Origen y evolución temprana de las angiospermas

1.1. Escala del grupo y su importancia para la humanidad

Las angiospermas, o plantas con flores (Angiospermae, Magnoliophyta), representan el grupo más numeroso y diverso de plantas superiores actuales. Según estimaciones modernas, el número de especies descritas de angiospermas oscila entre 295.383 (Christenhusz, Byng, 2016) y 369.400 (Kew Report, 2016), y según algunas estimaciones alcanza las 450.000 especies (Raven Biology of Plants, 2013). Para comparar: el número total de especies de todas las demás plantas superiores — briófitas, licófitas, equisetos, helechos y gimnospermas — tomadas en conjunto es considerablemente inferior a esta cifra. Las angiospermas constituyen alrededor del 90 % de toda la flora terrestre moderna y dominan prácticamente en todos los ecosistemas terrestres — desde las selvas tropicales hasta la tundra ártica, desde los pantanos de agua dulce hasta los desiertos (Judd et al., 2018).

En el contexto de la disciplina «Sistemática y taxonomía de organismos de la agroesfera», es importante subrayar que las angiospermas no son solo el grupo dominante de la flora silvestre, sino también la base de la agricultura moderna. Todos los principales cultivos alimentarios, con raras excepciones (por ejemplo, las cícadas no se utilizan como alimento), pertenecen a las angiospermas. Las gramíneas (Poaceae) — trigo, arroz, maíz, cebada, avena, centeno, sorgo — proporcionan más del 50 % de las calorías en la dieta de la humanidad (Judd et al., 2018). Las leguminosas (Fabaceae) son la segunda fuente más importante de proteína vegetal. Las solanáceas (Solanaceae) aportan patata, tomate, pimiento y berenjena. Las cucurbitáceas (Cucurbitaceae) — pepino, calabaza, melón, sandía. Las rosáceas (Rosaceae) — manzana, pera, ciruela, cereza, melocotón, frambuesa, fresa. Las asteráceas (Asteraceae) — girasol, lechuga, topinambur. Las brasicáceas (Brassicaceae) — col, nabo, mostaza, colza. Las apiáceas (Apiaceae) — zanahoria, perejil, eneldo, cilantro. Las amarilidáceas (Amaryllidaceae, subfamilia Allioideae) — cebolla, ajo. Las arecáceas (Arecaceae) — cocotero, palmera datilera, palma aceitera. Sin exagerar, puede decirse que la agroesfera en su forma moderna sería imposible sin las angiospermas (Pandey, 2021).

Además de su importancia alimentaria, las angiospermas proporcionan a la humanidad madera, fibras (algodón, lino, yute, cáñamo, ramio), sustancias medicinales (morfina de la amapola, quinina del árbol de la quina, atropina de la belladona, digital de la dedalera, reserpina de la rauwolfia, taxol del tejo — aunque el tejo es una gimnosperma, muchos alcaloides proceden de angiospermas), caucho (Hevea), resinas, aceites esenciales, colorantes, narcóticos, estimulantes (café, té, cacao) y una infinidad de otros productos (Simpson, 2010). En la práctica agronómica, el conocimiento de la sistemática de las angiospermas es necesario para identificar plantas cultivadas y arvenses, para buscar parientes silvestres de los cultivos con caracteres valiosos (resistencia a enfermedades, tolerancia a la sequía, calidad del producto), para comprender las relaciones filogenéticas entre los cultivos y sus parientes silvestres, lo que constituye la base del fitomejoramiento moderno y de la ingeniería genética (Judd et al., 2018).

1.2. La cuestión del origen de las angiospermas: ¿cuándo y de quién?

El origen de las angiospermas es uno de los problemas más intrigantes y durante mucho tiempo no resueltos de la biología evolutiva. Charles Darwin, en una carta a Joseph Dalton Hooker del 22 de julio de 1879, llamó a la aparición repentina y la rápida dispersión de las angiospermas en el registro geológico un «misterio abominable» (abominable mystery) (Darwin, Seward, 1903; cit. en Pandey, 2021). En efecto, en los sedimentos cretácicos (aproximadamente 140–100 millones de años atrás) las angiospermas aparecen prácticamente «de inmediato» en gran diversidad, lo que durante mucho tiempo pareció inexplicable desde el punto de vista de un proceso evolutivo gradual.

Los datos moleculares-filogenéticos y paleobotánicos modernos han aclarado en gran medida este panorama, aunque muchos detalles siguen siendo objeto de debate. Según estimaciones modernas basadas en el análisis de grandes conjuntos de datos moleculares calibrados por fósiles, la divergencia del grupo corona de las angiospermas (es decir, el último ancestro común de todas las plantas con flores modernas y todos sus descendientes) ocurrió en el Triásico Superior — Jurásico Inferior, aproximadamente hace 209–187 millones de años (Li et al., 2019; cit. en Pandey, 2021). Esto es sustancialmente más antiguo que los macrofósiles de angiospermas más antiguos e indiscutibles, que datan del Cretácico Inferior (unos 140 millones de años). Esta brecha entre las estimaciones moleculares y los datos paleontológicos ha recibido el nombre de «brecha jurásica de las angiospermas» (Jurassic angiosperm gap) (Pandey, 2021). Puede explicarse tanto por la incompletitud del registro fósil como por posibles errores sistemáticos de los relojes moleculares, asociados con la irregularidad de las tasas de evolución molecular (Beaulieu et al., 2015; cit. en Judd et al., 2018).

En cuanto al grupo ancestral, las concepciones modernas excluyen el origen de las angiospermas a partir de cualquiera de los grupos actualmente vivos de gimnospermas. Los análisis cladísticos morfológicos, que incluyen taxones fósiles, sitúan invariablemente a una serie de grupos extintos — los llamados «helechos con semillas» (pteridospermas), así como Bennettitales, Caytoniales, Glossopteridales y Pentoxylales — en el linaje troncal de las angiospermas (Doyle, Donoghue, 1986; Doyle, 2006; Hilton, Bateman, 2006; cit. en Judd et al., 2018). Esto significa que los parientes más cercanos de las angiospermas entre las gimnospermas probablemente se extinguieron y solo se conocen por restos fósiles. Entre estos grupos, los Caytoniales — un orden extinto cuyos representantes tenían cúpulas (estructuras en forma de copa) que rodeaban los óvulos, lo que se considera una posible homología con el ovario de las angiospermas — suscitan el mayor interés como posibles formas ancestrales (Doyle, 2008; cit. en Pandey, 2021). Los Bennettitales, externamente parecidos a las cícadas pero con estróbilos «parecidos a flores» bisexuales, también se consideran posibles parientes cercanos de las angiospermas, aunque la mayoría de los análisis cladísticos no confirman su parentesco directo (Doyle, 1998; cit. en Pandey, 2021).

Es importante subrayar que las angiospermas son monofiléticas, es decir, proceden de un único ancestro común. Esto se confirma tanto por sinapomorfías morfológicas (caracteres derivados compartidos) como por numerosos datos moleculares (Qiu et al., 1999; Soltis et al., 2000, 2011; Graham, Iles, 2009; cit. en Judd et al., 2018). Así, la cuestión del origen de las angiospermas es una cuestión sobre la naturaleza y el aspecto de su último ancestro común y sobre el linaje que condujo a ellas.

1.3. Breve historia del estudio: de Darwin a la filogenia molecular

La historia del estudio del origen y la evolución temprana de las angiospermas abarca más de siglo y medio y refleja el desarrollo de la metodología de la sistemática en su conjunto. Como ya se mencionó, Darwin era consciente del problema de la aparición repentina de las angiospermas en el registro geológico y lo consideraba difícil de explicar desde las posiciones del gradualismo. A finales del siglo XIX y principios del XX dominaban dos hipótesis principales sobre el origen de la flor: la Pseudanthial theory (teoría pseudántica) y la Euanthial theory (teoría euantial) (Pandey, 2021).

La teoría pseudántica, desarrollada por Engler y sus seguidores, sostenía que la flor se originó a partir de un estróbilo complejo (cono) de gimnospermas mediante reducción y agrupamiento. Según esta teoría, las flores más simples — unisexuales, sin perianto, reunidas en inflorescencias — se consideraban las más primitivas. Esta teoría dominó a finales del siglo XIX y principios del XX y ejerció influencia en las clasificaciones de Engler y Prantl (Engler, Prantl, 1887–1915; cit. en Singh, 2019).

