de los grupos), almacenan glucógeno (y no almidón, como las plantas) y no contienen clorofila (Alexopoulos et al., 1996; Webster & Weber, 2007).

Analicemos estas características secuencialmente.

Heterotrofia. Los hongos no son capaces de fotosíntesis. Obtienen carbono y energía descomponiendo sustancias orgánicas ya preparadas. Por eso los hongos son tan importantes como descomponedores y tan peligrosos como patógenos. A diferencia de los animales, que ingieren el alimento (ingestión), los hongos secretan al exterior enzimas hidrolíticas que descomponen polímeros complejos (celulosa, lignina, proteínas, quitina) en monómeros solubles, que luego son absorbidos por toda la superficie del micelio (Webster & Weber, 2007). Este modo de nutrición se denomina osmotrófico (del griego osmos — empuje, presión, y trophe — nutrición). La osmotrofia determina todo: la forma filamentosa del cuerpo (una enorme relación superficie-volumen), potentes sistemas enzimáticos y la necesidad de un contacto estrecho con el sustrato.

Pared celular. En los hongos verdaderos (Eumycota), la pared celular está construida sobre la base de quitina — un polímero de N-acetilglucosamina (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013). La quitina es un polisacárido nitrogenado que no se encuentra en las plantas (ellas tienen celulosa) y solo raramente en los animales (en el exoesqueleto de los artrópodos). Este es un marcador bioquímico que delimita claramente los hongos de las plantas. Una excepción importante son los oomicetos (Oomycota), cuya pared celular contiene celulosa y glucanos, pero no quitina. Precisamente por eso los oomicetos, incluido el agente causal del tizón tardío Phytophthora infestans, hoy se consideran no hongos, sino un grupo separado dentro del reino Chromista (Stramenopila) (Agrios, 2005; Sokirko, 2019).

Sustancias de reserva. Los hongos almacenan glucógeno, como los animales, y no almidón, como las plantas. Esta es otra característica que los acerca a los animales a nivel bioquímico (Alexopoulos et al., 1996).

Ausencia de clorofila y plastidios. Los hongos no tienen cloroplastos ni pigmentos fotosintéticos. Incluso si algunos hongos tienen coloración (naranja, roja, púrpura), esta se debe no a la clorofila, sino a carotenoides, melaninas u otros metabolitos secundarios.

1.2. Datos moleculares y parentesco

Los estudios filogenéticos moleculares basados en la comparación de secuencias de genes de ARNr 18S y 28S, así como de otros genes conservados, han demostrado que los hongos están más cerca de los animales que de las plantas (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007). Los hongos y los animales juntos forman la supergrupo Opisthokonta (organismos con flagelo posterior), caracterizado por un único flagelo posterior en las células móviles (en los hongos se conserva solo en los quitridios). Las plantas pertenecen a otro supergrupo — Archaeplastida.

Se cree que los hongos se separaron del ancestro común con los animales hace aproximadamente 900–1500 millones de años (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013). Los restos fósiles más antiguos similares a hongos datan del Cámbrico inferior (hace unos 544 millones de años), y hongos bien conservados cercanos a los quitridios y glomeromicetos modernos se han encontrado en depósitos del Devónico (hace unos 400 millones de años) (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Así, los hongos son un reino independiente (Fungi, o Mycota), equivalente en rango a los reinos Plantae (plantas), Animalia (animales), Chromista (cromistas, incluidos los oomicetos) y Protozoa (protozoos, incluidos los mixomicetos) (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007).

Cabe destacar que, en sentido amplio, bajo «hongos» a menudo se entiende todos los organismos heterótrofos osmotróficos con estructura micelial, incluidos los oomicetos. Sin embargo, desde el punto de vista de la sistemática moderna, este es un grupo ecológico artificial, y no un taxón natural. En nuestro curso seguiremos un enfoque filogenético estricto: los oomicetos se consideran por separado, en el reino Chromista, aunque se estudian en el mismo módulo que los hongos debido a su enorme importancia para la agroesfera (Sokirko, 2019).

1.3. Diversidad y papel ecológico de los hongos

Los hongos son uno de los grupos más numerosos de organismos vivos. Se estima que en la Tierra existen entre 1,5 y 5 millones de especies de hongos, de las cuales solo se han descrito unas 100–120 mil (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996). Esto significa que conocemos solo una pequeña parte de la diversidad fúngica. Cada año se describen unas 1200 nuevas especies (Raven et al., 2013).

La importancia ecológica de los hongos es enorme. Junto con las bacterias heterótrofas, son los principales descomponedores de la biosfera. Descomponen restos orgánicos — hojas caídas, madera, cadáveres de animales — y devuelven carbono, nitrógeno, fósforo y otros elementos al suelo, haciéndolos disponibles para las plantas. Sin los hongos, el ciclo de sustancias en la naturaleza sería imposible (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Es especialmente importante el papel de los hongos en la descomposición de la madera. Ni los animales ni la mayoría de las bacterias son capaces de destruir eficazmente la lignina y la celulosa. Los hongos son los únicos organismos que en gran medida realizan este proceso, secretando potentes enzimas oxidativas (lacasas, peroxidasas). Precisamente por eso los hongos determinan la velocidad de descomposición de la hojarasca forestal y la liberación de carbono en los ecosistemas forestales (Raven et al., 2013; Lambers & Oliveira, 2019).

Los hongos también forman asociaciones simbióticas con las plantas — micorrizas (del griego mykes — hongo y rhiza — raíz). Alrededor del 85–90% de todas las plantas vasculares forman micorrizas con hongos (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013). Los hongos micorrícicos aumentan la superficie absorbente de las raíces, proporcionan a las plantas fósforo, nitrógeno y otros elementos poco disponibles, y también las protegen de patógenos. A cambio, reciben carbohidratos de la planta. Hablaremos de esto en detalle en una lección aparte.

Finalmente, los hongos pueden ser parásitos de plantas, animales y humanos. Más de 10 000 especies de hongos causan enfermedades de las plantas (Agrios, 2005). Entre ellos están los agentes causales de la roya, el carbón, la sarna, las fusariosis, el tizón tardío (este último es un oomiceto), el mildiu polvoriento y muchas otras enfermedades. Los hongos patógenos destruyen anualmente una parte significativa de la cosecha mundial de cultivos agrícolas, y algunos de ellos (por ejemplo, el cornezuelo) pueden ser peligrosos también para el ser humano debido a las micotoxinas.

1.4. Importancia de los hongos para la agroesfera

Para el agrónomo, la importancia de los hongos es multifacética. Se pueden distinguir cinco aspectos principales.

1. Fitopatógenos. Los hongos y organismos similares a hongos (oomicetos) son los principales agentes causales de enfermedades de los cultivos agrícolas. Se estima que las pérdidas de cosecha por enfermedades fúngicas alcanzan el 10–20% de la producción mundial de alimentos, y en años y regiones concretas — significativamente más (Agrios, 2005). Como ejemplos pueden servir el tizón tardío de la papa (Phytophthora infestans — oomiceto), que causó la hambruna irlandesa de la década de 1840; el añublo del arroz (Magnaporthe oryzae); la fusariosis vascular (Fusarium oxysporum); la podredumbre gris (Botrytis cinerea); la sarna del manzano (Venturia inaequalis); el cornezuelo de los cereales (Claviceps purpurea) (Agrios, 2005; Campos & Ortiz, 2020). Además de las pérdidas directas de cosecha, los hongos fitopatógenos producen micotoxinas — metabolitos secundarios venenosos peligrosos para humanos y animales. Las aflatoxinas (Aspergillus flavus), las fumonisinas (Fusarium moniliforme), el deoxinivalenol (Fusarium graminearum) son solo algunas de ellas (Agrios, 2005; Raven et al., 2013).

2. Simbiontes micorrícicos. Como ya se mencionó, la micorriza desempeña un papel clave en la nutrición de las plantas. Para el agrónomo, esto significa que los hongos micorrícicos pueden aumentar la productividad de los cultivos, mejorar la absorción de fósforo y otros elementos, y aumentar la resistencia a la sequía y a los patógenos. La inoculación con preparados micorrícicos (por ejemplo, a base de Glomus intraradices) se utiliza cada vez más en la agricultura ecológica y en los viveros (Lambers & Oliveira, 2019). Volveremos a esto en la lección sobre Glomeromycota.

3. Descomponedores y biodegradación. Los hongos descomponen restos vegetales, paja, estiércol, favoreciendo la formación de humus y el aumento de la fertilidad del suelo. Algunos hongos (por ejemplo, Trichoderma) se utilizan para la biorremediación de suelos contaminados, la descomposición de xenobióticos y pesticidas (Webster & Weber, 2007; Agrios, 2005).

4. Biocontrol. Muchos hongos son antagonistas de fitopatógenos o entomopatógenos. Trichoderma harzianum suprime el crecimiento de los agentes causales de podredumbres radiculares; Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae infectan a insectos plaga y se utilizan como insecticidas biológicos; Entomophthora muscae destruye moscas (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013). El biocontrol basado en hongos es una dirección en rápido desarrollo de la protección de plantas.

5. Especies alimenticias y medicinales. Los hongos se han utilizado durante mucho tiempo. La levadura Saccharomyces cerevisiae es la base de la panadería, la vinificación y la cervecería. Penicillium roqueforti y P. camemberti dan a los quesos su sabor y aroma característicos. Aspergillus oryzae se utiliza para la fermentación de la soja (salsa de soja, miso). Muchos hongos de sombrero (champiñón, ostra, shiitake) se cultivan a escala industrial. De los hongos se obtienen antibióticos (penicilina de Penicillium chrysogenum), inmunosupresores (ciclosporina de Tolypocladium inflatum), estatinas y otros medicamentos (Raven et al., 2013; Alexopoulos et al., 1996).

1.5. Conceptos y términos clave

Antes de pasar a la sistemática, fijemos los términos básicos que se utilizarán a lo largo de todo el curso.

