UniversityAgro.ruUniversityAgro.ru

Основные (паренхимные) ткани

Обновлено: 31 мая 2026EnglishEspañol

Паренхима (от греч. para — «рядом» и enchein — «наливать»), или основная ткань (ground tissue), — это самый распространённый, функционально разнообразный и эволюционно наиболее древний тип тканей высших растений. В англо-американской традиции термин «паренхима» чаще относится к морфологическому типу клеток (тонкостенных, живых), тогда как понятие ground tissue («основная ткань») описывает топографическое положение — всё, что находится между покровными и проводящими тканями (Evert, 2006; Mauseth, 2016). В русско- и немецкоязычной традиции эти понятия часто объединяют, говоря об основных (паренхимных) тканях, которые действительно занимают бóльшую часть объёма молодых корней, стеблей, листьев, плодов и семян (Серебрякова и др., 2006).

Ключевые отличия от других тканей:

  1. Тип клеточной стенки — только первичная, тонкая (обычно 0,1–0,5 мкм), неодревесневшая, сохраняющая эластичность и способность к растяжению. В отличие от колленхимы, у паренхимы нет неравномерных утолщений; в отличие от склеренхимы — никогда не имеет массивной вторичной одревесневшей оболочки (Evert, 2006; Raven et al., 2013).

  2. Жизненное состояние протопласта — клетки паренхимы остаются живыми в зрелом состоянии, вплоть до отмирания всего органа. Они содержат полноценный протопласт с ядром, вакуолями, пластидами и митохондриями. Это отличает их от большинства проводящих (трахеиды, сосуды) и механических (волокна, склереиды) элементов, которые к моменту выполнения функции часто теряют протопласт (Evert, 2006).

  3. Функциональная пластичность — паренхимные клетки сохраняют способность к дедифференцировке: при ранении или в культуре ткани они могут вновь начать делиться и давать начало любым другим типам клеток (тотипотентность). Это свойство отсутствует у большинства других тканей (Mauseth, 2016; Stern & Jansky, 2020).

  4. Основное место локализации — паренхима образует мякоть (мезофилл) листьев, сердцевину и первичную кору стеблей и корней, эндосперм и семядоли семян, мякоть плодов (Raven et al., 2013).

Эволюционное происхождение:

Паренхима считается филогенетическим предшественником всех остальных тканей высших растений. Первые наземные растения (риниофиты, ~420 млн лет назад) состояли исключительно из паренхимоподобных клеток с тонкими стенками (Evert, 2006). Переход к жизни на суше потребовал появления покровных (эпидерма), проводящих (ксилема, флоэма) и механических (колленхима, склеренхима) тканей. Однако именно паренхима осталась универсальным «строительным материалом», в котором эти специализированные ткани «затоплены» (Моррис и др., 2016; Raven et al., 2013).

Предшественники паренхимных клеток — крупные тонкостенные паренхимоподобные клетки у харовых водорослей (Charophyta), которые ещё не имели настоящих тканей, но уже выполняли функции запасания и ассимиляции (Mauseth, 2016).

Аналоги у других организмов:

У животных отсутствует прямой гистологический аналог паренхимы, поскольку их клетки лишены клеточной стенки. Однако по функциональной роли (заполнение пространства между органами, депонирование запасов, регенерация) паренхиму растений можно сравнить с соединительной тканью животных (рыхлой и жировой). Сходство усиливается тем, что оба типа тканей участвуют в метаболизме, накоплении энергии и заживлении повреждений (Evert, 2006).

У плоских червей (Plathelminthes) существует эволюционно конвергентное образование — паренхима как рыхлая масса клеток между внутренними органами, выполняющая опорную, запасающую и выделительную функции. Однако это образование не является гомологичным растительной паренхиме, а лишь демонстрирует схожее решение задачи «заполнения объёма» живыми неспециализированными клетками (по аналогии с Evert, 2006).

У мхов (Bryophyta) мезофилл «листьев» и «стеблей» образован паренхимными клетками, которые уже частично дифференцированы, но сохраняют способность к фотосинтезу и запасанию (Mauseth, 2016).