La teoría euantial, propuesta por Arber y Parkin (Arber, Parkin, 1907) y apoyada por Bessey (Bessey, 1915), por el contrario, sostenía que la flor se originó a partir de un estróbilo bisexual similar a los de Bennettitales, con numerosos micro- y megasporófilos dispuestos en espiral. Según esta teoría, las más primitivas eran las flores grandes, bisexuales, con numerosas partes dispuestas en espiral, como en Magnoliaceae. Esta teoría posteriormente se volvió dominante y sirvió de base para las clasificaciones de Cronquist, Takhtajan, Dahlgren y Thorne (Cronquist, 1981, 1988; Takhtajan, 1997; Dahlgren, 1989; Thorne, 2007; cit. en Singh, 2019).

En la segunda mitad del siglo XX, el desarrollo del método cladístico (Hennig, 1966) y su aplicación a los datos morfológicos permitió pasar de esquemas filogenéticos intuitivos a análisis rigurosos. Los análisis cladísticos morfológicos, que incluían tanto taxones actuales como fósiles, confirmaron la monofilia de las angiospermas, pero revelaron la inconsistencia de muchas concepciones tradicionales sobre las direcciones de la evolución (Doyle, Donoghue, 1986; Kenrick, Crane, 1997; Doyle, 1998; cit. en Judd et al., 2018).

A partir de la década de 1990, los datos filogenéticos moleculares — primero de genes individuales, luego de conjuntos multigénicos y genómicos completos — cambiaron radicalmente nuestras concepciones sobre las relaciones de parentesco de las angiospermas. Los primeros análisis moleculares revelaron que Amborella trichopoda — endémica de Nueva Caledonia — representa la rama más basal de las angiospermas modernas, seguida por Nymphaeales (nenúfares) y Austrobaileyales (Qiu et al., 1999; Soltis et al., 1999; Mathews, Donoghue, 1999; Parkinson et al., 1999; cit. en Judd et al., 2018). Estos tres linajes, conocidos colectivamente como el grado ANA (Amborellales, Nymphaeales, Austrobaileyales), o anteriormente grado ANITA, ocupan posiciones basales sucesivas en el árbol filogenético de las angiospermas. Este descubrimiento fue posible gracias a la aplicación de métodos de máxima verosimilitud y análisis bayesiano a grandes conjuntos de datos moleculares, lo que permitió superar problemas asociados con ramas largas y muestreo incompleto (Soltis et al., 2004; Qiu et al., 2006; cit. en Judd et al., 2018).

Paralelamente se desarrollaron las investigaciones paleobotánicas. Los hallazgos de flores del Cretácico Inferior bien conservadas, como Archaefructus de China (Sun et al., 2002; Friis et al., 2003), así como numerosos hallazgos de flores, frutos y semillas en sedimentos cretácicos, permitieron precisar sustancialmente el cuadro de la diversificación temprana de las angiospermas (Friis et al., 2011; cit. en Judd et al., 2018). Sin embargo, la interpretación de estos hallazgos — especialmente de géneros tan problemáticos como Archaefructus — sigue siendo objeto de debate. Por ejemplo, Archaefructus se ha interpretado bien como una flor bisexual primitiva con un eje alargado, bien como una inflorescencia de flores unisexuales reducidas (Sun et al., 2002; Friis et al., 2003; Doyle, 2008; cit. en Pandey, 2021).

La culminación del desarrollo de la sistemática de las angiospermas fue la creación del Angiosperm Phylogeny Group (APG) — un grupo internacional de botánicos que desde 1998 publica clasificaciones consensuadas, basadas predominantemente en datos filogenéticos moleculares. APG I (1998), APG II (2003), APG III (2009) y APG IV (2016) perfeccionaron y estabilizaron sucesivamente el sistema de las angiospermas, reconociendo solo grupos monofiléticos (APG IV, 2016; cit. en Pandey, 2021). El sistema APG IV es actualmente la base generalmente aceptada de la sistemática moderna de las plantas con flores, incluso en las ciencias agrarias.

Así, la historia del estudio de las angiospermas ha recorrido un camino desde las teorías especulativas del siglo XIX, pasando por el análisis cladístico de datos morfológicos del siglo XX, hasta el sistema filogenético molecular moderno, que se perfecciona y actualiza constantemente. Comprender esta historia es importante para interpretar correctamente el sistema moderno y para tomar conciencia de que la sistemática es una ciencia en dinámico desarrollo, y no un conjunto estático de nombres.

2.1. La flor

La flor es un brote determinado (de crecimiento limitado) que porta esporófilos: microsporófilos (estambres) y megasporófilos (carpelos). Precisamente la presencia de la flor distingue a las angiospermas de todas las demás plantas con semillas. La flor generalmente consta de cuatro tipos de apéndices dispuestos sobre un eje acortado — el receptáculo (receptaculum). De fuera hacia dentro se disponen: sépalos (cáliz), pétalos (corola), estambres (androceo) y carpelos (gineceo). Los sépalos y los pétalos juntos forman el perianto (perianthium) y desempeñan funciones protectoras y atractivas (Raven et al., 2013; Judd et al., 2018).

Desde el punto de vista evolutivo, la flor representa un estróbilo bisexual modificado (cono), en el que se produjo la esterilización de parte de los esporófilos y su diferenciación en perianto y elementos fértiles. Esta concepción, conocida como Euanthial theory (teoría euantial), es actualmente generalmente aceptada (Arber, Parkin, 1907; Bessey, 1915; cit. en Pandey, 2021). Según esta teoría, las flores más primitivas son las que tienen numerosas partes dispuestas en espiral, como en las Magnoliaceae modernas (Judd et al., 2018).

La flor de las angiospermas se caracteriza por una serie de rasgos clave:

• Bisexualidad (hermafroditismo): la mayoría de las flores contienen tanto estambres como carpelos, lo que asegura la posibilidad de autopolinización y aumenta la eficiencia reproductiva (Rudall, 2013).
• Recipiente cerrado para los óvulos: los carpelos se cierran formando el ovario, dentro del cual se desarrollan los óvulos. Esto distingue a las angiospermas de las gimnospermas, en las que los óvulos se encuentran abiertos sobre los megasporófilos (Doyle, 2013).
• Estigma: superficie especializada en el ápice del carpelo que captura el polen. La presencia del estigma es una adaptación clave a la entomofilia y la anemofilia, que asegura la selectividad durante la germinación de los granos de polen (Rudall, 2013).
• Reducción del número de partes y su fijación: a diferencia de muchas gimnospermas, en las angiospermas el número de partes florales a menudo está fijado (por ejemplo, 3, 4 o 5), lo que está relacionado con una regulación genética estricta (modelo ABC) (Coen, Meyerowitz, 1991; cit. en Rudall, 2013).

En la sistemática de las angiospermas, la estructura de la flor es la fuente más importante de caracteres. El número de partes, su disposición (espiral o cíclica), la fusión (connación) y la adherencia (adnación), la posición del ovario (supero, ínfero), la simetría (actinomorfa, zigomorfa) — todo ello se utiliza para delimitar grandes clados (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

Desde el punto de vista agronómico, la flor es el órgano del que depende la cosecha de frutos y semillas. El conocimiento de la biología de la floración, la polinización y fecundación es necesario para el fitomejoramiento, la producción de semillas y la gestión del rendimiento (Pandey, 2021).

2.2. El fruto

El fruto es el ovario modificado (o el conjunto de ovarios) de las angiospermas, que se desarrolla tras la fecundación y contiene semillas. El fruto se forma a partir de la pared del ovario (pericarpio), que puede diferenciarse en exocarpo (capa externa), mesocarpo (media) y endocarpo (interna). A veces en la formación del fruto participan también otras partes de la flor (por ejemplo, el receptáculo, el perianto); entonces se habla de frutos falsos o accesorios (por ejemplo, manzana, fresa) (Judd et al., 2018; Raven et al., 2013).

La importancia evolutiva del fruto radica en la protección de las semillas y su dispersión. Los frutos aseguran:

• Protección frente a condiciones desfavorables y frente al consumo por animales antes de la maduración de las semillas.
• Diseminación — dispersión de las semillas por el viento, el agua, los animales, autodispersión. Esto favorece la dispersión de la especie y reduce la competencia entre plántulas (Pandey, 2021).

La diversidad de frutos es enorme: secos y carnosos, dehiscentes e indehiscentes, monospermos y polispermos. En la sistemática, el tipo de fruto se utiliza a menudo para caracterizar familias y órdenes. Por ejemplo, la legumbre (Fabaceae), la cápsula (Papaveraceae), la silicua (Brassicaceae), la baya (Solanaceae), la drupa (Rosaceae), la cariópside (Poaceae) son caracteres diagnósticos importantes (APG IV, 2016).