Micelio — conjunto de hifas (filamentos) del hongo. Hifa — un filamento individual. Las hifas pueden ser septadas (con tabiques transversales) o aseptadas (sin tabiques, cenocíticas). En la mayoría de los hongos verdaderos (Ascomycota, Basidiomycota) las hifas son septadas, pero los septos tienen un poro central a través del cual pueden pasar orgánulos e incluso núcleos (Webster & Weber, 2007).

Plasmodio — masa multinucleada de protoplasma sin paredes celulares, característica de los mixomicetos y algunos quitridios (Raven et al., 2013).

Espora — célula especializada para la reproducción y dispersión. Las esporas pueden ser asexuales (mitóticas) y sexuales (formadas como resultado de la meiosis). En los hongos se distinguen zoosporas (móviles, con flagelos), esporangiosporas (en esporangios), conidios (exógenos, sobre conidióforos), ascosporas (en ascas), basidiosporas (sobre basidios), zigosporas y oosporas (esporas sexuales de reposo) (Alexopoulos et al., 1996; Webster & Weber, 2007).

Teleomorfo — etapa sexual (conjunto de características de la reproducción sexual). Anamorfo — etapa asexual. Holomorfo — conjunto de todas las etapas del ciclo vital (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019). En la literatura antigua, el teleomorfo se llamaba etapa «perfecta», y el anamorfo — «imperfecta». De ahí el nombre histórico Deuteromycota (Fungi Imperfecti) — hongos en los que no se conoce la etapa sexual. Hoy está demostrado que la mayoría de los deuteromicetos son anamorfos de ascomicetos o basidiomicetos (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Septo — tabique transversal en la hifa. En los ascomicetos el septo es simple, con un poro central; en los basidiomicetos — doliporo (con una dilatación en forma de barril y parentesomas) (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Haustorio — hifa especializada de un hongo parásito que penetra en la célula hospedadora para absorber nutrientes (Agrios, 2005; Raven et al., 2013).

Apresorio — engrosamiento aplanado de la hifa que sirve para fijarse a la superficie del hospedador y penetrar en su interior (Agrios, 2005).

Esclerocio — estructura dura de reposo, formada por un plexo de hifas, que sirve para sobrevivir a condiciones desfavorables (Webster & Weber, 2007; Agrios, 2005).

1.6. Filogenia moderna de los hongos: visión general

En la próxima lección analizaremos en detalle el sistema moderno de los hongos, pero ya ahora esbozaremos sus contornos. Hasta la década de 1990, los hongos se dividían en cuatro clases principales: Chytridiomycetes, Zygomycetes, Ascomycetes, Basidiomycetes, y también el grupo artificial Deuteromycetes (hongos imperfectos). Esta clasificación se basaba predominantemente en la morfología de las estructuras sexuales (Alexopoulos et al., 1996).

Los datos moleculares de finales del siglo XX y principios del XXI cambiaron radicalmente nuestras ideas. Resultó que:

— Zygomycota es un grupo artificial, que incluye varias líneas evolutivas independientes, ahora separadas en filos distintos: Mucoromycota, Glomeromycota, Entomophthoromycota, etc. (Webster & Weber, 2007; Spatafora et al., 2016).

— Chytridiomycota — grupo basal de hongos que ha conservado etapas flageladas. Junto con Blastocladiomycota y Neocallimastigomycota forman las ramas tempranas del árbol fúngico (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

— Microsporidia — parásitos intracelulares de animales, antes considerados protozoos, ahora se consideran hongos extremadamente reducidos, cercanos a los quitridios o zigomicetos (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

— Glomeromycota — filo separado que incluye todos los hongos micorrícicos arbusculares (Lambers & Oliveira, 2019; Webster & Weber, 2007).

— Ascomycota y Basidiomycota — los filos más grandes, unidos en el subreino Dikarya (hongos dicarióticos), caracterizados por una larga etapa dicariótica en el ciclo vital (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Así, la filogenia moderna de los hongos es aproximadamente la siguiente (simplificada):

Fungi (Mycota)

• Chytridiomycota
• Blastocladiomycota
• Neocallimastigomycota
• Microsporidia
• Glomeromycota
• Mucoromycota (incluyendo Mucorales, Umbelopsidales, Mortierellales)
• Ascomycota
• Basidiomycota

Seguiremos este esquema en nuestro curso, con las necesarias salvedades y simplificaciones para las especialidades agrarias (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019).

Introducción

En el capítulo anterior establecimos que los hongos son un reino independiente de la naturaleza viva, que se diferencia fundamentalmente de las plantas y los animales por el tipo de nutrición, la composición de la pared celular y las características molecular-genéticas. Ahora nos enfrentamos a la tarea de entender cómo esta enorme diversidad está organizada en un sistema. ¿Qué grupos de hongos existen, cómo se relacionan entre sí y qué lugar ocupan en la clasificación filogenética moderna?

Sin comprender el sistema moderno de los hongos es imposible hablar con sentido sobre el diagnóstico de enfermedades, el biocontrol o la micorriza. Debemos asimilar claramente: la clasificación tradicional de los hongos, basada solo en la morfología, ha quedado en el pasado. Ha sido sustituida por la genosistemática (sistemática molecular), que ha reestructurado radicalmente nuestras ideas sobre el parentesco de los hongos (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007).

2.1. Clasificación tradicional y sus limitaciones

Hasta finales del siglo XX, los hongos se clasificaban predominantemente sobre la base de caracteres morfológicos: estructura del micelio (septado o aseptado), tipo de esporas sexuales (zigosporas, ascosporas, basidiosporas) y particularidades de la reproducción asexual (Sokirko, 2019; Alexopoulos et al., 1996).

En el sistema clásico, que se remonta a los trabajos de finales del siglo XIX y principios del XX, el reino Fungi se dividía en varios grupos grandes:

• Chytridiomycetes — hongos con zoosporas flageladas;
• Zygomycetes — hongos con zigosporas (mucoráceos);
• Ascomycetes — hongos con ascosporas;
• Basidiomycetes — hongos con basidiosporas;
• Deuteromycetes (Fungi Imperfecti) — hongos «imperfectos» en los que no se conoce la etapa sexual (Alexopoulos et al., 1996).

Este sistema era cómodo para la identificación, pero no reflejaba las relaciones evolutivas. Los estudios moleculares demostraron que muchos grupos tradicionales son polifiléticos — es decir, reúnen organismos que descienden de ancestros diferentes pero que son exteriormente similares como resultado de la evolución convergente (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019).

El ejemplo más claro es Zygomycota. Tradicionalmente, en este grupo se incluían todos los hongos con micelio aseptado y zigosporas: mucoráceos, entomoftoráceos, glomáceos (hongos micorrícicos arbusculares), endogonáceos y otros. Sin embargo, los datos filogenéticos moleculares demostraron que este es un grupo artificial compuesto por varias líneas evolutivas independientes que divergieron hace mucho tiempo y no son parientes cercanos (Webster & Weber, 2007; Spatafora et al., 2016; Sokirko, 2019).

Precisamente por eso en la sistemática moderna se abandonó Zygomycota como taxón único y se dividió en varios filos independientes: Mucoromycota, Glomeromycota, Entomophthoromycota y otros (Webster & Weber, 2007; Spatafora et al., 2016).

2.2. Revolución molecular en la sistemática de los hongos

Desde la década de 1990, en la micología comenzaron a aplicarse activamente métodos moleculares basados en el análisis de secuencias de ADN, ARN y proteínas. Este enfoque recibió el nombre de genosistemática o sistemática molecular (Sokirko, 2019).

Principales marcadores moleculares utilizados para el análisis filogenético de hongos:

• ARNr 18S (subunidad pequeña del ARN ribosomal) — se utiliza para comparar grupos distantemente relacionados, a nivel de reinos y filos;
• ARNr 28S (subunidad grande) — para comparar grupos a nivel de filos, clases y órdenes;
• Regiones ITS (internal transcribed spacers) — para distinguir especies y cepas cercanas;
• Genes de β-tubulina, actina, factor de elongación 1α (TEF1), ARN polimerasa II (RPB2) — marcadores adicionales para precisar la filogenia (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019).

Estos métodos permiten:

1. Determinar secuencias de nucleótidos de genes o regiones de ADN individuales;

2. Evaluar las relaciones filogenéticas de taxones de cualquier nivel;

3. Comprobar la monofilia (origen a partir de un ancestro) o polifilia (origen a partir de varios ancestros) de los grupos;

4. Estimar la edad de los taxones mediante el principio del «reloj molecular» (Sokirko, 2019).

Según los datos modernos, el grupo más antiguo de hongos son los quitridios. Aproximadamente 100 millones de años después de su aparición surgieron los zigomicetos. Los ascomicetos y basidiomicetos aparecieron más tarde — en el período Devónico, hace unos 400 millones de años (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007).

Es importante entender que los métodos moleculares también tienen limitaciones. Las secuencias de genes pueden evolucionar a velocidades diferentes, y los árboles filogenéticos construidos a partir de genes distintos pueden no coincidir. Por eso la sistemática moderna tiende a integrar datos moleculares, morfológicos, ultraestructurales y bioquímicos (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007).

2.3. Sistema moderno del reino Fungi

Según las concepciones modernas basadas en datos filogenéticos moleculares, el reino Fungi (Mycota) incluye los siguientes filos principales (divisiones):

1. Chytridiomycota — quitridios;

2. Blastocladiomycota — blastocladios;

3. Neocallimastigomycota — neocallimastigomicetos;

4. Microsporidia — microsporidios;

5. Glomeromycota — glomeromicetos;

6. Mucoromycota — mucoromicetos;

7. Ascomycota — ascomicetos (hongos con ascas);

8. Basidiomycota — basidiomicetos.

Al mismo tiempo, Ascomycota y Basidiomycota se unen en el subreino Dikarya (hongos dicarióticos), caracterizado por una larga etapa dicariótica en el ciclo vital (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Consideremos brevemente cada uno de estos grupos para obtener una idea general. Los analizaremos con más detalle en las lecciones siguientes.