Таким образом, паренхима — это эволюционно исходная, морфологически простая, но функционально незаменимая ткань, обеспечивающая метаболическую активность, запасение ресурсов и регенерационную способность всего растительного организма.

1. Физиологическое значение и функции

Паренхимные ткани обеспечивают большинство вегетативных (не связанных напрямую с размножением) процессов в растении. Их функции настолько разнообразны, что ни одна другая ткань не может их полностью заменить. Ниже перечислены основные функции в порядке их значимости для понимания работы растения в целом и для прикладной агрономии в частности.

1.1. Запасающая функция

Поперечные срезы стебля Brachypodium, окраска йодом

Локализация крахмала в запасающей паренхиме стебля злака (<span lang="la" class="biological-name">Brachypodium distachyon</span>).

Поперечные срезы на разных уровнях стебля (S-01 – S-04) окрашены раствором Люголя (йод). Тёмное окрашивание (стрелки) указывает на скопление крахмала в паренхиме сердцевины (pith), в коре (cortex) и вокруг проводящих пучков. Наибольшее количество крахмала накапливается в паренхиме сердцевины – основном запасающем компартменте стебля злаков. Jensen & Wilkerson (2017), figure 3B–F. <a class="common-share-detail" rel='nofollow' href='https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/' aria-label='Common Share CC BY 4.0' target='_blank'>CC BY 4.0</a>.

Это ключевая для хозяйственной деятельности человека функция. В паренхимных клетках откладываются запасные питательные вещества: крахмал, белки (в виде алейроновых зёрен), масла (липиды), сахара, а также вода (Evert, 2006; Mauseth, 2016; Stern & Jansky, 2020).

  • Крахмал накапливается в амилопластах (особый тип лейкопластов) в клетках эндосперма злаков (пшеница, рис, кукуруза), клубней картофеля, корнеплодов (свёкла, морковь), семян бобовых. Именно эта запасная паренхима даёт нам муку, крупы, картофель (Morris et al., 2016; Серебрякова и др., 2006).

  • Белки (проламины, глобулины) запасаются в алейроновых зёрнах или белковых телах, часто в тех же клетках, что и крахмал, но особенно много их в алейроновом слое эндосперма злаков и в семядолях бобовых (Evert, 2006).

  • Масла (липиды) — наиболее энергоёмкая форма запаса. Они накапливаются в виде сферосом (олеосом) в семенах масличных культур (подсолнечник, рапс, лён, соя) (Jensen & Wilkerson, 2017; Evert, 2006).

  • Вода накапливается в крупных вакуолях паренхимных клеток суккулентов (кактусы, алоэ, агавы), а также в водозапасающей паренхиме многих эпифитов (Evert, 2006).

Объём и плотность запасающей паренхимы напрямую влияют на урожайность: например, чем больше доля паренхимы в эндосперме зерновки, тем выше масса 1000 зёрен и выход муки (Jensen & Wilkerson, 2017).

1.2. Ассимиляционная (фотосинтетическая) функция

Паренхимные клетки, содержащие хлоропласты, называются хлоренхимой. Они являются основным местом фотосинтеза в растении (Evert, 2006).

  • В листьях хлоренхима формирует мезофилл, который подразделяется на палисадный (столбчатый) и губчатый слои. Столбчатая хлоренхима с плотно упакованными клетками, несущими много хлоропластов, улавливает свет; губчатая хлоренхима с рыхло расположенными клетками и обширными межклетниками обеспечивает газообмен (Raven et al., 2013; Stern & Jansky, 2020).

  • В молодых зелёных стеблях (например, у трав, хвоща, некоторых кактусов) под эпидермой также располагается хлоренхима, что позволяет стеблю выполнять фотосинтез (Mauseth, 2016).

  • Хлоропласты в клетках хлоренхимы способны к перемещению: при слабом свете они располагаются у периферии клетки, при ярком — поворачиваются ребром или группируются у стенок, чтобы избежать повреждения (Evert, 2006).