La importancia agrícola de los frutos difícilmente puede sobreestimarse: son la producción principal de la fitotecnia — grano, legumbres, nueces, frutas, bayas, hortalizas. El fitomejoramiento de frutos está orientado a mejorar el sabor, la conservación, la transportabilidad y la resistencia a enfermedades (Simpson, 2010).

2.3. La doble fecundación

La doble fecundación es una particularidad única de las angiospermas (y de algunas gnetales, pero en estas últimas no conduce a la formación de endospermo). La esencia del proceso: en el saco embrionario (gametófito femenino) penetran dos células espermáticas. Una de ellas se fusiona con la ovocélula, formando un cigoto diploide, del cual se desarrolla el embrión. La segunda célula espermática se fusiona con la célula central (que contiene dos núcleos polares), formando una célula primaria del endospermo triploide (o de otra ploidía). Este proceso fue descubierto por S. G. Navashin en 1898 (Navashin, 1898; cit. en Lersten, 2004).

La doble fecundación tiene una enorme importancia evolutiva. Asegura:

• La rápida formación de tejido nutritivo (endospermo) solo después de la fecundación, lo que ahorra recursos a la planta.
• La determinación genética del endospermo: recibe un juego de cromosomas del padre y dos de la madre (en la mayoría), lo que puede influir en el desarrollo de la semilla.
• La sincronización del desarrollo del embrión y del tejido nutritivo (Becker et al., 2025).

En la sistemática, la doble fecundación se considera una aromorfosis clave que determina la monofilia de las angiospermas. Sin embargo, los mecanismos de su regulación (por ejemplo, la participación de los genes EC1, HAP2, DMP) se investigan en el contexto de la biología evolutiva del desarrollo (Becker et al., 2025).

Para la agronomía, comprender la doble fecundación es importante para la producción de semillas, ya que las alteraciones de este proceso conducen a esterilidad o a semillas defectuosas (Lersten, 2004).

2.4. El endospermo

El endospermo es el tejido nutritivo que se forma como resultado de la doble fecundación. En la mayoría de las angiospermas es triploide (3n), pero en algunos grupos basales (Nymphaeales, Austrobaileyales) es diploide (2n). El endospermo puede ser nuclear, celular o helobial según el tipo de desarrollo (Lersten, 2004).

La función del endospermo es proporcionar nutrientes al embrión en desarrollo y, en algunos casos, a la plántula. En muchas plantas cultivadas, el endospermo constituye la parte principal de la semilla y es el principal producto alimenticio para el ser humano: trigo, arroz, maíz, cebada — su endospermo es rico en almidón y proteínas. En otras (leguminosas, cucurbitáceas), el endospermo es consumido por el embrión antes de la maduración de la semilla, y las sustancias de reserva se depositan en los cotiledones (Judd et al., 2018).

Evolutivamente, el endospermo representa una innovación única, ya que en las gimnospermas el tejido nutritivo es el gametófito femenino (haploide), mientras que en las angiospermas es un nuevo tipo de tejido que surge después de la fecundación. Esto permite a la planta no gastar recursos en la formación de tejido nutritivo hasta que ocurra la fecundación (Raven et al., 2013).

En la sistemática, la presencia del endospermo y su tipo se utilizan para delimitar grandes taxones. Por ejemplo, en las monocotiledóneas el endospermo suele estar bien desarrollado, mientras que en muchas dicotiledóneas puede faltar (Judd et al., 2018).

2.5. Los vasos en el xilema

Los vasos son elementos especializados de conducción de agua del xilema, formados por elementos de vaso unidos por placas de perforación. A diferencia de las traqueidas (que existen en las gimnospermas y en algunas angiospermas), los vasos aseguran un transporte de agua más eficiente gracias a aberturas pasantes entre los elementos de vaso. Esto permite conducir rápidamente grandes volúmenes de agua y favorece una mejor adaptación a condiciones áridas (Doyle, 2013).

Los vasos surgieron dentro de las angiospermas, probablemente en varias ocasiones. En los grupos basales (Amborella, Nymphaeales, algunas Winteraceae) los vasos están ausentes y el agua se conduce solo por traqueidas. En Austrobaileyales y en la mayoría de las demás angiospermas los vasos están presentes. La pérdida secundaria de vasos se conoce en algunos grupos (por ejemplo, Winteraceae) (Judd et al., 2018).

La importancia evolutiva de los vasos radica en el aumento de la eficiencia del transporte de agua, lo que permitió a las angiospermas ocupar hábitats más secos y alcanzar mayores tamaños. En la sistemática, la presencia o ausencia de vasos y el tipo de placas de perforación (escalariformes, simples) se utilizan para caracterizar familias y géneros (Doyle, 2013).

Desde el punto de vista agronómico, los vasos son importantes para comprender el régimen hídrico de las plantas, la resistencia a la sequía y al encamado. El fitomejoramiento para la eficiencia del sistema de conducción de agua es una de las direcciones del mejoramiento adaptativo (Pandey, 2021).

2.6. La reducción del gametófito

Una de las características más llamativas de las angiospermas es el gametófito extremadamente reducido. En las gimnospermas, el gametófito femenino (endospermo primario) es un tejido multicelular, y el gametófito masculino es un grano de polen que puede contener varias células. En las angiospermas, el gametófito femenino (saco embrionario) generalmente consta de solo 7 células y 8 núcleos (Polygonum type), y el gametófito masculino consta de 2–3 células (célula vegetativa y dos células espermáticas) (Lersten, 2004).

Tal reducción fue posible gracias a:

• Desarrollo endospórico: la megáspora no abandona el megasporangio, sino que germina dentro de él.
• Ausencia de arquegonios: en las angiospermas no se forman arquegonios; la ovocélula se forma directamente en el saco embrionario.
• Fecundación rápida: el tubo polínico lleva las células espermáticas directamente a la ovocélula, lo que excluye la necesidad de espermatozoides móviles y de agua (Raven et al., 2013).

La reducción del gametófito tiene una enorme importancia adaptativa: acelera el ciclo reproductivo, reduce la dependencia del agua y permite utilizar eficientemente los recursos. En la sistemática, la estructura del saco embrionario (número de núcleos, células) es un carácter importante para delimitar grupos basales. Por ejemplo, en Amborella el saco embrionario tiene 9 núcleos y 8 células, en Nymphaeales — 4 núcleos y 4 células, en la mayoría de los demás — 8 núcleos y 7 células (Friedman, 2006; cit. en Judd et al., 2018).

Para la agronomía, comprender el desarrollo del gametófito es importante para la producción de semillas y la biotecnología, ya que las alteraciones en la formación del saco embrionario conducen a esterilidad (Becker et al., 2025).

2.7. Otras aromorfosis importantes

Además de las enumeradas, entre las innovaciones clave de las angiospermas se incluyen:

• Óvulos bitegumentados: presencia de dos tegumentos (externo e interno) alrededor de la nucela. Esto es característico de la mayoría de las angiospermas, aunque en algunos grupos el número de tegumentos se reduce a uno (Judd et al., 2018).
• Carpelos cerrados: fusión de los márgenes de los carpelos, que conduce a la formación del ovario. Esto asegura la protección de los óvulos y crea condiciones para la germinación selectiva del polen (Doyle, 2013).
• Estomas paracíticos: tipo característico de aparato estomático, frecuente en las angiospermas (Rudall, 2013).
• Presencia de columelas en la exina del polen: cubierta del grano de polen que contiene esporopolenina, con estructuras columnares (columelas), lo que aumenta la resistencia a los daños y mejora la adhesión al estigma (Doyle, 2013).

Estos caracteres, junto con los enumerados anteriormente, forman el «aspecto» morfológico único de las angiospermas, que permite distinguirlas fácilmente de las gimnospermas.

3.1. Características generales del grado ANA

El término «grado ANA» (antes grado ANITA) proviene de las primeras letras de los nombres de tres órdenes: Amborellales, Nymphaeales y Austrobaileyales. Estos tres linajes se separan sucesivamente de la base del árbol filogenético de las angiospermas, ocupando Amborellales la posición más basal — ya sea sola o junto con Nymphaeales (Mathews, Donoghue, 1999; Qiu et al., 1999; Soltis et al., 1999; Parkinson et al., 1999; cit. en Judd et al., 2018). Todas las demás angiospermas, incluidas las magnólidas, las monocotiledóneas y las eudicotiledóneas, se unen en el clado Mesangiospermae (APG IV, 2016; Cantino et al., 2007; cit. en Judd et al., 2018).