2.4. «Hongos» en sentido amplio: oomicetos y otros pseudohongos

Hasta ahora hemos hablado de los hongos verdaderos (Eumycota), que constituyen el reino Fungi. Sin embargo, en la práctica agronómica y en la fitopatología, bajo «hongos» a menudo se entiende un grupo más amplio de organismos, que incluye también a los oomicetos (Oomycota) y algunos otros protistas similares a hongos (Sokirko, 2019).

Los oomicetos son un grupo separado en el reino Chromista (Stramenopila). Exteriormente se parecen a los hongos: tienen micelio, absorben nutrientes, se reproducen por esporas. Sin embargo, su pared celular contiene celulosa, no quitina; los flagelos de las zoosporas son heterocontos (uno liso, otro plumoso); las crestas mitocondriales son tubulares, no laminares (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007).

A los oomicetos pertenecen:

• Phytophthora infestans — agente causal del tizón tardío de la papa y el tomate;
• Pythium — agente causal de podredumbres radiculares, pierna negra, damping-off;
• Plasmopara viticola — mildiu de la vid;
• Peronospora — mildiu velloso (del tabaco, la cebolla, la soja);
• Albugo candida — roya blanca de las crucíferas (Sokirko, 2019; Agrios, 2005).

Los oomicetos no son hongos en sentido filogenético estricto, pero se estudian junto con ellos debido a su similitud ecológica y agronómica. En nuestro curso los consideraremos por separado, pero dentro del módulo general «Microorganismos de la agroesfera» (Sokirko, 2019).

Además de los oomicetos, a los organismos «similares a hongos» pertenecen:

• Myxomycota (mixomicetos) — saprótrofos, no patógenos de plantas;
• Plasmodiophoromycota — parásitos intracelulares de plantas, incluido Plasmodiophora brassicae — agente causal de la hernia de la col (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007).

Estos grupos también se consideran en nuestro curso, ya que causan enfermedades de cultivos agrícolas.

2.5. Dikarya: unión de ascomicetos y basidiomicetos

Una etapa importante en la sistemática moderna de los hongos fue la separación del subreino Dikarya (hongos dicarióticos), que une Ascomycota y Basidiomycota (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Características comunes de Dikarya:

• Micelio septado con poros;
• Larga etapa dicariótica — fase en la que hay dos núcleos genéticamente distintos en la célula, que se dividen sincrónicamente pero no se fusionan;
• Fíbulas (clamp connections) en basidiomicetos y crozers en ascomicetos — estructuras que aseguran la correcta distribución de los núcleos durante la división;
• Ascocarpos y basidiocarpos — cuerpos fructíferos complejos;
• Conidios — esporas asexuales que se forman de manera exógena (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Se cree que Dikarya se originó a partir de un ancestro común hace aproximadamente 400–600 millones de años (Webster & Weber, 2007). Este es el grupo de hongos más joven y evolutivamente más avanzado.

2.6. Importancia de la clasificación moderna para el agrónomo

¿Por qué es importante que el agrónomo conozca la clasificación moderna de los hongos? Hay varias razones.

1. Diagnóstico preciso. La determinación de la posición sistemática del patógeno es una etapa obligatoria del diagnóstico de la enfermedad. Diferentes grupos de hongos requieren enfoques distintos para la protección. Por ejemplo, los oomicetos (Phytophthora, Pythium) no son sensibles a la mayoría de los azoles y estrobilurinas, que son eficaces contra los hongos verdaderos. Para combatirlos se necesitan fungicidas especiales (metalaxil, mancozeb) (Agrios, 2005; Campos & Ortiz, 2020).

2. Pronóstico del desarrollo de las enfermedades. El conocimiento del ciclo vital del patógeno (presencia de etapas de reposo, fuentes de infección, condiciones para la esporulación) permite pronosticar el desarrollo de epifitias. Por ejemplo, Sclerotinia sclerotiorum forma esclerocios que persisten en el suelo hasta 7 años; Claviceps purpurea — esclerocios, que germinan en primavera formando estromas con peritecios (Agrios, 2005; Webster & Weber, 2007).

3. Elección de la estrategia de protección. Diferentes grupos de hongos tienen distinta sensibilidad a los fungicidas, distintos mecanismos de resistencia y distintos nichos ecológicos. Por ejemplo, Botrytis cinerea desarrolla rápidamente resistencia a los fungicidas sistémicos, por lo que se requiere rotación de preparados con diferentes mecanismos de acción (Agrios, 2005).

4. Uso de hongos beneficiosos. El conocimiento de la sistemática permite identificar hongos micorrícicos (Glomeromycota, Basidiomycota), entomopatógenos (Beauveria, Metarhizium — Ascomycota), antagonistas (Trichoderma — Ascomycota) y utilizarlos en biocontrol y biofertilizantes (Lambers & Oliveira, 2019; Webster & Weber, 2007).

5. Comprensión de las micotoxinas. Diferentes grupos de hongos producen distintas micotoxinas. Aspergillus flavus — aflatoxinas; Fusarium — fumonisinas, deoxinivalenol (DON), zearalenona; Claviceps purpurea — alcaloides del cornezuelo; Penicillium — patulina, ocratoxina (Agrios, 2005; Raven et al., 2013). El conocimiento de la sistemática ayuda a predecir el riesgo de contaminación de los productos.

2.7. Conclusión

Resumamos la segunda lección.

La clasificación moderna de los hongos se basa en datos filogenéticos moleculares, que han reestructurado radicalmente el sistema tradicional. El abandono de Zygomycota como grupo único y la separación de Mucoromycota, Glomeromycota, Entomophthoromycota y otros filos es un paso importantísimo hacia un sistema natural.

Filos principales del reino Fungi:

• Chytridiomycota, Blastocladiomycota, Neocallimastigomycota — grupos basales que han conservado etapas flageladas (excepto Neocallimastigomycota, que tienen flagelos múltiples);
• Microsporidia — parásitos de animales, incluidas las abejas;
• Glomeromycota — hongos micorrícicos arbusculares;
• Mucoromycota — hongos mucoráceos, saprótrofos y patógenos;
• Ascomycota y Basidiomycota — los filos más grandes, unidos en Dikarya.

Los oomicetos (Oomycota) no son hongos, sino un grupo separado en el reino Chromista, pero se estudian junto con los hongos por su similitud ecológica y agronómica.

El conocimiento de la sistemática es necesario para el agrónomo para el diagnóstico preciso de enfermedades, la elección de la estrategia de protección de plantas, el uso de hongos beneficiosos y la previsión de riesgos de micotoxinas.

3.1. Características clave de Ascomycota

El nombre «Ascomycota» proviene de las palabras griegas askos (saco, bolsa) y mykes (hongo). La principal característica distintiva de este grupo es el asca (saco) — una célula especializada en la que, como resultado de la meiosis, se forman ascosporas (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Consideremos con más detalle las características principales de los ascomicetos.

Asca y ascosporas. El asca es una célula dentro de la cual, tras la fusión nuclear (cariogamia), ocurre la meiosis, y luego la mitosis, como resultado de lo cual se forman normalmente ocho ascosporas haploides (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996). El número de ascosporas puede variar: en algunas especies hay cuatro (Neurospora tetrasperma), en otras — más de ocho (hasta varios cientos en algunas especies tropicales). Las ascas pueden ser desnudas (en levaduras) o estar encerradas en ascocarpos (cuerpos fructíferos) (Webster & Weber, 2007).

Ascocarpos. Se distinguen cuatro tipos principales de ascocarpos (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996):

• Gimnotecio — plexo abierto de hifas que no encierra completamente las ascas (por ejemplo, en Gymnoascus);
• Cleistotecio — cuerpo fructífero completamente cerrado de forma esférica (por ejemplo, en Erysiphe, Aspergillus);
• Peritecio — cuerpo fructífero en forma de frasco con una abertura (ostiolo) para la salida de las ascosporas (por ejemplo, en Sordaria, Neurospora, Claviceps);
• Apotecio — cuerpo fructífero abierto en forma de copa o platillo (por ejemplo, en Morchella, Peziza, Sclerotinia).

Micelio. El micelio de los ascomicetos es septado, con poros simples en los septos. A través de los poros pueden pasar orgánulos e incluso núcleos. Una característica distintiva es la presencia de cuerpos de Woronin (Cuerpos de Woronin) — orgánulos proteicos que obstruyen los poros cuando la hifa se daña (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Conidios. La reproducción asexual en la mayoría de los ascomicetos se realiza mediante conidios — esporas exógenas que se forman sobre hifas especializadas — conidióforos. Los conidios pueden formarse:

• Libremente sobre el micelio (por ejemplo, en Alternaria, Cladosporium);
• En esporangios (por ejemplo, en Aspergillus, Penicillium — fialides);
• En picnidios — cuerpos fructíferos en forma de frasco (por ejemplo, en Septoria, Phoma);
• En acérvulos — cojinetes planos (por ejemplo, en Colletotrichum).

Levaduras. Algunos ascomicetos (Saccharomyces, Candida) existen en forma de levadura unicelular, reproduciéndose por gemación o fisión. Las levaduras no forman micelio, pero en determinadas condiciones pueden formar pseudohifas (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Etapa dicariótica. Ascomycota, al igual que Basidiomycota, se caracteriza por una etapa dicariótica — fase en la que hay dos núcleos genéticamente distintos en la célula, que se dividen sincrónicamente pero no se fusionan. En los ascomicetos esta etapa es corta y está asociada con la formación de hifas ascógenas dentro del ascocarpo (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

3.2. Ciclo vital de Ascomycota

El ciclo vital de los ascomicetos incluye etapas sexual y asexual. Considerémoslo usando como ejemplo un representante típico — Pyronema omphaloides (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Etapa asexual (anamorfo). La ascospora germina, formando un micelio haploide. Sobre el micelio se forman conidióforos con conidios, que se dispersan por corrientes de aire, lluvia o insectos. Los conidios, al caer sobre un sustrato adecuado, germinan y dan origen a un nuevo micelio. La etapa asexual puede repetirse muchas veces durante la estación de crecimiento, asegurando una rápida acumulación de infección (Webster & Weber, 2007).