1.3. Транспортная (проводящая) функция

Паренхима участвует в ближнем и дальнем транспорте веществ, дополняя специализированные проводящие ткани.

  • Лучевая паренхима (сердцевинные лучи) в древесине и лубе осуществляет горизонтальный (радиальный) транспорт воды, минеральных солей и органических ассимилятов между флоэмой и ксилемой, а также между центром стебля и корой (Evert, 2006; Słupianek et al., 2021).

  • Контактные клетки (vessel-associated cells, VAC) в ксилеме, примыкающие к сосудам, участвуют в загрузке и разгрузке ионов, а также играют роль в восстановлении водопроводящей функции после эмболии (Слупянек и др., 2021; Morris et al., 2018).

  • Передаточные клетки (transfer cells) — специализированная паренхима с впячиваниями плазмалеммы, увеличивающими поверхность для транспорта растворённых веществ. Они встречаются в местах интенсивного обмена, например, в мелких жилках листьев, в ножках развивающихся семян (Evert, 2006).

1.4. Дыхательная и газообменная функции

Паренхима участвует в газообмене благодаря наличию межклетников (схизогенного или лизигенного происхождения). Особенно ярко это выражено в аэренхиме — ткани с крупными воздушными полостями, характерной для водных и болотных растений (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

  • Аэренхима обеспечивает доставку кислорода к корням в условиях затопления (рисовые чеки, мангровые заросли). Это достигается за счёт развития системы сообщающихся воздушных каналов (Evert, 2006; Słupianek et al., 2021).

  • В губчатой хлоренхиме листьев межклетники обеспечивают быструю диффузию CO2 к хлоропластам и O2 в атмосферу (Raven et al., 2013).

1.5. Регенерационная и раневая функции

Паренхима сохраняет потенциальную меристематическую активность. При повреждении растения живые паренхимные клетки в зоне раны дедифференцируются, начинают делиться и образуют каллус — раневую ткань. Из каллуса затем развиваются новые сосуды, корни или почки (Mauseth, 2016; Evert, 2006).

  • Именно это свойство лежит в основе вегетативного размножения черенками (например, у роз, винограда), прививок, а также клонального микроразмножения in vitro (Stern & Jansky, 2020).

  • Тотипотентность паренхимных клеток (способность дать начало целому растению) используется в биотехнологии для получения безвирусного посадочного материала (Evert, 2006).

1.6. Секреторная и выделительная функция

В некоторых паренхимных клетках, называемых идиобластами, синтезируются и накапливаются вторичные метаболиты — эфирные масла, смолы, алкалоиды, дубильные вещества, а также кристаллы оксалата кальция (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

  • Такие клетки могут быть разбросаны среди основной ткани (например, эфирномасличные клетки в листьях лавра, мяты).

  • Дубильные вещества в паренхиме коры дуба, ивы, бадана защищают растение от фитофагов и патогенов (Серебрякова и др., 2006).

Таким образом, паренхима выступает как универсальная «рабочая лошадка» растения: она запасает и синтезирует органические вещества, обеспечивает газообмен и транспорт, отвечает на повреждения и синтезирует защитные соединения. Все эти функции в совокупности делают паренхиму центральной тканью, на которой основана продуктивность и выживание растения в изменяющихся условиях.

2. Классификация паренхимных тканей

Паренхиму классифицируют по нескольким независимым признакам: по форме клеток, по выполняемой функции и по топографическому положению в растении. Такое многомерное деление отражает как структурное разнообразие, так и функциональную специализацию этой ткани.

2.1. Классификация по форме клеток

Форма паренхимных клеток сильно варьирует в зависимости от механических нагрузок, характера газообмена и происхождения ткани (Evert, 2006).

  • Изодиаметрическая (паренхимная) форма — клетки примерно равны во всех измерениях (многогранники, чаще всего 14-гранники). Это классический вид паренхимы, встречающийся в коре, сердцевине, мезофилле листьев (кроме растянутых клеток). Такие клетки обычно плотно сомкнуты, межклетники либо отсутствуют, либо мелкие (Mauseth, 2016).