Es importante subrayar que el grado ANA no es un clado en sentido estricto (es decir, no es un grupo monofilético), sino un grado, o una secuencia de ramificaciones basales. Esto significa que Amborellales, Nymphaeales y Austrobaileyales no forman un grupo único, sino que representan ramas sucesivas que parten del tronco de las angiospermas. Por ello, en el sistema APG IV no se unen en un taxón formal, sino que se consideran tres órdenes separados situados en la base del sistema (APG IV, 2016).

Los linajes basales de las angiospermas han conservado una serie de caracteres arcaicos que fueron perdidos o modificados en grupos más avanzados. Entre tales caracteres se incluyen:

• Ausencia de vasos en el xilema (en Amborella y la mayoría de Nymphaeales) (Feild et al., 2000; Schneider et al., 1995; cit. en Judd et al., 2018).
• Carpelos ascidiados (en forma de jarra), cuyos márgenes se cierran mediante secreción y no por fusión postgenital (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).
• Gametófitos femeninos multicelulares o débilmente reducidos (Friedman, 2006; Friedman, Ryerson, 2009; cit. en Judd et al., 2018).
• Presencia de aceites esenciales en células especializadas (en Austrobaileyales y algunos Nymphaeales) (Judd et al., 2018).
• Perianto no diferenciado (en Amborella y muchos Nymphaeales) (Endress, Doyle, 2009; cit. en Judd et al., 2018).

El estudio de estos grupos tiene una enorme importancia para la reconstrucción del aspecto del último ancestro común de las angiospermas. Los caracteres morfológicos comunes a los tres linajes basales con alta probabilidad también estuvieron presentes en ese ancestro. Entre tales caracteres se incluyen, por ejemplo, un perianto no diferenciado, numerosos estambres y carpelos dispuestos en espiral, así como la ausencia de vasos (Doyle, Endress, 2000; Endress, Doyle, 2009; Sauquet et al., 2017; cit. en Judd et al., 2018).

3.2. Orden Amborellales

El orden Amborellales incluye una única familia Amborellaceae con un único género y especie — Amborella trichopoda Baill. Es endémica de Nueva Caledonia y crece en el sotobosque de bosques montanos húmedos (Judd et al., 2018; Pandey, 2021). Amborella trichopoda es un pequeño arbusto o arbolito perennifolio con hojas dispuestas en dos filas, sin estípulas. Las láminas foliares son enteras o ligeramente dentadas, con nervadura pinnada. La planta es dioica: las flores masculinas y femeninas se encuentran en individuos diferentes (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

Las flores de Amborella son pequeñas, con un perianto no diferenciado compuesto por 5–13 tépalos dispuestos en espiral. Las flores masculinas tienen 12–22 (hasta 100) estambres dispuestos en 3–5 verticilos; los estambres son acintados, con filamento y conectivo no diferenciados. Las flores femeninas tienen 5–8 carpelos libres dispuestos en un verticilo; los carpelos son ascidiados, sus márgenes se cierran mediante secreción, el estigma es sésil, con dos lóbulos expandidos. Hay un óvulo, colgante, hemianátropo (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

El fruto es una drupa agregada, compuesta por varias drupas pequeñas con huesos punteados que contienen sustancias resinosas. Las semillas tienen endospermo abundante y un embrión muy pequeño (Judd et al., 2018; Pandey, 2021).

Desde el punto de vista sistemático, Amborella es única por una serie de caracteres:

• Ausencia de vasos en el xilema: el agua se conduce solo por traqueidas (Feild et al., 2000; cit. en Judd et al., 2018).
• Exina del polen granular sin téctum — carácter único entre las angiospermas (Sampson, 1993; Hesse, 2001; cit. en Doyle, 2013).
• El gametófito femenino consta de 8 células y 9 núcleos (a diferencia de los típicos 7 células y 8 núcleos), con tres sinérgidas en lugar de dos (Friedman, 2006; Friedman, Ryerson, 2009; cit. en Judd et al., 2018).
• Presencia de estaminodios en las flores femeninas, lo que indica un origen a partir de un ancestro bisexual (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

Estos caracteres hacen de Amborella un objeto clave para comprender la evolución temprana de las angiospermas. Los análisis moleculares que utilizan multitud de genes y genomas completos sitúan invariablemente a Amborella en la base del árbol filogenético de las angiospermas (Qiu et al., 1999; Soltis et al., 1999; Mathews, Donoghue, 1999; Parkinson et al., 1999; Soltis et al., 2011; cit. en Judd et al., 2018). Sin embargo, algunos análisis, especialmente los basados en genes mitocondriales, sitúan a Amborella junto con Nymphaeales en un mismo clado (Barkman et al., 2000; Xi et al., 2014; cit. en Judd et al., 2018). Esta cuestión sigue siendo objeto de debate, pero en el sistema APG IV el orden Amborellales se considera el linaje más basal de las angiospermas (APG IV, 2016).

Amborella no tiene importancia económica, pero su estudio tiene un enorme valor teórico para comprender la evolución de la flor, el fruto y el ciclo vital de las angiospermas (Pandey, 2021).

3.3. Orden Nymphaeales

El orden Nymphaeales incluye tres familias: Hydatellaceae, Cabombaceae y Nymphaeaceae. El número total de especies es de aproximadamente 75–90 (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Todos los representantes del orden son plantas herbáceas acuáticas o semiacuáticas, distribuidas por todo el mundo, pero más diversas en regiones tropicales y subtropicales (Kubitzki, 1993; Schneider, Williamson, 1993; cit. en Kubitzki, 1993).

3.4. Orden Austrobaileyales

El orden Austrobaileyales incluye tres familias: Austrobaileyaceae, Trimeniaceae y Schisandraceae (incluida Illiciaceae). El número total de especies es de unas 100 (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Los representantes del orden son plantas leñosas distribuidas en regiones tropicales y subtropicales de Asia, Australia y América.

3.5. Importancia de los linajes basales para comprender la evolución de las angiospermas

Los linajes basales de las angiospermas — Amborellales, Nymphaeales y Austrobaileyales — tienen una enorme importancia para la reconstrucción de estados ancestrales y la comprensión de la evolución temprana de las plantas con flores. El análisis integral de caracteres morfológicos, anatómicos, embriológicos y moleculares de estos grupos permite formular las siguientes conclusiones:

1. La flor ancestral de las angiospermas probablemente era pequeña o de tamaño medio, bisexual, actinomorfa, con perianto no diferenciado, numerosos estambres y carpelos dispuestos en espiral (Endress, Doyle, 2009; Sauquet et al., 2017; cit. en Judd et al., 2018). La presencia de estaminodios en las flores femeninas de Amborella indica que la flor ancestral era bisexual, y la unisexualidad surgió secundariamente (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

2. Los carpelos ancestrales eran ascidiados (en forma de jarra), con márgenes que se cerraban mediante secreción y no por fusión postgenital. Este tipo de carpelo se conserva en Amborellales, Nymphaeales y Austrobaileyales, pero fue reemplazado por carpelos plicados en Mesangiospermae (Endress, Igersheim, 2000; Doyle, Endress, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

3. El gametófito femenino ancestral probablemente era tetracelular (como en Nymphaeales) o nononuclear (como en Amborella). El típico saco embrionario octonuclear (Polygonum type) surgió más tarde, en Mesangiospermae (Friedman, 2006; Friedman et al., 2003; Williams, Friedman, 2004; cit. en Judd et al., 2018).

4. La ausencia de vasos en Amborella y la mayoría de Nymphaeales indica que las angiospermas ancestrales carecían de vasos, y que estos surgieron más tarde, dentro de Mesangiospermae (Feild et al., 2000; Schneider et al., 1995; cit. en Judd et al., 2018).

5. La presencia de aceites esenciales en Austrobaileyales y algunos Nymphaeales se considera un carácter ancestral heredado del ancestro común de las angiospermas (Judd et al., 2018).

6. La dioecia en Amborella y algunos Nymphaeales es probablemente un estado secundario, ya que la flor ancestral era bisexual (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

Estas conclusiones son importantes no solo para la sistemática, sino también para la biología evolutiva del desarrollo (evo-devo), ya que permiten reconstruir la evolución de los mecanismos genéticos que controlan el desarrollo floral (modelo ABC) (Coen, Meyerowitz, 1991; cit. en Rudall, 2013).