Proceso sexual. Cuando se producen determinadas condiciones (agotamiento de nutrientes, cambios de temperatura, humedad), el micelio pasa a la reproducción sexual. Se forman gametangios:

• Ascogonio — gametangio femenino, a menudo con tricogina (prolongación para recibir los núcleos masculinos);
• Anteridio — gametangio masculino.

Los núcleos del anteridio migran a través de la tricogina hacia el ascogonio. Ocurre la plasmogamia (fusión del citoplasma), pero no la cariogamia (fusión de los núcleos). El ascogonio forma hifas ascógenas, cuyas células contienen dicariotes (pares de núcleos). En los extremos de las hifas ascógenas se forman crozers, que aseguran la correcta distribución de los núcleos durante la división. La célula terminal del crozer se convierte en el asca (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

En el asca ocurre la cariogamia — fusión de dos núcleos con formación de un núcleo diploide. Luego sigue la meiosis, que da cuatro núcleos haploides, y la mitosis, como resultado de lo cual se forman ocho núcleos haploides. Cada núcleo se rodea de citoplasma y se cubre con una envoltura — se forman las ascosporas (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Las ascosporas se liberan del asca (activamente expulsadas o pasivamente liberadas al destruirse el ascocarpo) y, al caer en condiciones adecuadas, germinan, dando origen a un nuevo micelio haploide. El ciclo se cierra.

3.3. Ascomycota patógenos

Ascomycota incluye un enorme número de fitopatógenos que causan graves daños a la agricultura. Consideremos los representantes más importantes.

3.4. Ascomycota beneficiosos

Ascomycota no son solo patógenos, sino también hongos beneficiosos sumamente importantes utilizados en la industria alimentaria, farmacéutica y biotecnológica.

3.5. Ascomycota entomopatógenos

Algunos ascomicetos son patógenos de insectos y se utilizan para el control biológico de plagas.

3.6. Importancia práctica de Ascomycota para el agrónomo

Ascomycota tienen una enorme importancia para la agricultura. Su papel es multifacético:

1. Fitopatógenos. Ascomycota son los principales agentes causales de enfermedades de las plantas. Causan fusariosis, sarna, cornezuelo, esclerotiniosis, podredumbre gris, alternariosis, antracnosis, añublo del arroz y muchas otras enfermedades. Las pérdidas de cosecha por estas enfermedades alcanzan el 10–30%, y en algunos años — el 50–90% (Agrios, 2005).

2. Micotoxinas. Muchos ascomicetos producen micotoxinas peligrosas para humanos y animales:

• Aflatoxinas (Aspergillus flavus) — carcinógenos;
• Fumonisinas (Fusarium moniliforme) — neurotoxinas;
• Deoxinivalenol (DON) (Fusarium graminearum) — inmunosupresor;
• Alcaloides del cornezuelo (Claviceps purpurea) — gangrena, alucinaciones (Agrios, 2005; Raven et al., 2013).

3. Biocontrol. Trichoderma (Ascomycota) — antagonista de fitopatógenos, utilizado para el biocontrol de podredumbres radiculares. Beauveria, Metarhizium — entomopatógenos, utilizados para el biocontrol de insectos (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

4. Industria alimentaria. Saccharomyces (pan, vino, cerveza), Penicillium (quesos), Aspergillus (salsa de soja, ácido cítrico), Morchella, Tuber (delicias) (Raven et al., 2013).

5. Farmacéutica. Penicillium (penicilina), Tolypocladium inflatum (ciclosporina — inmunosupresor para trasplantes de órganos) (Raven et al., 2013).

6. Investigación científica. Saccharomyces cerevisiae, Neurospora crassa, Aspergillus nidulans — objetos modelo de genética, biología molecular y biología celular (Raven et al., 2013; Alexopoulos et al., 1996).

3.7. Conclusión

Ascomycota es el filo más grande y diverso del reino Fungi. Su característica clave es el asca con ascosporas formadas como resultado de la meiosis. Los ascomicetos tienen micelio septado con poros simples y cuerpos de Woronin, se reproducen por conidios y forman ascocarpos de cuatro tipos.

Entre los Ascomycota están los fitopatógenos más importantes (Fusarium, Venturia, Claviceps, Sclerotinia, Botrytis, Alternaria, Colletotrichum, Magnaporthe), especies beneficiosas (Saccharomyces, Penicillium, Aspergillus, colmenillas, trufas) y entomopatógenos (Beauveria, Metarhizium).

Para el agrónomo, el conocimiento de Ascomycota es necesario para el diagnóstico de enfermedades, la elección de la estrategia de protección, la previsión de riesgos de micotoxinas y el uso de hongos beneficiosos en biocontrol y biotecnología.

En la próxima lección examinaremos Basidiomycota — el segundo filo más grande de hongos, que incluye royas, carbones, hongos de sombrero, simbiontes ectomicorrícicos y descomponedores de madera.

Introducción

Basidiomycota es el segundo filo más grande del reino Fungi, que incluye, según diversas estimaciones, de 22 300 a 30 000 especies descritas (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013). Si Ascomycota son ante todo «hongos patógenos» y «hongos moho», entonces Basidiomycota son en primer lugar hongos de sombrero, políporos, royas y carbones, y también los simbiontes ectomicorrícicos más importantes.

Para el agrónomo, Basidiomycota tienen una enorme importancia por varias razones. Por un lado, entre ellos están los destructores de la cosecha (roya, carbón, Rhizoctonia, armilaria); por otro — simbiontes indispensables, sin los cuales es imposible el desarrollo normal de muchas especies arbóreas, y descomponedores que descomponen la madera y los restos vegetales. Además, Basidiomycota son una fuente de productos alimenticios (champiñones, ostras, shiitake) y de compuestos biológicamente activos (Webster & Weber, 2007; Agrios, 2005).

En esta lección analizaremos en detalle la morfología, los ciclos vitales y la importancia práctica de los representantes más importantes de Basidiomycota.

4.1. Características clave de Basidiomycota

El nombre «Basidiomycota» proviene de las palabras griegas basis (base, pedestal) y mykes (hongo). La principal característica distintiva de este grupo es el basidio — una célula especializada sobre la que se forman basidiosporas de forma exógena como resultado de la meiosis (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Consideremos con más detalle las características principales de los basidiomicetos.

Basidio y basidiosporas. El basidio es una célula en la que ocurren la cariogamia (fusión nuclear) y la meiosis, tras lo cual se forman normalmente cuatro basidiosporas haploides (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996). Las basidiosporas se sitúan sobre esterigmas — finas prolongaciones del basidio, y son expulsadas activamente mediante un mecanismo de catapulta por tensión superficial (mecanismo de la gota de Buller). Los basidios pueden ser:

• Holobasidios — no divididos por tabiques (en hongos de sombrero, políporos);
• Fragmobasidios — divididos por tabiques transversales o longitudinales (en royas, carbones, hongos gelatinosos) (Webster & Weber, 2007).

Septos doliporos. El micelio de los basidiomicetos es septado, pero los septos tienen una estructura doliporo — un poro central rodeado por una dilatación en forma de barril, cubierta por ambos lados por parentesomas (casquetes membranosos). Esta es la característica más distintiva de Basidiomycota, que los diferencia de Ascomycota con poros simples (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Fíbulas (clamp connections). En muchos basidiomicetos, sobre el micelio dicariótico se forman fíbulas — estructuras especiales que aseguran la correcta distribución de dos núcleos genéticamente distintos durante la división celular. La fíbula se forma como una prolongación lateral de la hifa, en la que migra uno de los núcleos; luego ocurre la división sincrónica de ambos núcleos, y los núcleos hijos se distribuyen en las células hijas. Las fíbulas son homólogas a los crozers de los ascomicetos (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Etapa dicariótica. Basidiomycota se caracteriza por una larga etapa dicariótica — fase en la que hay dos núcleos genéticamente distintos en la célula, que se dividen sincrónicamente pero no se fusionan. En los basidiomicetos esta etapa domina en el ciclo vital: es el micelio dicariótico el que forma los cuerpos fructíferos (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Cuerpos fructíferos (basidiocarpos). Los basidiomicetos forman basidiocarpos — cuerpos fructíferos complejamente organizados, formados por plecténquima (falso tejido). Los basidiocarpos pueden ser:

• Gimeniales — con himenio abierto (hongos de sombrero, políporos);
• Gasteroides — con himenio cerrado (bejines, falos, nidos de pájaro) (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Himenio. El himenio es la capa esporógena formada por basidios y cistidios (elementos estériles). En los hongos de sombrero, el himenio recubre láminas (agaricoides), tubos (poliporoides), espinas (hidnoides) o pliegues (cantareloides) (Webster & Weber, 2007).

4.2. Ciclo vital de Basidiomycota

El ciclo vital de los basidiomicetos incluye etapas haploide, dicariótica y diploide, con dominancia de la etapa dicariótica (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Etapa haploide. La basidiospora germina, formando un micelio haploide (micelio primario). En la mayoría de los basidiomicetos el micelio haploide es de vida corta y no forma cuerpos fructíferos. En algunas especies (por ejemplo, en los carbones), la etapa haploide puede existir como células levaduriformes (esporidios) capaces de crecimiento saprótrofo (Webster & Weber, 2007).