  • Прозенхимная форма — клетки вытянуты в длину (длина в 5–10 раз и более превышает ширину). Встречаются в проводящих пучках (лучевая паренхима, паренхима ксилемы и флоэмы), а также в некоторых типах хлоренхимы. Важно: прозенхимные паренхимные клетки отличаются от волокон тем, что сохраняют живую цитоплазму и тонкие целлюлозные стенки (Evert, 2006).

  • Звёздчатая (астросклереидная) форма — клетки имеют многочисленные ветвящиеся отростки. Такую форму часто принимают клетки аэренхимы (например, в стеблях ситника Juncus effusus), которые своими отростками создают трёхмерную сетку, укрепляющую воздушные полости (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

2.2. Классификация по выполняемой функции (основные функциональные типы)

Это наиболее употребительная в учебной литературе классификация. Она напрямую связывает строение паренхимы с её ролью в жизнедеятельности растения.

Функциональный тип Другое название Основная характеристика Локализация Физиологическая роль
Ассимиляционная Хлоренхима Клетки содержат много хлоропластов; межклетники хорошо развиты. Мезофилл листьев, зелёные молодые стебли, некоторые плоды (незрелые томаты, перец). Фотосинтез, выделение кислорода, образование первичных сахаров.
Запасающая — Крупные клетки с тонкими стенками, вакуоли заполнены крахмалом (амилопласты), маслами (сферосомы) или белками (алейроновые зёрна). Эндосперм и семядоли семян, клубни, корнеплоды, сердцевина стеблей, утолщённые корни (батат, георгин). Депонирование питательных веществ на период покоя или для последующего использования (прорастание, отрастание).
Водоносная Гидропаренхима Клетки крупные, бесцветные, с очень тонкими стенками и огромными центральными вакуолями, содержащими слизистые вещества, удерживающие воду. Листья и стебли суккулентов (кактусы, алоэ, агавы, очитки), а также некоторых эпифитов (бромелиевые, орхидеи). Запасание воды на периоды засухи, поддержание тургора.
Аэренхима Воздухоносная паренхима Клетки образуют трёхмерную сетку, окружающую крупные воздушные полости (лакуны). Подводные и плавающие органы водных и болотных растений (кубышка, кувшинка, рогоз, рис). Обеспечение кислородом подземных и подводных частей, создание плавучести, вентиляция тканей.
Передаточная Transfer cells Клетки с впячиваниями плазмалеммы (лабиринт), увеличивающими площадь мембраны. Мелкие жилки листьев, нектарники, ткани халазы и эндосперма в зоне контакта с материнским растением. Интенсивный транспорт растворённых веществ на короткие расстояния (загрузка/разгрузка флоэмы, поглочение из апопласта).
Выделительная (секреторная) Идиобласты Отдельные паренхимные клетки или группы, накапливающие вторичные метаболиты (эфирные масла, смолы, алкалоиды, танины) или образующие кристаллы оксалата кальция. Вкраплены в различные ткани коры, сердцевины, мезофилла, иногда в лубяных паренхимных тяжах. Химическая защита от гербиворов и патогенов; связывание избытка кальция и щавелевой кислоты.

Данная классификация основана на работах Evert (2006), Mauseth (2016), а также на детальных обзорах Morris et al. (2016) и Słupianek et al. (2021).

2.3. Топографическая классификация (по положению в органе)

Поперечные срезы древесины разных видов с выделенными типами паренхимы

Типы паренхимы во вторичной ксилеме голосеменных и покрытосеменных.