3.6. Importancia económica de los linajes basales

A pesar de que los linajes basales de las angiospermas son poco numerosos y no desempeñan un papel dominante en la flora moderna, entre ellos hay especies de importancia económica:

• Nymphaeaceae: Nymphaea, Nuphar, Victoria — plantas acuáticas ornamentales ampliamente cultivadas en estanques y acuarios. Las semillas y rizomas de algunas especies se consumen como alimento. Nymphaea y Nuphar se utilizan en la medicina popular (Pandey, 2021; Judd et al., 2018).
• Cabombaceae: Cabomba — planta popular de acuario (Pandey, 2021).
• Schisandraceae: Illicium verum — fuente de especia (anís estrellado). Schisandra chinensis — planta medicinal. Illicium floridanum y otras especies — arbustos ornamentales (Pandey, 2021; Judd et al., 2018).
• Hydatellaceae: sin importancia económica, pero de gran interés científico (Saarela et al., 2007; cit. en Judd et al., 2018).

En la práctica agronómica, el conocimiento de los linajes basales es importante para comprender la evolución de las plantas cultivadas y sus parientes silvestres. Por ejemplo, el estudio de la resistencia a enfermedades y plagas en especies silvestres de Nymphaeaceae y Schisandraceae puede ser útil para el fitomejoramiento (Pandey, 2021).

4.1. Características generales de las magnólidas

Las magnólidas son predominantemente plantas leñosas: árboles, arbustos o lianas, raramente hierbas (algunas Piperales). Las hojas suelen ser alternas, simples, con nervadura pinnada, a menudo coriáceas, sin estípulas (o con estípulas rudimentarias). Muchos representantes se caracterizan por la presencia de aceites esenciales en células especializadas (idioblastos), lo que confiere a las hojas y otros órganos un aroma característico (Judd et al., 2018; Kubitzki, 1993).

Las flores de las magnólidas suelen ser grandes, bisexuales o unisexuales, con numerosas partes dispuestas en espiral. El perianto a menudo es no diferenciado (consta de tépalos), menos frecuentemente diferenciado en cáliz y corola. Los estambres suelen ser numerosos, acintados, con filamento y conectivo poco diferenciados. Los carpelos suelen ser libres, menos frecuentemente fusionados, a menudo ascidiados o plicados. El ovario es supero (Judd et al., 2018; Endress, Doyle, 2009).

Los óvulos suelen ser anátropos, bitegumentados, con endospermo abundante. Los frutos son diversos: folículos agregados, bayas, drupas, nueces (Judd et al., 2018).

Desde el punto de vista sistemático, las magnólidas se caracterizan por una serie de caracteres plesiomórficos (arcaicos):

• Disposición espiral de las partes florales (especialmente en Magnoliales).
• Numerosos carpelos libres.
• Estambres acintados con filamento y conectivo no diferenciados.
• Ausencia de vasos (en algunas Winteraceae) o presencia de vasos primitivos con perforaciones escalariformes (Judd et al., 2018; Doyle, 2013).
• Presencia de aceites esenciales (Judd et al., 2018).

Sin embargo, estos caracteres no son exclusivamente «primitivos» — se conservan en las magnólidas, pero fueron perdidos o modificados en grupos más avanzados. Es importante subrayar que las magnólidas son un grupo monofilético confirmado por datos moleculares (Qiu et al., 1999; Soltis et al., 2000, 2011; cit. en Judd et al., 2018).

4.2. Orden Magnoliales

Magnoliales es el orden más grande de las magnólidas, con 6 familias y unas 2.840 especies (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Las familias más importantes: Magnoliaceae, Annonaceae, Myristicaceae, Degeneriaceae, Himantandraceae y Eupomatiaceae.

4.3. Orden Laurales

Laurales es el segundo orden más grande de las magnólidas, con 7 familias y unas 3.400 especies. Las familias más importantes: Lauraceae, Calycanthaceae, Monimiaceae, Siparunaceae, Gomortegaceae, Atherospermataceae y Hernandiaceae (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

4.4. Orden Piperales

Piperales es un orden de magnólidas que incluye 3–5 familias y unas 4.000 especies. Las familias más importantes: Piperaceae, Saururaceae y Aristolochiaceae. Se distribuyen principalmente en regiones tropicales y subtropicales, pero algunas especies también se encuentran en zonas templadas (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

4.5. Orden Canellales

Canellales es un orden pequeño de magnólidas que incluye 2 familias: Winteraceae y Canellaceae. El número total de especies es de unas 90–100. Se distribuyen en regiones tropicales y subtropicales del hemisferio sur (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

4.6. Importancia de las magnólidas para comprender la evolución de las angiospermas

Las magnólidas ocupan una posición clave en el sistema de las angiospermas, ya que han conservado una serie de caracteres arcaicos que fueron perdidos o modificados en grupos más avanzados. El estudio de las magnólidas permite reconstruir estados ancestrales para muchos caracteres:

1. Flor: las magnólidas muestran un amplio espectro de estructura floral — desde flores grandes bisexuales con numerosas partes dispuestas en espiral (Magnoliaceae) hasta flores pequeñas unisexuales sin perianto (Piperaceae). Esto permite rastrear tendencias evolutivas en la estructura floral (Endress, Doyle, 2009; cit. en Judd et al., 2018).

2. Carpelos: en las magnólidas se encuentran tanto carpelos ascidiados (en forma de jarra) como plicados (plegados). Esto es importante para comprender la evolución del ovario y del fruto (Endress, Igersheim, 2000; cit. en Judd et al., 2018).

3. Vasos: la presencia o ausencia de vasos en diferentes grupos de magnólidas (por ejemplo, ausencia en Winteraceae) permite estudiar la evolución del sistema de conducción de agua (Doyle, 2013).

4. Aceites esenciales: la presencia de aceites esenciales en la mayoría de las magnólidas indica que este carácter estaba presente en las angiospermas ancestrales (Judd et al., 2018).

5. Simbiosis con hongos: muchas magnólidas forman micorrizas, lo que es importante para comprender la evolución de las relaciones simbióticas (Judd et al., 2018).

4.7. Importancia económica de las magnólidas

Las magnólidas, a pesar de su número relativamente pequeño de especies en comparación con las eudicotiledóneas y las monocotiledóneas, incluyen una serie de plantas económicas importantes:

• Especias: nuez moscada (Myristica fragrans), canela (Cinnamomum verum), alcanfor (C. camphora), hoja de laurel (Laurus nobilis), pimienta negra (Piper nigrum), anís estrellado (Illicium verum) (Pandey, 2021).
• Cultivos frutales: aguacate (Persea americana), chirimoya (Annona cherimola), anón (A. squamosa), guanábana (A. muricata) (Pandey, 2021).
• Plantas medicinales: schisandra china (Schisandra chinensis), kava (Piper methysticum), algunas especies de Aristolochia (Pandey, 2021).
• Plantas ornamentales: magnolias (Magnolia spp.), árbol del tulipán (Liriodendron tulipifera), calicanto (Calycanthus), quimonanto (Chimonanthus), muchas especies de Peperomia (Pandey, 2021).
• Madera: Liriodendron tulipifera, algunas especies de Magnolia, Ocotea, Nectandra, Cinnamomum (Pandey, 2021).
• Perfumería: ylang-ylang (Cananga odorata), algunas especies de Chimonanthus (Pandey, 2021).

5.1. Historia de la creación del sistema APG

Los antecedentes para la creación del sistema APG surgieron en la década de 1990, cuando la acumulación de datos moleculares — primero de genes individuales (rbcL, 18S rDNA, atpB), luego de conjuntos multigénicos — permitió revelar relaciones filogenéticas que a menudo contradecían las clasificaciones morfológicas tradicionales (Chase et al., 1993; Soltis et al., 2000; cit. en Judd et al., 2018). En 1998, un grupo de botánicos unidos en el Angiosperm Phylogeny Group publicó la primera clasificación consensuada (APG I), basada predominantemente en datos moleculares (APG, 1998; cit. en Pandey, 2021). Esta clasificación reconocía 462 familias y 40 órdenes, pero no asignaba rangos formales a grandes clados como las monocotiledóneas y las eudicotiledóneas (APG, 1998).

APG II (2003) perfeccionó el sistema introduciendo un sistema «entre corchetes» para familias de estatus incierto, que permitía a los autores elegir entre una circunscripción estrecha o amplia de las familias (APG II, 2003; cit. en Pandey, 2021). APG III (2009) abandonó el sistema entre corchetes, adoptando circunscripciones más amplias de las familias, y redujo significativamente el número de familias no ubicadas (APG III, 2009; cit. en Pandey, 2021). APG IV (2016) añadió cinco nuevos órdenes (Boraginales, Dilleniales, Icacinales, Metteniusales y Vahliales), reconoció dos clados informales adicionales — superrosids y superasterids — y estabilizó definitivamente el sistema, que actualmente incluye 64 órdenes y 416 familias (APG IV, 2016; cit. en Pandey, 2021).