Plasmogamia y dicariotización. Cuando dos micelios haploides compatibles se encuentran, ocurre la plasmogamia (fusión del citoplasma), pero no la cariogamia. Se forma un micelio dicariótico (micelio secundario), cuyas células contienen pares de núcleos (dicariotes). El micelio dicariótico crece y forma cuerpos fructíferos (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Cariogamia y meiosis. En los basidios formados sobre el micelio dicariótico ocurre la cariogamia — fusión de dos núcleos con formación de un núcleo diploide. Luego sigue la meiosis, que da cuatro núcleos haploides, que migran a las basidiosporas (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

Dispersión de las basidiosporas. Las basidiosporas son expulsadas activamente del basidio a una distancia de hasta 0,1–0,2 mm mediante el mecanismo de catapulta por tensión superficial (gota de Buller). Luego son recogidas por las corrientes de aire y se dispersan a grandes distancias. Al caer en condiciones adecuadas, las basidiosporas germinan y el ciclo se cierra (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

4.3. Basidiomycota patógenos

Basidiomycota incluye una serie de fitopatógenos peligrosísimos que causan enormes daños a la agricultura. Consideremos los representantes más importantes.

4.4. Basidiomycota simbióticos: ectomicorriza

Muchos Basidiomycota forman ectomicorriza (micorriza ectotrófica) con raíces de especies arbóreas — roble, haya, abedul, pino, abeto, alerce, sauce, álamo, eucalipto (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

Estructura de la ectomicorriza. El hongo forma un manguito (vaina) de hifas alrededor de la raíz y una red de Hartig (red de Hartig) entre las células del córtex. Las hifas no penetran dentro de las células (a diferencia de la micorriza arbuscular). La ectomicorriza modifica la morfología de la raíz: se engrosa, se ramifica, pierde los pelos radiculares (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

Funciones de la ectomicorriza:

• Mejora de la nutrición: las hifas aumentan la superficie absorbente, secretan enzimas (proteasas, fosfatasas) que descomponen compuestos orgánicos, y carboxilatos que movilizan el fósforo de los minerales (Lambers & Oliveira, 2019);
• Protección contra patógenos: el manguito es una barrera física; el hongo secreta antibióticos (Lambers & Oliveira, 2019);
• Resistencia a estreses: aumenta la resistencia a la sequía y la tolerancia a la salinidad (Lambers & Oliveira, 2019).

Basidiomycota ectomicorrícicos más importantes:

• Boletus (boletus, hongo blanco);
• Leccinum (leccinum, boleto de abedul);
• Suillus (suillus, boleto mantecoso);
• Cantharellus (rebozuelo);
• Lactarius (lactario, níscalo);
• Russula (rúsula);
• Amanita (amanita, oronja);
• Tricholoma (tricoloma);
• Cortinarius (cortinario) (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Uso práctico. La inoculación con hongos ectomicorrícicos se utiliza en viveros forestales para mejorar la supervivencia y el crecimiento de las plántulas de pino, abeto y roble. Los preparados micorrícicos a base de Boletus edulis, Suillus luteus, Pisolithus tinctorius se utilizan en reforestación y paisajismo (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

4.5. Descomponedores: hongos de sombrero y políporos

Basidiomycota son los principales descomponedores de la madera en los ecosistemas forestales. Descomponen lignina, celulosa, hemicelulosa con ayuda de oxidasas (lacasa, peroxidasa) e hidrolasas (celulasa, xilanasa) (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Tipos de podredumbre:

• Podredumbre parda — se destruye la celulosa, queda la lignina (parda, quebradiza). Causada por políporos (Serpula lacrymans, Laetiporus sulphureus) (Webster & Weber, 2007);
• Podredumbre blanca — se destruyen lignina y celulosa (blanca, fibrosa). Causada por políporos (Trametes versicolor, Pleurotus ostreatus) (Webster & Weber, 2007).

Descomponedores más importantes:

• Trametes versicolor — políporo multicolor, destructor de madera muerta;
• Fomes fomentarius — hongo yesquero, parásito y saprótrofo del abedul;
• Ganoderma applanatum — ganoderma aplanado, destructor de madera;
• Serpula lacrymans — hongo de la casa, destructor de madera en edificios (Webster & Weber, 2007);
• Pleurotus ostreatus — ostra, destructor de madera, hongo comestible (Webster & Weber, 2007).

Importancia ecológica. Los descomponedores Basidiomycota devuelven carbono y elementos minerales al suelo y mantienen el ciclo de sustancias en los ecosistemas forestales. Sin ellos, la hojarasca forestal no se descompondría y el carbono no regresaría a la atmósfera (Raven et al., 2013).

4.6. Basidiomycota alimenticios

Muchos Basidiomycota son hongos comestibles cultivados a escala industrial.

Agaricus bisporus — champiñón. El hongo más cultivado del mundo. Producción — más de 3,7 millones de toneladas al año (Raven et al., 2013). Se cultiva sobre compost de paja y estiércol.

Pleurotus ostreatus — ostra. Se cultiva sobre paja, serrín, mazorcas de maíz. Contiene mucha proteína, es bajo en calorías (Raven et al., 2013).

Lentinula edodes — shiitake. Hongo japonés tradicional, cultivado sobre madera de roble. Posee propiedades medicinales (antitumorales, inmunomoduladoras) (Raven et al., 2013).

Otras especies cultivadas:

• Flammulina velutipes — seta de invierno (enokitake);
• Volvariella volvacea — hongo de la paja;
• Grifola frondosa — maitake (Raven et al., 2013).

Valor nutricional. Los hongos son ricos en proteínas (20–40% de la masa seca), vitaminas (B, D), minerales (K, P, Se), fibra dietética. Son bajos en calorías y contienen quitina, que no es digerida por el ser humano pero estimula el peristaltismo (Raven et al., 2013).

4.7. Importancia práctica de Basidiomycota para el agrónomo

Basidiomycota tienen una enorme importancia para la agricultura. Su papel es multifacético:

1. Fitopatógenos. Basidiomycota son agentes causales de las enfermedades más peligrosas:

• Royas — roya del tallo del trigo, roya de la soja, roya del café. Las pérdidas de cosecha alcanzan el 10–80% (Agrios, 2005);
• Carbones — carbón del maíz, carbón común del trigo, carbón desnudo de la cebada. Pérdidas — 10–50% (Agrios, 2005);
• Rizoctoniosis — sarna negra de la papa, podredumbres radiculares (Agrios, 2005; Campos & Ortiz, 2020);
• Armilaria — podredumbres radiculares de árboles frutales y forestales (Agrios, 2005).

2. Simbiontes ectomicorrícicos. Basidiomycota forman ectomicorriza con especies arbóreas, mejorando su nutrición, crecimiento y resistencia a estreses. La inoculación con hongos micorrícicos se utiliza en viveros forestales y paisajismo (Lambers & Oliveira, 2019).

3. Descomponedores. Basidiomycota descomponen madera y hojarasca, devolviendo carbono y elementos minerales al suelo. Son la base del ciclo de sustancias en los ecosistemas forestales (Raven et al., 2013).

4. Productos alimenticios. Champiñones, ostras, shiitake son productos alimenticios valiosos, ricos en proteínas, vitaminas y minerales. La producción mundial — más de 3,7 millones de toneladas al año (Raven et al., 2013).

5. Biocontrol. Algunos Basidiomycota (Pleurotus ostreatus) son depredadores de nematodos, utilizados para el biocontrol (Webster & Weber, 2007).

6. Biorremediación. Las podredumbres blancas (Trametes versicolor, Pleurotus ostreatus) descomponen xenobióticos, pesticidas, productos petrolíferos, y se utilizan para la limpieza de suelos contaminados (Raven et al., 2013).

4.8. Conclusión

Basidiomycota es el segundo filo más grande del reino Fungi, que incluye hongos de sombrero, políporos, royas, carbones, hongos gelatinosos, gasteromicetos. Su característica clave es el basidio con basidiosporas exógenas formadas como resultado de la meiosis. El micelio es septado, con septos doliporos, y en muchos — fíbulas. Domina la etapa dicariótica.

Entre los Basidiomycota están los fitopatógenos más peligrosos (Puccinia, Ustilago, Tilletia, Rhizoctonia, Armillaria), simbiontes ectomicorrícicos indispensables (Boletus, Suillus, Cantharellus, Lactarius), descomponedores de madera (Trametes, Fomes, Ganoderma) y hongos alimenticios (Agaricus, Pleurotus, Lentinula).

Para el agrónomo, el conocimiento de Basidiomycota es necesario para el diagnóstico de enfermedades, la elección de la estrategia de protección, el uso de preparados micorrícicos y la comprensión de las funciones ecológicas de los hongos en los agrocenosis.

Introducción

En las lecciones anteriores nos familiarizamos con los dos filos más grandes del reino Fungi — Ascomycota y Basidiomycota. Sin embargo, existe otro grupo de hongos que en importancia para la agroesfera no les es inferior, y en escala de influencia sobre la productividad de las plantas quizás los supera. Se trata de Glomeromycota — un filo de hongos todos cuyos representantes forman micorrizas arbusculares (MA) con las raíces de la inmensa mayoría de los cultivos agrícolas (Lambers & Oliveira, 2019; Webster & Weber, 2007).

La micorriza (del griego mykes — hongo y rhiza — raíz) es una asociación simbiótica entre un hongo y una raíz de planta. El término fue introducido en 1885 por el botánico alemán Albert Bernhard Frank para describir la convivencia mutuamente beneficiosa de un hongo y una raíz. Hoy sabemos que la micorriza no es una excepción sino la regla en el mundo vegetal: alrededor del 85–90% de todas las plantas vasculares forman micorrizas con hongos (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

Para el agrónomo, el conocimiento de la micorriza es necesario por varias razones. En primer lugar, los hongos micorrícicos mejoran la nutrición de las plantas, especialmente la fosfórica, lo que permite reducir las dosis de fertilizantes. En segundo lugar, aumentan la resistencia de las plantas a la sequía, la salinidad y los patógenos. En tercer lugar, la micorriza afecta la estructura del suelo y el ciclo de nutrientes en los agrocenosis. En cuarto lugar, los preparados micorrícicos son cada vez más demandados en la agricultura ecológica y en los viveros (Lambers & Oliveira, 2019; Sokirko, 2019).

En esta lección analizaremos en detalle Glomeromycota como filo separado de hongos, la micorriza arbuscular y otros tipos de micorrizas, sus funciones y aplicación práctica en la agricultura.

5.1. Glomeromycota: características generales

Glomeromycota es un filo de hongos separado en 2001 sobre la base de datos filogenéticos moleculares. Antes, sus representantes se incluían en Zygomycota (orden Glomales), pero los estudios moleculares demostraron que es una línea evolutiva separada que divergió de otros hongos hace mucho tiempo — probablemente hace más de 400 millones de años (Webster & Weber, 2007; Lambers & Oliveira, 2019).

Características clave de Glomeromycota:

• Simbiosis obligada con raíces de plantas — no pueden crecer sin hospedador;
• Micelio aseptado (cenocítico) — hifas sin tabiques transversales;
• Micorriza arbuscular (MA) — tipo característico de simbiosis;
• Grandes esporas multinucleadas (glomerosporas, clamidosporas) — se forman en el suelo o en las raíces;
• Ausencia de reproducción sexual — se reproducen solo asexualmente (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Taxonomía. Según las concepciones modernas, Glomeromycota incluye una clase — Glomeromycetes — y cuatro órdenes: Glomerales, Diversisporales, Paraglomerales y Archaeosporales. Géneros más importantes: Glomus, Rhizophagus (sin. Glomus intraradices), Funneliformis, Gigaspora, Scutellospora, Acaulospora, Entrophospora (Webster & Weber, 2007; Lambers & Oliveira, 2019).

Distribución. Glomeromycota se encuentran en todas partes — desde bosques tropicales hasta tundras árticas, desde tierras arables hasta praderas naturales. Se han encontrado en el 72% de todas las plantas vasculares y en el 92% de las familias (Lambers & Oliveira, 2019; Wang & Qiu, 2006). La micorriza arbuscular es el tipo de micorriza más extendido en la Tierra.

Importancia evolutiva. Restos fósiles similares a Glomeromycota se han encontrado en depósitos del Devónico (hace unos 400 millones de años) junto con restos de las primeras plantas terrestres. Se cree que la micorriza desempeñó un papel clave en la salida de las plantas a tierra firme — ayudaba a las primeras plantas terrestres a obtener agua y sustancias minerales de suelos pobres (Raven et al., 2013; Lambers & Oliveira, 2019).

5.2. Micorriza arbuscular (MA): estructura y desarrollo

La micorriza arbuscular (MA) es el tipo de micorriza más extendido, característico de Glomeromycota. El nombre proviene de los arbúsculos (del latín arbusculum — arbolito) — ramificaciones arbóreas de las hifas dentro de las células de la raíz (Lambers & Oliveira, 2019; Webster & Weber, 2007).

5.3. Ectomicorriza (ECM): estructura y funciones

La ectomicorriza (ECM) es el segundo tipo de micorriza más extendido, característico de especies arbóreas de bosques templados y boreales. La ectomicorriza la forman Basidiomycota (la mayoría) y Ascomycota (minoría) (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

5.4. Otros tipos de micorrizas

5.5. Redes micorrícicas y transferencia de nutrientes

Un descubrimiento importante de las últimas décadas son las redes miceliales comunes (common mycelial networks, CMNs). Las hifas de un mismo hongo micorrícico pueden conectar las raíces de plantas diferentes, formando una red subterránea para la transferencia de agua, nutrientes y moléculas señalizadoras (Lambers & Oliveira, 2019; van der Heijden et al., 2015).

Evidencia experimental. En un experimento con Linum usitatissimum (lino) y Sorghum bicolor (sorgo), conectados por una red micorrícica común (Glomus intraradices), se demostró que el lino recibe hasta el 94 % del nitrógeno y fósforo a través de la red, invirtiendo poco carbono, mientras que el sorgo invierte mucho carbono, pero recibe poco a cambio (Walder et al., 2012). Esto demuestra la asimetría en las relaciones comerciales entre las plantas y el hongo.

Importancia práctica. Las CMNs favorecen:

• La transferencia de nutrientes desde las leguminosas (fijadoras de nitrógeno) hacia los cereales;
• La señalización sobre patógenos entre plantas;
• La supervivencia de plantas jóvenes en la comunidad (Lambers & Oliveira, 2019).

5.6. Papel de las micorrizas en la nutrición vegetal y la resistencia a estreses

1. Nutrición fosfatada. Las micorrizas aumentan la absorción de fósforo en 2–10 veces. Las hifas obtienen fósforo de los poros del suelo inaccesibles para la raíz y lo transportan a la planta (Lambers & Oliveira, 2019).

2. Nutrición nitrogenada. Las ECM y la micorriza ericoide dan acceso al nitrógeno orgánico; las AM, al amonio. Los hongos micorrícicos transportan nitrógeno a la planta en forma de aminoácidos (arginina, glutamina) (Lambers & Oliveira, 2019).

3. Régimen hídrico. Las micorrizas mejoran el régimen hídrico de las plantas, especialmente en condiciones de sequía. Las hifas aumentan la superficie absorbente y mejoran la estructura del suelo (Lambers & Oliveira, 2019).

4. Resistencia a patógenos. Las micorrizas protegen a las plantas de patógenos del suelo (Phytophthora, Pythium, Fusarium, nematodos) mediante competencia, antibióticos e inducción de resistencia sistémica (Lambers & Oliveira, 2019; Jacott et al., 2017).

5. Resistencia a estreses abióticos. Las micorrizas aumentan la tolerancia a la salinidad, la tolerancia a metales pesados y la resistencia a contaminantes orgánicos (Lambers & Oliveira, 2019).

5.7. Uso práctico de preparados micorrícicos

1. Inóculos micorrícicos. Los preparados a base de Glomus intraradices (sin. Rhizophagus irregularis), Gigaspora margarita y Funneliformis mosseae se emplean para la inoculación de cultivos agrícolas, hortalizas, frutales y plantas ornamentales (Lambers & Oliveira, 2019).

2. Viveros forestales. La inoculación con hongos ectomicorrícicos (Boletus edulis, Suillus luteus, Pisolithus tinctorius) mejora el arraigo y el crecimiento de plántulas de pino, abeto y roble (Raven et al., 2013).

3. Agricultura ecológica. Los preparados micorrícicos reducen la necesidad de fertilizantes fosfatados, aumentan el rendimiento y mejoran la calidad de la producción (Lambers & Oliveira, 2019).

4. Recuperación de suelos. Los hongos micorrícicos se utilizan para la restauración de tierras degradadas, suelos contaminados y escombreras de la industria minera (Lambers & Oliveira, 2019).

5. Limitaciones. La eficacia de los preparados micorrícicos depende de:

• El tipo de suelo (pH, contenido de fósforo, materia orgánica);
• El cultivo (no todas las plantas responden a las micorrizas);
• La competencia con hongos autóctonos;
• Las condiciones de aplicación (humedad, temperatura) (Lambers & Oliveira, 2019).

5.8. Conclusión

Glomeromycota es un filo separado de hongos, todos cuyos representantes forman micorrizas arbusculares (AM) con la mayoría de los cultivos agrícolas. Son obligadamente simbióticos, tienen micelio aseptado, esporas grandes y no se reproducen sexualmente.

La micorriza arbuscular es el tipo de micorriza más extendido (72 % de las plantas vasculares). Mejora la nutrición fosfatada y nitrogenada, el régimen hídrico, protege frente a patógenos, aumenta la resistencia a estreses y mejora la estructura del suelo.

La ectomicorriza es el segundo tipo más extendido, característico de especies leñosas. Da acceso al nitrógeno y fósforo orgánicos, protege frente a patógenos y aumenta la resistencia a estreses.

Otros tipos de micorrizas —ericoide, orquidoide— están especializados en grupos concretos de plantas.

Las redes micorrícicas (CMNs) conectan plantas bajo tierra, asegurando la transferencia de nutrientes y la señalización.

El uso práctico de preparados micorrícicos crece en la agricultura ecológica, los viveros forestales y la recuperación de suelos. Sin embargo, la eficacia depende de las condiciones de aplicación.

Para el agrónomo, el conocimiento de las micorrizas es necesario para comprender la nutrición de las plantas, reducir las dosis de fertilizantes, aumentar la resistencia de los cultivos y lograr una agricultura sostenible.

6.1. Mucoromycota: características generales

Mucoromycota es un filo de hongos descrito en 2016 sobre la base de datos moleculares filogenéticos. Anteriormente, sus representantes se incluían en Zygomycota, un grupo heterogéneo que resultó ser polifilético (Webster & Weber, 2007; Spatafora et al., 2016).

Caracteres clave de Mucoromycota:

• Micelio aseptado (cenocítico): hifas sin tabiques transversales (los septos se forman solo para separar estructuras reproductivas);
• Pared celular con quitina y quitosano (quitina parcialmente desacetilada);
• Reproducción asexual mediante esporangiosporas (esporas inmóviles formadas en esporangios);
• Reproducción sexual mediante zigosporas, formadas por fusión de gametangios (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996);
• Saprótrofos o parásitos débiles de plantas, animales y hongos.

Taxonomía. Mucoromycota incluye tres órdenes: Mucorales, Umbelopsidales y Mortierellales. Géneros importantes: Mucor, Rhizopus, Absidia, Choanephora, Mortierella (Webster & Weber, 2007; Spatafora et al., 2016).

Distribución. Los mucoromicetos están ampliamente distribuidos en el suelo, sobre restos vegetales, productos alimentarios y heces de animales. Son uno de los grupos de crecimiento más rápido, capaces de colonizar un sustrato en pocos días (Webster & Weber, 2007).

Papel ecológico. Los mucoromicetos son saprótrofos activos que descomponen azúcares simples, almidón y pectina, pero no son capaces de destruir eficazmente celulosa y lignina. Colonizan primero sustratos ricos en carbohidratos (frutas, hortalizas, pan), pero luego ceden el lugar a otros hongos (Webster & Weber, 2007; Alexopoulos et al., 1996).