5.2. Esquema general de APG IV

El sistema APG IV está organizado jerárquicamente, pero sin rangos formales por encima del orden. Los grandes clados se designan con nombres informales que no tienen estatus nomenclatural, pero que se utilizan ampliamente en la literatura (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). El esquema general de APG IV es el siguiente:

1. Angiospermas basales (Basal Angiosperms) — grado ANA:

• Amborellales
• Nymphaeales
• Austrobaileyales

2. Magnólidas (Magnoliids):

• Canellales
• Piperales
• Laurales
• Magnoliales

3. Chloranthales — orden de posición incierta, probablemente hermano de las magnólidas o de todo el resto de Mesangiospermae (APG IV, 2016).

4. Monocotiledóneas (Monocots):

• Acorales
• Alismatales
• Petrosaviales
• Dioscoreales
• Pandanales
• Liliales
• Asparagales
• Arecales
• Commelinales
• Zingiberales
• Poales

5. Probable hermano de las eudicotiledóneas (Probable sister to Eudicots):

• Ceratophyllales

6. Eudicotiledóneas (Eudicots):

1) Eudicotiledóneas basales (Basal eudicots):

• Ranunculales
• Proteales
• Trochodendrales
• Buxales
• Eudicotiledóneas centrales (Core eudicots):
• Gunnerales
• Dilleniales
• Superrósidas
• Superastéridas

7. Superrósidas (Superrosids):

1) Saxifragales

2) Rósidas (Rosids):

• Vitales
• Fábidas (Fabids) (Zygophyllales, Celastrales, Oxalidales, Malpighiales, Fabales, Rosales, Fagales, Cucurbitales)
• Málvidas (Malvids) (Geraniales, Myrtales, Crossosomatales, Picramniales, Huerteales, Sapindales, Malvales, Brassicales)

8. Superastéridas (Superasterids):

1) Berberidopsidales

2) Santalales

3) Caryophyllales

4) Astéridas (Asterids):

• Cornales
• Ericales
• Lámiidas (Lamiids) (Garryales, Gentianales, Boraginales, Vahliales, Solanales, Lamiales)
• Campanúlidas (Campanulids) (Aquifoliales, Asterales, Escalloniales, Bruniales, Paracryphiales, Dipsacales, Apiales)

Este esquema refleja la secuencia de divergencia de los principales linajes de angiospermas, desde los grupos basales hasta los grandes clados de eudicotiledóneas — rósidas y astéridas (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

5.3. Angiospermas basales (Basal Angiosperms)

Las angiospermas basales, o grado ANA, incluyen tres órdenes: Amborellales, Nymphaeales y Austrobaileyales. Estos grupos ocupan posiciones basales sucesivas en el árbol filogenético de las angiospermas y han conservado una serie de caracteres arcaicos (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Los examinamos en detalle en el capítulo 3, por lo que aquí solo recordaremos brevemente:

• Amborellales: orden monotípico con la única especie Amborella trichopoda, endémica de Nueva Caledonia. Ausencia de vasos, perianto no diferenciado, disposición espiral de las partes florales (Judd et al., 2018).
• Nymphaeales: hierbas acuáticas que incluyen nenúfares, nenúfares amarillos, victorias, etc. Carpelos ascidiados, gametófito femenino tetracelular, ausencia de vasos en la mayoría (Judd et al., 2018).
• Austrobaileyales: plantas leñosas que incluyen Austrobaileya, Trimenia, Illicium, Schisandra, Kadsura. Presencia de aceites esenciales, disposición espiral de las partes florales, carpelos ascidiados (Judd et al., 2018).

5.4. Magnólidas (Magnoliids)

Las magnólidas son un clado que incluye cuatro órdenes: Canellales, Piperales, Laurales y Magnoliales. Los examinamos en detalle en el capítulo 4. Las magnólidas se caracterizan por una serie de caracteres arcaicos: disposición espiral de las partes florales, numerosos carpelos libres, estambres acintados, aceites esenciales. Entre ellas hay importantes plantas económicas: especias (nuez moscada, canela, pimienta negra), cultivos frutales (aguacate, chirimoya), medicinales (schisandra, kava) y ornamentales (magnolias, árbol del tulipán) (APG IV, 2016; Judd et al., 2018; Pandey, 2021).

5.5. Chloranthales

Chloranthales es un orden que incluye la única familia Chloranthaceae con 4 géneros y unas 75 especies. Estas plantas se distribuyen en regiones tropicales y subtropicales. Las Chloranthaceae se caracterizan por hojas opuestas aromáticas, flores pequeñas sin perianto o con perianto rudimentario, a menudo unisexuales, reunidas en espigas o capítulos (Judd et al., 2018; Pandey, 2021).

La posición de Chloranthales en el sistema APG IV sigue siendo incierta. Los datos moleculares los sitúan bien como grupo hermano de las magnólidas, bien como grupo hermano de todo el resto de Mesangiospermae (APG IV, 2016; Qiu et al., 2005; Soltis et al., 2011; cit. en Judd et al., 2018). En APG IV, Chloranthales se consideran un linaje independiente no asignado a ninguno de los grandes clados (APG IV, 2016).

5.6. Monocotiledóneas (Monocots)

Las monocotiledóneas son un gran clado de angiospermas que incluye unas 60.000–78.000 especies, lo que constituye aproximadamente el 20–25 % de todas las plantas con flores (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Las monocotiledóneas se caracterizan por una serie de sinapomorfías: un solo cotiledón, nervadura paralela de las hojas, flores trímeras, haces vasculares dispersos en el tallo, ausencia de crecimiento secundario (en la mayoría), desarrollo atípico de los estomas (Pandey, 2021).

En el sistema APG IV, las monocotiledóneas incluyen 11 órdenes agrupados en tres clados principales (APG IV, 2016; Judd et al., 2018):

1. Monocotiledóneas alismátidas (Alismatid monocots) — grupo divergente temprano:

• Acorales
• Alismatales

2. Monocotiledóneas lilíidas (Lilioid monocots):

• Petrosaviales
• Dioscoreales
• Pandanales
• Liliales
• Asparagales

3. Commelínidas (Commelinids):

• Arecales
• Commelinales
• Zingiberales
• Poales

Entre las monocotiledóneas se encuentran los cultivos agrícolas más importantes: gramíneas (trigo, arroz, maíz, cebada, avena, centeno, sorgo), palmeras (cocotero, datilera, aceitera), plátanos, jengibre, orquídeas, liliáceas, aliáceas, espárragos, piñas (Pandey, 2021).

5.7. Ceratophyllales

Ceratophyllales es un orden que incluye la única familia Ceratophyllaceae con un solo género Ceratophyllum (6 especies). Son hierbas acuáticas sumergidas sin raíces, con hojas verticiladas divididas y flores pequeñas unisexuales sin perianto. El fruto es una núcula espinosa (Judd et al., 2018; Pandey, 2021).

La posición de Ceratophyllales en el sistema APG IV es «probable hermano de las eudicotiledóneas» (Probable sister to Eudicots). Los datos moleculares indican que Ceratophyllum puede ser un grupo hermano de las eudicotiledóneas, de las monocotiledóneas, o ocupar una posición entre ellas (APG IV, 2016; Qiu et al., 2005; Soltis et al., 2011; cit. en Judd et al., 2018). En APG IV, Ceratophyllales se consideran un orden separado no asignado a ninguno de los grandes clados, pero situado inmediatamente antes de las eudicotiledóneas (APG IV, 2016).

5.8. Eudicotiledóneas (Eudicots)

Las eudicotiledóneas son el clado más grande de angiospermas, con unas 200.000 especies, lo que constituye aproximadamente el 75 % de todas las plantas con flores (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Las eudicotiledóneas se caracterizan por la presencia de polen tricolpado, que es su principal sinapomorfía (Doyle, 2005; cit. en Judd et al., 2018). Otros caracteres: perianto diferenciado, disposición cíclica de las partes florales, flores generalmente tetrámeras o pentámeras, presencia de vasos con perforaciones simples (Judd et al., 2018).