6.2. Mucorales: Mucor y Rhizopus

Mucorales es el orden más grande de Mucoromycota, con más de 300 especies. Los géneros más importantes —Mucor y Rhizopus— son saprótrofos que causan deterioro de productos y podredumbres blandas (Webster & Weber, 2007; Agrios, 2005).

6.3. Entomophthoromycota: hongos entomophthorales

Entomophthoromycota es un filo de hongos que antes se incluía en Zygomycota (orden Entomophthorales). Los datos moleculares mostraron que es una línea evolutiva independiente, aunque cercana a Mucoromycota (Webster & Weber, 2007; Spatafora et al., 2016).

Caracteres clave de Entomophthoromycota:

• Micelio aseptado o septado (los septos se forman con la edad);
• Pared celular con quitina y quitosano;
• Reproducción asexual mediante conidios (¡no esporangiosporas!), que son lanzados activamente;
• Reproducción sexual mediante zigosporas;
• Parásitos obligados o facultativos de insectos, ácaros y nematodos (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

Papel ecológico. Entomophthoromycota son patógenos especializados de insectos. Causan epizootias (enfermedades masivas) entre insectos, regulando su número en la naturaleza. Algunas especies están estrechamente especializadas (parasitan una sola especie); otras son polífagas (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

6.4. Chytridiomycota: quitridiomicetos

Chytridiomycota es un filo basal del reino Fungi, con alrededor de 1000 especies. Es el único grupo de hongos verdaderos que conserva etapas flageladas: zoosporas y plasmogametos (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019).

Caracteres clave de Chytridiomycota:

• Zoosporas flageladas con un flagelo posterior liso;
• Pared celular con quitina;
• Talo unicelular o rizomicelio (micelio rudimentario sin tabiques);
• Reproducción asexual mediante zoosporas en zoosporangios;
• Reproducción sexual por isogamia, heterogamia, oogamia o somatogamia (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019).

Papel ecológico. Los quitridiomicetos son saprótrofos y parásitos acuáticos y del suelo. Descomponen celulosa, quitina y queratina. Algunos son parásitos de algas, plantas, hongos e insectos (Webster & Weber, 2007; Sokirko, 2019).

Importancia para la agrosfera. El representante más importante es Synchytrium endobioticum, agente causal del cáncer de la papa (Sokirko, 2019; Campos & Ortiz, 2020).

6.5. Microsporidia: microsporidios

Microsporidia es un filo de hongos con alrededor de 1500 especies. Durante mucho tiempo se consideraron protozoos, pero los datos moleculares mostraron que son hongos extremadamente reducidos, cercanos a los quitridiomicetos o zigomicetos (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Caracteres clave de Microsporidia:

• Parásitos unicelulares de animales;
• Ausencia de mitocondrias (conservan rudimentos: mitosomas);
• Tubo polar: estructura única para inyectar el contenido de la espora en la célula hospedadora;
• Pared celular con quitina;
• Esporas resistentes a condiciones desfavorables (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Papel ecológico. Los microsporidios son parásitos intracelulares de insectos, peces, crustáceos y mamíferos. Están ampliamente distribuidos en la naturaleza y pueden causar epizootias entre insectos (Raven et al., 2013).

Importancia para la agrosfera. Los más importantes son Nosema apis y Nosema ceranae, parásitos de las abejas melíferas (Raven et al., 2013).

6.6. Importancia práctica de los grupos examinados para el agrónomo

1. Mucoromycota: deterioro de productos. Rhizopus y Mucor causan podredumbres blandas de frutas, hortalizas y raíces durante el almacenamiento y el transporte. Las pérdidas alcanzan el 30–50 % (Agrios, 2005). La prevención consiste en enfriamiento rápido, humedad baja y evitación de heridas.

2. Entomophthoromycota: biocontrol. Entomophthora, Pandora y Zoophthora se utilizan para el biocontrol de insectos plaga (pulgones, moscas, noctuidos, lagartas). Los preparados son eficaces, pero requieren humedad alta y son complejos de producir (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

3. Chytridiomycota: cáncer de la papa. Synchytrium endobioticum es un patógeno cuarentenario peligroso de la papa. Las pérdidas de cosecha llegan al 100 %. El control incluye cuarentena, variedades resistentes y rotación de cultivos (Campos & Ortiz, 2020; Sokirko, 2019).

4. Microsporidia: nosemosis de las abejas. Nosema apis y N. ceranae causan daños significativos a la apicultura, reduciendo la producción de miel y contribuyendo a la muerte de colonias. Dado el papel de las abejas como polinizadores, la nosemosis representa una amenaza para la producción vegetal (Raven et al., 2013).

5. Potencial biotecnológico. Algunos Mucorales (Rhizopus, Mucor) se utilizan para producir ácidos orgánicos (fumárico, láctico, cítrico), enzimas (amilasas, proteasas) y esteroides. Entomophthoromycota son agentes prometedores de biocontrol (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

6.7. Conclusión

En esta lección hemos examinado cuatro grupos de hongos filogenéticamente alejados entre sí, pero unidos por su importancia práctica para la agrosfera:

Mucoromycota — hongos mucorales (Mucor, Rhizopus), que causan podredumbres blandas de frutas, hortalizas y raíces durante el almacenamiento y el transporte. Las pérdidas alcanzan el 30–50 %. La prevención consiste en enfriamiento rápido, humedad baja y evitación de heridas.

Entomophthoromycota — hongos entomophthorales (Entomophthora, Pandora, Zoophthora), utilizados para el biocontrol de insectos plaga. Los preparados son eficaces, pero requieren humedad alta y son complejos de producir.

Chytridiomycota — quitridiomicetos (Synchytrium endobioticum), que causan el cáncer de la papa, una enfermedad cuarentenaria peligrosa. Las pérdidas de cosecha llegan al 100 %. El control incluye cuarentena, variedades resistentes y rotación de cultivos.

Microsporidia — microsporidios (Nosema apis, N. ceranae), que parasitan a las abejas melíferas y causan nosemosis. Causan daños significativos a la apicultura y representan una amenaza para la producción vegetal por el papel de las abejas como polinizadores.

Para el agrónomo, el conocimiento de estos grupos es necesario para el diagnóstico de enfermedades, la protección de la cosecha, el biocontrol de plagas y la conservación de poblaciones de insectos útiles.

7.1. Fitopatógenos: pérdidas de cosecha y micotoxinas

7.2. Simbiontes micorrícicos: aumento de la productividad de las plantas

7.3. Biocontrol: antagonistas y entomopatógenos

7.4. Biodegradación: descomposición de restos vegetales y biorremediación

7.5. Industria alimentaria y farmacéutica

7.6. Conclusión

Los hongos son un grupo único de organismos cuya importancia para la agrosfera difícilmente puede sobreestimarse. Son simultáneamente:

• Enemigos: los fitopatógenos destruyen el 10–40 % de la cosecha mundial y producen micotoxinas peligrosas;
• Amigos: los simbiontes micorrícicos aumentan la productividad de las plantas en un 10–30 % y reducen la necesidad de fertilizantes;
• Defensores: el biocontrol basado en hongos antagonistas y entomopatógenos sustituye a los pesticidas químicos;
• Sanitarios: la biodegradación de restos vegetales y la biorremediación de suelos contaminados;
• Productores: la industria alimentaria y farmacéutica utiliza hongos para producir pan, vino, queso, antibióticos, enzimas y vitaminas.

Para el agrónomo moderno, el conocimiento de la micología no es solo un bagaje teórico, sino una herramienta necesaria para el diagnóstico de enfermedades, la protección de la cosecha, el aumento de la productividad de las plantas, la agricultura sostenible y la producción de productos de calidad.

8.1. Qué hemos aprendido: breve repaso del módulo

Recordemos los hitos principales de nuestro curso.

Capítulo 1 sentó las bases. Establecimos que los hongos son un reino independiente (Fungi, o Mycota), que se diferencia fundamentalmente de las plantas y los animales por el tipo de nutrición (osmotrofia: absorción, no ingestión), la composición de la pared celular (quitina, no celulosa), las sustancias de reserva (glucógeno, no almidón) y las características molecular-genéticas. Descubrimos que los hongos están más cerca de los animales que de las plantas y que junto con ellos forman la supergrupa Opisthokonta (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007). También señalamos la diversidad de papeles ecológicos de los hongos: desde descomponedores y simbiontes hasta patógenos y productores de compuestos biológicamente activos.

Capítulo 2 estuvo dedicado a la clasificación moderna. Vimos cómo la revolución molecular de finales del siglo XX y principios del XXI reestructuró radicalmente el sistema tradicional. El abandono de Zygomycota como grupo único y la separación de Mucoromycota, Glomeromycota, Entomophthoromycota y otros filos fue un paso importante hacia un sistema natural que refleja las relaciones evolutivas. Conocimos los principales filos del reino Fungi: Chytridiomycota, Blastocladiomycota, Neocallimastigomycota, Microsporidia, Glomeromycota, Mucoromycota, Ascomycota y Basidiomycota (Spatafora et al., 2016; Webster & Weber, 2007). También discutimos los oomicetos, que no son hongos, sino un grupo separado del reino Chromista, pero que se estudian junto con los hongos por su similitud ecológica y agronómica (Sokirko, 2019).

Capítulo 3 estuvo dedicado a Ascomycota, el filo más grande de hongos. Examinamos sus caracteres clave (asco, ascósporas, conidios), los tipos de ascocarpos (cleistotecios, peritecios, apotecios) y el ciclo vital. Estudiamos en detalle los fitopatógenos más importantes —Fusarium (fusariosis), Venturia (sarna del manzano), Claviceps (cornezuelo), Sclerotinia (esclerotiniosis), Botrytis (podredumbre gris), Alternaria (alternariosis), Colletotrichum (antracnosis), Magnaporthe (añublo del arroz)— y las especies útiles —Saccharomyces (levaduras), Penicillium (penicilina, quesos), Aspergillus (enzimas, aflatoxinas), colmenillas, trufas—, así como los entomopatógenos —Beauveria, Metarhizium (Agrios, 2005; Webster & Weber, 2007).

Capítulo 4 nos presentó Basidiomycota, el segundo filo más grande. Estudiamos sus caracteres clave (basidio, basidiósporas, septos dolíporos, fíbulas) y el ciclo vital con una fase dicariótica dominante. Examinamos los fitopatógenos más peligrosos —royas (Puccinia, Phakopsora, Hemileia), carbones (Ustilago, Tilletia), Rhizoctonia (rizoctoniosis), Armillaria (armilaria)— y los simbiontes indispensables —hongos ectomicorrícicos (Boletus, Suillus, Lactarius, Cantharellus)—, los descomponedores de la madera (Trametes, Fomes, Ganoderma) y las especies alimentarias (Agaricus, Pleurotus, Lentinula) (Agrios, 2005; Webster & Weber, 2007).

Capítulo 5 estuvo dedicado a Glomeromycota y las micorrizas. Descubrimos que la micorriza arbuscular (AM) es el tipo de micorriza más extendido (72 % de las plantas vasculares), formado por Glomeromycota (Glomus, Rhizophagus, Funneliformis). Examinamos la estructura de la AM (arbúsculos, vesículas, micelio externo e interno), el proceso de infección y sus funciones: mejora de la nutrición fosfatada y nitrogenada, del régimen hídrico y protección frente a patógenos. También examinamos la ectomicorriza (ECM), la micorriza ericoide y la orquidoide, las redes micorrícicas comunes (CMNs) y el uso práctico de preparados micorrícicos (Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

Capítulo 6 completó el repaso de la diversidad filogenética examinando Mucoromycota (Mucor, Rhizopus: podredumbres blandas, deterioro de productos), Entomophthoromycota (Entomophthora, Pandora: biocontrol de insectos), Chytridiomycota (Synchytrium endobioticum: cáncer de la papa) y Microsporidia (Nosema: nosemosis de las abejas). Vimos que incluso grupos filogenéticamente alejados y poco estudiados pueden tener una enorme importancia económica (Sokirko, 2019; Webster & Weber, 2007; Campos & Ortiz, 2020).

Capítulo 7 sistematizó la importancia práctica de los hongos para los agrónomos en cinco aspectos clave: fitopatógenos (pérdidas de cosecha, micotoxinas), simbiontes micorrícicos (aumento de la productividad), biocontrol (antagonistas, entomopatógenos), biodegradación (descomposición de restos, biorremediación) e industria alimentaria y farmacéutica (Agrios, 2005; Raven et al., 2013).

8.2. Conclusiones principales: qué debe asimilar el agrónomo

El camino recorrido permite formular varias conclusiones clave que deben permanecer con ustedes tras completar el módulo.

Primera conclusión: los hongos son un reino separado, no «plantas inferiores». Comprender la independencia filogenética de los hongos no es un detalle teórico abstracto, sino un conocimiento prácticamente importante. Precisamente ello explica por qué los fungicidas eficaces contra los hongos verdaderos (Ascomycota, Basidiomycota) no actúan sobre los oomicetos (Phytophthora, Pythium), y viceversa. Las paredes celulares quitinosas de los hongos verdaderos y las celulósicas de los oomicetos requieren enfoques distintos para la protección de las plantas (Agrios, 2005; Sokirko, 2019).

Segunda conclusión: la sistemática moderna se basa en datos moleculares. La clasificación morfológica tradicional ha quedado obsoleta. Los métodos moleculares filogenéticos permitieron revelar las verdaderas relaciones de parentesco entre los grupos y abandonar taxones artificiales (por ejemplo, Zygomycota). El conocimiento de la filogenia moderna es necesario para el diagnóstico preciso de los agentes causales de enfermedades y la predicción de sus propiedades (Spatafora et al., 2016; Webster & Weber, 2007).

Tercera conclusión: los hongos no son solo enemigos, sino también amigos. Los hongos fitopatógenos causan enormes daños a la agricultura, destruyendo el 10–40 % de la cosecha mundial y produciendo micotoxinas peligrosas. Sin embargo, los hongos micorrícicos aumentan la productividad de las plantas en un 10–30 %, los hongos de biocontrol sustituyen a los pesticidas químicos y las especies alimentarias y farmacéuticas proporcionan a la humanidad pan, vino, queso, antibióticos y enzimas (Agrios, 2005; Lambers & Oliveira, 2019; Raven et al., 2013).

Cuarta conclusión: los hongos son actores clave en los ecosistemas. Como descomponedores, los hongos descomponen los restos vegetales y devuelven el carbono y los elementos minerales al suelo. Como simbiontes, proporcionan a las plantas fósforo, nitrógeno y agua. Como patógenos, regulan el número de poblaciones de plantas e insectos. Sin hongos, el funcionamiento normal de los agrocenosis y de los ecosistemas naturales es imposible (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Quinta conclusión: el conocimiento de la micología es una condición necesaria para la agricultura sostenible. La agricultura moderna afronta desafíos: cambio climático, resistencia de los patógenos a los fungicidas, necesidad de reducir la carga química sobre el medio ambiente. Las respuestas a estos desafíos son imposibles sin una comprensión profunda de la biología y la ecología de los hongos (Agrios, 2005; Lambers & Oliveira, 2019).

8.3. Conexión entre sistemática y práctica: del taxón a la estrategia de protección

Mostremos con ejemplos concretos cómo el conocimiento de la sistemática de los hongos influye directamente en las decisiones prácticas del agrónomo.

Ejemplo 1: Tizón tardío de la papa. El agente causal —Phytophthora infestans— es un oomiceto, no un hongo verdadero. Su pared celular contiene celulosa, no quitina. Las crestas mitocondriales son tubulares. Esto significa que los fungicidas que actúan sobre la síntesis de quitina o de ergosterol (azoles, estrobilurinas) no serán eficaces. Para combatir el tizón tardío se necesitan preparados especiales: metalaxil, mancozeb, cimoxanilo (Agrios, 2005; Campos & Ortiz, 2020).

Ejemplo 2: Royas y carbones. Los agentes causales son Basidiomycota (Puccinia, Ustilago, Tilletia). Son hongos verdaderos con paredes quitinosas. Para combatirlos son eficaces los triazoles (tebuconazol, propiconazol), las estrobilurinas (azoxistrobina) y las carboxamidas (carboxina). El conocimiento de los ciclos vitales (las royas heteroicas requieren destruir los hospedadores intermediarios, como el agracejo) permite desarrollar estrategias integradas de protección (Agrios, 2005; Webster & Weber, 2007).

Ejemplo 3: Micorrizas y fertilizantes. La micorriza arbuscular (Glomeromycota) mejora la nutrición fosfatada de las plantas. La inoculación con preparados micorrícicos permite reducir las dosis de fertilizantes fosfatados en un 20–50 % sin pérdida de cosecha. Saber que la micorriza se suprime con un alto contenido de fósforo en el suelo ayuda al agrónomo a planificar correctamente el sistema de fertilización (Lambers & Oliveira, 2019).

Ejemplo 4: Biocontrol. Trichoderma (Ascomycota) es antagonista de Rhizoctonia, Pythium y Fusarium. Saber que Trichoderma actúa mediante micoparasitismo, competencia y antibióticos permite aplicar eficazmente sus preparados para el tratamiento de semillas y suelo. Beauveria bassiana (Ascomycota) es un entomopatógeno que actúa sobre un amplio espectro de insectos. Conocer su biología permite utilizarlo contra el escarabajo de la patata, los pulgones y la mosca blanca (Raven et al., 2013; Webster & Weber, 2007).

Ejemplo 5: Micotoxinas. Fusarium graminearum (Ascomycota) afecta al trigo y produce deoxinivalenol (DON). Saber que el DON se acumula con humedad alta durante la floración y la maduración permite al agrónomo planificar la cosecha en el momento óptimo y evitar la contaminación del grano. Saber que Aspergillus flavus produce aflatoxinas en maíz y cacahuete con temperatura y humedad altas permite aplicar el secado y un almacenamiento correcto (Agrios, 2005; Campos & Ortiz, 2020).

8.4. Perspectivas: qué nos espera en el futuro

La micología es una ciencia en rápido desarrollo. Nuevos métodos de investigación (metagenómica, secuenciación de nueva generación, CRISPR-Cas9) abren nuevos horizontes en el estudio de los hongos. ¿Qué nos espera en las próximas décadas?

1. Descubrimiento de nuevas especies. Según las estimaciones, solo se ha descrito el 5–10 % de las especies de hongos existentes. Los bosques tropicales, los suelos y los intestinos de animales contienen millones de especies desconocidas. Las nuevas especies pueden convertirse en fuente de nuevos antibióticos, enzimas y compuestos bioactivos (Webster & Weber, 2007; Raven et al., 2013).

2. Ingeniería genética de hongos. La edición del genoma permite crear cepas con propiedades mejoradas: mayor producción de enzimas, resistencia a patógenos y capacidad de biorremediación. Los hongos micorrícicos genéticamente modificados pueden convertirse en simbiontes más eficaces (Raven et al., 2013).

3. Nuevos biopreparados. El desarrollo de nuevas formulaciones de micoinsecticidas y micofungicidas a base de entomopatógenos (Beauveria, Metarhizium, Entomophthora) y antagonistas (Trichoderma, Gliocladium) permitirá reducir la dependencia de los pesticidas químicos (Raven et al., 2013).

4. Micorremediación. Las podredumbres blancas (Trametes, Pleurotus, Phanerochaete) se utilizarán cada vez más para limpiar suelos de derivados del petróleo, pesticidas y metales pesados (Raven et al., 2013).

5. Agricultura sostenible. La integración de preparados micorrícicos, biocontrol y variedades resistentes permitirá crear sistemas agrícolas que produzcan suficientes alimentos sin dañar el medio ambiente (Lambers & Oliveira, 2019).