En el sistema APG IV, las eudicotiledóneas se dividen en eudicotiledóneas basales y eudicotiledóneas centrales (core eudicots) (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

5.9. Superrósidas (Superrosids)

Las superrósidas son un gran clado que incluye Saxifragales y Rósidas (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

5.10. Superastéridas (Superasterids)

Las superastéridas son un gran clado que incluye Berberidopsidales, Santalales, Caryophyllales y Asterids (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

5.11. Por qué APG IV es aceptada por la ciencia agraria

El sistema APG IV tiene una serie de ventajas sobre las clasificaciones tradicionales que lo hacen especialmente valioso para la ciencia agraria:

1. Monofilia: APG IV reconoce solo grupos monofiléticos, lo que asegura el poder predictivo de la clasificación. Si dos especies pertenecen al mismo clado, es más probable que posean caracteres similares importantes para el fitomejoramiento (resistencia a enfermedades, calidad del producto, respuesta a fertilizantes) (Judd et al., 2018).

2. Base filogenética: APG IV se basa en datos filogenéticos moleculares que reflejan relaciones evolutivas reales. Esto permite buscar de manera dirigida parientes silvestres de plantas cultivadas con caracteres valiosos (Pandey, 2021).

3. Estabilidad: a pesar de las actualizaciones periódicas, APG IV representa un sistema estable ampliamente utilizado en la literatura científica, bases de datos y herbarios (APG IV, 2016).

4. Practicidad: APG IV incluye todas las familias y órdenes conocidos de angiospermas, lo que la hace conveniente para la identificación de plantas y el trabajo con colecciones de herbario (Judd et al., 2018).

5. Integración con datos moleculares: APG IV se integra fácilmente con investigaciones de genética molecular, lo que es importante para el fitomejoramiento moderno y la biotecnología (Pandey, 2021).

6.1. Elementos principales de un árbol filogenético

Un árbol filogenético consta de dos elementos principales: nodos (nodes) y ramas (branches), o aristas (edges) (Pandey, 2021). Los nodos son puntos de ramificación donde un linaje se divide en dos o más linajes hijos. Los nodos terminales, u hojas (leaves), se encuentran en los extremos del árbol y representan taxones modernos (especies, géneros, familias, órdenes). Los nodos internos representan ancestros hipotéticos que existieron en el pasado y de los cuales se originaron los linajes hijos. Las ramas conectan los nodos y representan linajes evolutivos a lo largo de los cuales se acumularon cambios (Pandey, 2021).

Es importante comprender que los nodos internos no son organismos reales que puedan observarse — son reconstrucciones estadísticas basadas en la comparación de caracteres de taxones modernos y restos fósiles (Judd et al., 2018). Cuantos más datos (moleculares, morfológicos, paleontológicos) se utilicen para construir el árbol, más fiable será la reconstrucción. En el sistema APG IV, el árbol se construye principalmente sobre la base de datos moleculares — secuencias de ADN de tres genomas (nuclear, cloroplástico y mitocondrial), lo que asegura un alto soporte estadístico para la mayoría de los nodos (APG IV, 2016; Soltis et al., 2011; cit. en Judd et al., 2018).

6.2. Orden de ramificación y tiempo relativo de divergencia

El orden de ramificación en un árbol filogenético refleja la secuencia de divergencia de los linajes. Cuanto más cerca está un nodo de la base del árbol, más temprano ocurrió la divergencia; cuanto más cerca de la cima, más tarde (Pandey, 2021). Por ejemplo, en el árbol APG IV, las angiospermas basales (Amborellales, Nymphaeales, Austrobaileyales) ocupan las ramas más bajas, lo que significa que estos linajes se separaron del tronco común de las angiospermas antes que las magnólidas, las monocotiledóneas o las eudicotiledóneas (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

Sin embargo, es importante subrayar que un árbol filogenético no es una «escalera de progreso». Los linajes basales no son «más primitivos» o «menos evolucionados» que los avanzados — simplemente se separaron del ancestro común antes y desde entonces han evolucionado independientemente, acumulando sus propios caracteres (Judd et al., 2018). Por ejemplo, Amborella trichopoda no es un «fósil viviente», sino una especie moderna que ha recorrido su propio camino evolutivo; simplemente su linaje se separó de las demás angiospermas muy temprano (Doyle, 2013).

En filogenética se distingue entre cladogramas y filogramas. Un cladograma muestra solo el orden de ramificación, sin indicar la longitud de las ramas; un filograma tiene longitudes de rama proporcionales al número de cambios acumulados (Pandey, 2021). En el sistema APG IV se utilizan generalmente cladogramas, ya que la longitud de las ramas puede variar según los genes utilizados y los métodos de análisis (Judd et al., 2018).

6.3. Monofilia, parafilia y polifilia

Para leer correctamente un árbol filogenético, es necesario comprender la diferencia entre grupos monofiléticos, parafiléticos y polifiléticos (Judd et al., 2018).

Un grupo monofilético (clado) es un grupo que incluye al último ancestro común y a todos sus descendientes. Los grupos monofiléticos se distinguen en un árbol mediante un único «corte» — corresponden a una rama completa y todas sus ramificaciones. Solo los grupos monofiléticos se reconocen en el sistema APG IV (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

Un grupo parafilético es un grupo que incluye al último ancestro común pero no a todos sus descendientes. Por ejemplo, las tradicionales «dicotiledóneas» (Dicotyledoneae) son un grupo parafilético, ya que incluyen al ancestro común de todas las angiospermas pero no incluyen a las monocotiledóneas, que también descienden de ese ancestro (Judd et al., 2018). Los grupos parafiléticos no se reconocen en APG IV, aunque sus nombres pueden usarse en un contexto informal (por ejemplo, «dicots» entre comillas).

Un grupo polifilético es un grupo que incluye descendientes de diferentes ancestros, es decir, que no tiene un ancestro común que sea único para ese grupo. Por ejemplo, la familia tradicional Liliaceae en sentido amplio (que incluía lirios, cebollas, espárragos, áloes, jacintos y muchos otros) resultó ser polifilética, ya que sus representantes descienden de diferentes ancestros dentro de Asparagales y Liliales (APG IV, 2016; Judd et al., 2018; Pandey, 2021).

6.4. Cómo se agrupan los órdenes y familias en APG IV

En el sistema APG IV, los órdenes y familias se agrupan en grandes clados designados con nombres informales: Angiospermas basales, Magnólidas, Monocotiledóneas, Eudicotiledóneas, Superrósidas, Superastéridas, Rósidas, Astéridas, Fábidas, Málvidas, Lámiidas, Campanúlidas (APG IV, 2016; Judd et al., 2018). Estos nombres no tienen estatus nomenclatural (es decir, no siguen las reglas del Código Internacional de Nomenclatura para algas, hongos y plantas), pero se utilizan ampliamente por conveniencia (APG IV, 2016; Cantino et al., 2007; cit. en Judd et al., 2018).

Cada orden en APG IV representa un grupo monofilético, es decir, un clado que incluye un ancestro común y todos sus descendientes. Por ejemplo, el orden Rosales incluye todas las familias que descienden del ancestro común de Rosales, y solo ellas (APG IV, 2016). Las familias dentro de los órdenes también son monofiléticas, aunque en algunos casos su circunscripción ha sido revisada en comparación con las clasificaciones tradicionales (Judd et al., 2018).

Es importante comprender que los órdenes en APG IV no están clasificados por «nivel de avance» — todos son clados modernos que existen actualmente. Por ejemplo, el orden Nymphaeales (angiospermas basales) y el orden Asterales (astéridas) son dos clados modernos que simplemente se separaron del tronco común en momentos diferentes (Judd et al., 2018).

6.5. Por qué algunas familias tradicionales resultaron ser polifiléticas

Uno de los resultados más importantes de los estudios filogenéticos moleculares fue el descubrimiento de que muchas familias tradicionales, distinguidas sobre la base de caracteres morfológicos, resultaron ser polifiléticas o parafiléticas. Esto condujo a su división en varias familias monofiléticas en el sistema APG IV (APG IV, 2016; Judd et al., 2018; Pandey, 2021).

6.6. Uso práctico del árbol filogenético APG IV en agronomía

El árbol filogenético APG IV no es simplemente un esquema teórico, sino una herramienta de trabajo para el agrónomo, el fitomejorador y el biólogo. Consideremos las principales direcciones de su uso práctico.

6.7. Limitaciones y advertencias al leer un árbol filogenético

A pesar de su enorme valor, el árbol filogenético APG IV tiene una serie de limitaciones que deben tenerse en cuenta (Judd et al., 2018).

1. Incompletitud de los datos: el árbol se construye sobre la base de taxones modernos y no incluye grupos extintos que pueden ocupar una posición intermedia. Esto puede distorsionar la reconstrucción de estados ancestrales (Doyle, 2013).

2. Incertidumbre estadística: algunos nodos del árbol tienen bajo soporte estadístico (bootstrap < 70 %, probabilidad posterior < 0,95), lo que significa que el orden de ramificación en estos nodos puede cambiar al añadir nuevos datos (Pandey, 2021).

3. Árboles de genes vs. árboles de especies: un árbol construido a partir de un gen puede diferir de un árbol construido a partir de otro gen debido a la clasificación incompleta de linajes, hibridación o transferencia horizontal de genes (Pandey, 2021). El sistema APG IV utiliza un consenso de muchos genes, pero incluso este puede no reflejar la verdadera historia de las especies.

4. Convergencia morfológica: algunos caracteres morfológicos pueden surgir independientemente en diferentes linajes (homoplasia), lo que puede inducir a error al interpretar el árbol (Judd et al., 2018).

5. Convenciones de rangos: APG IV no utiliza rangos formales por encima del orden, lo que puede crear inconvenientes para algunas tareas prácticas (por ejemplo, al elaborar floras o claves de identificación) (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

6. Dinamismo del sistema: el sistema APG continúa desarrollándose, y las nuevas versiones pueden cambiar la posición de algunos taxones. Es necesario seguir las actualizaciones (APG IV, 2016; Stevens, 2001 onwards; cit. en Judd et al., 2018).

7.1. Las angiospermas: resultado de una larga evolución e innovaciones clave

Los datos filogenéticos moleculares y paleobotánicos modernos indican que la divergencia del grupo corona de las angiospermas ocurrió en el Triásico Superior — Jurásico Inferior, aproximadamente hace 209–187 millones de años (Li et al., 2019; cit. en Pandey, 2021). Esta conclusión es sustancialmente más antigua que los macrofósiles de plantas con flores más antiguos e indiscutibles, lo que crea la llamada «brecha jurásica» (Pandey, 2021). A pesar de la incompletitud del registro fósil, está claro que las angiospermas atravesaron un largo período de evolución temprana antes de alcanzar la diversidad moderna.

Las aromorfosis clave de las angiospermas — flor, fruto, doble fecundación, endospermo, vasos en el xilema y reducción radical del gametófito — formaron un «arquetipo» morfofisiológico único que aseguró el éxito evolutivo sin precedentes de este grupo (Doyle, 2013; Rudall, 2013). La flor como brote determinado con esporófilos, el recipiente cerrado para los óvulos (ovario), la doble fecundación con formación de endospermo triploide, un eficiente sistema de conducción de agua formado por vasos y un gametófito extremadamente reducido — todos estos caracteres en conjunto permitieron a las angiospermas colonizar rápidamente diversos hábitats, acortar el ciclo reproductivo y reducir la dependencia del agua (Judd et al., 2018; Becker et al., 2025).

Es importante subrayar que estas innovaciones no surgieron simultáneamente y no están presentes en su conjunto completo en todos los grupos modernos. Los linajes basales han conservado una serie de rasgos arcaicos, y algunos grupos avanzados han perdido secundariamente ciertos caracteres (por ejemplo, los vasos en Winteraceae o el endospermo en algunas orquídeas). No obstante, es precisamente la combinación de estas innovaciones lo que determinó el dominio de las angiospermas en la biosfera moderna y su posición central en la agroesfera (Pandey, 2021).

7.2. Linajes basales y magnólidas: rasgos arcaicos e importancia económica

Los linajes basales de las angiospermas — Amborellales, Nymphaeales y Austrobaileyales — ocupan posiciones basales sucesivas en el árbol filogenético y han conservado una serie de caracteres plesiomórficos: carpelos ascidiados, perianto no diferenciado, disposición espiral de las partes florales, ausencia de vasos en Amborella y la mayoría de Nymphaeales, y gametófitos femeninos multicelulares o débilmente reducidos (Endress, Igersheim, 2000; Friedman, 2006; Judd et al., 2018). El estudio de estos grupos tiene una importancia clave para la reconstrucción del aspecto ancestral de las angiospermas y la comprensión de las etapas tempranas de la evolución de la flor, el fruto y el ciclo vital (Sauquet et al., 2017; Endress, Doyle, 2009).

Las magnólidas (Magnoliidae) son el siguiente gran clado, que incluye los órdenes Magnoliales, Laurales, Piperales y Canellales. También han conservado muchos caracteres arcaicos: disposición espiral de las partes florales, numerosos carpelos libres, estambres acintados, aceites esenciales (Judd et al., 2018). Entre las magnólidas hay importantes plantas económicas: especias (nuez moscada, canela, pimienta negra, anís estrellado), cultivos frutales (aguacate, chirimoya, anón), plantas medicinales (schisandra china, kava), ornamentales (magnolias, árbol del tulipán, calicanto, quimonanto) y fuentes de madera (Pandey, 2021). Así, los linajes basales y las magnólidas, a pesar de su número relativamente pequeño de especies, contribuyen notablemente a la agroesfera y tienen una enorme importancia teórica para la sistemática y la biología evolutiva.

7.3. APG IV como herramienta de trabajo para el agrónomo y el biólogo modernos

El sistema APG IV (2016) es una clasificación filogenética moderna de las angiospermas que reconoce solo grupos monofiléticos y refleja las relaciones evolutivas reveladas sobre la base de datos moleculares. Incluye 64 órdenes y 416 familias y los organiza en grandes clados informales: Angiospermas basales, Magnólidas, Chloranthales, Monocotiledóneas, Ceratophyllales, Eudicotiledóneas, Superrósidas, Superastéridas, Rósidas, Astéridas, Fábidas, Málvidas, Lámiidas, Campanúlidas (APG IV, 2016; Judd et al., 2018).

Para el agrónomo y el biólogo, APG IV no es simplemente un esquema teórico, sino una herramienta de trabajo. Permite:

• Identificar plantas con ayuda de claves de identificación y bases de datos modernas construidas sobre una base filogenética (Judd et al., 2018).
• Buscar parientes silvestres de plantas cultivadas — donantes de caracteres valiosos (resistencia a enfermedades, sequía, calidad del producto) (Pandey, 2021).
• Comprender la evolución de caracteres económicamente valiosos, como la fotosíntesis C4, la formación de tubérculos, la simbiosis con bacterias fijadoras de nitrógeno, la acumulación de alcaloides y aceites esenciales (Judd et al., 2018; Pandey, 2021).
• Predecir la resistencia a enfermedades y plagas sobre la base del parentesco filogenético (Pandey, 2021).
• Trabajar con colecciones de herbario y bases de datos utilizando un sistema estable y generalmente aceptado (APG IV, 2016).

Al mismo tiempo, es necesario recordar las limitaciones del sistema: es dinámico, algunos nodos tienen bajo soporte estadístico y el árbol filogenético no sustituye el diagnóstico morfológico (Judd et al., 2018; Pandey, 2021). No obstante, APG IV es actualmente la clasificación de angiospermas más fundamentada y prácticamente aplicable.

7.4. Perspectivas y observaciones finales

La sistemática de las angiospermas continúa desarrollándose. La integración de la genómica, la biología evolutiva del desarrollo (evo-devo), la paleobotánica y la morfología comparada permite perfeccionar las reconstrucciones filogenéticas y comprender mejor los mecanismos de las innovaciones evolutivas (Becker et al., 2025; Doyle, 2013). Proyectos como Open Tree of Life y Angiosperm Phylogeny Website (Stevens, 2001 onwards) proporcionan una actualización continua de la clasificación y acceso a datos para investigadores de todo el mundo (Pandey, 2021).

Para la educación y la ciencia agrarias es importante que los estudiantes y especialistas dominen el sistema filogenético moderno, comprendan sus principios y sepan utilizarlo en el trabajo práctico. Las angiospermas siguen siendo un «misterio abominable» en los detalles de su evolución temprana, pero la estructura general de su árbol filogenético y las aromorfosis clave se conocen hoy lo suficientemente bien como para servir de base fiable para investigaciones futuras (Darwin, Seward, 1903; cit. en Pandey, 2021).

Así, las angiospermas son el resultado de una larga evolución e innovaciones clave; los linajes basales y las magnólidas han conservado rasgos arcaicos, pero entre ellos hay cultivos importantes; APG IV es una herramienta de trabajo para el agrónomo y el biólogo modernos. La sistemática es una ciencia dinámica, y su desarrollo continuará, abriendo nuevos horizontes para la comprensión y el uso del mundo vegetal.