Поперечные срезы: (A) <span lang="la" class="biological-name">Pinus</span> sp., (B) <span lang="la" class="biological-name">Picea</span> sp., (C) <span lang="la" class="biological-name">Abies</span> sp. (хвойные); (D) <span lang="la" class="biological-name">Aesculus</span> sp., (E) <span lang="la" class="biological-name">Populus</span> sp., (F) <span lang="la" class="biological-name">Fraxinus</span> sp., (G) <span lang="la" class="biological-name">Acer</span> sp., (H) [<span lang="la" class="biological-name">Quercus</span> sp. (лиственные). Цветом выделены: зелёный – лучевая паренхима (ray parenchyma); красный – паратрахеальная (paratracheal); синий – апотрахеальная (apotracheal); жёлтый – терминальная (terminal). У хвойных преобладает лучевая паренхима, у лиственных – обильная аксиальная паренхима. Słupianek et al. (2021), figure 2. <a class="common-share-detail" rel='nofollow' href='https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/' aria-label='Common Share CC BY 4.0' target='_blank'>CC BY 4.0</a>.

Помимо функциональных типов, паренхиму часто подразделяют по месту в теле растения. Этот подход удобен при анатомическом описании срезов.

  • Паренхима первичной коры (cortical parenchyma) — расположена между эпидермой и центральным цилиндром стебля или корня. Часто содержит хлоренхиму (в стеблях) или запасающие клетки (в корнях). В корнях внутренний слой коры дифференцируется в эндодерму (Evert, 2006).

  • Сердцевинная паренхима (pith parenchyma) — занимает центральную часть стебля. У злаков и многих трав сердцевина может разрушаться, образуя полость (соломина). У растений с вторичным ростом сердцевинная паренхима постепенно сдавливается и заменяется древесиной (Raven et al., 2013).

  • Лучевая паренхима (ray parenchyma) — радиальные лучи (сердцевинные лучи), проходящие через вторичную ксилему и флоэму. Обеспечивает горизонтальный транспорт и хранение веществ. В древесине лиственных пород лучи могут быть однорядными или многорядными (широкие лучи дуба, бука). У хвойных лучевая паренхима часто единственный тип живых клеток в древесине (Evert, 2006; Morris et al., 2016).

  • Паренхима ксилемы и флоэмы (xylem parenchyma, phloem parenchyma) — вертикальные тяжи живых клеток, сопровождающие сосуды и ситовидные трубки. Они участвуют в запасании, в регуляции ионного состава ксилемного сока, а также в реакции на повреждения (образование тиллов и каллёзы) (Słupianek et al., 2021; Morris et al., 2018).

2.4. Дополнительные замечания к классификации

  • Переходность типов. Одна и та же паренхимная клетка может совмещать несколько функций. Например, клетки палисадной хлоренхимы в конце вегетационного сезона могут накапливать крахмал, превращаясь в запасающие (Evert, 2006). Клетки водоносной паренхимы у суккулентов при недостатке света развивают хлоропласты, становясь фотосинтезирующими (Jensen & Wilkerson, 2017).

  • Связь с возрастом. У молодых, растущих органов преобладает хлоренхима и запасающая паренхима. У старых, одревесневших частей вторичной флоэмы и ксилемы паренхима сохраняется в виде лучей и вертикальных тяжей, но её доля по объёму может сильно варьировать (у тропических деревьев до 30–40%, у хвойных — лишь 5–10%) (Morris et al., 2016).

  • Экологическая изменчивость. У растений засушливых местообитаний водоносная паренхима развита сильнее, у теневых — ассимиляционная, а у водных — аэренхима (Evert, 2006).

Таким образом, классификация паренхимы отражает её эволюционную пластичность: одна и та же ткань способна принимать разные формы и выполнять разные функции в зависимости от положения в растении и условий среды. Это свойство делает паренхиму ключевым элементом адаптации растений к разнообразным экологическим нишам.

3. Образование и развитие (Онтогенез)

Паренхимные ткани, как и все постоянные ткани растения, возникают из меристем — образовательных тканей, сохраняющих способность к делению. Однако в отличие от узкоспециализированных тканей (например, ксилемы или флоэмы), паренхима сохраняет черты меристематичности на протяжении всей жизни клетки, что позволяет ей выполнять регенерационные и запасающие функции даже в зрелом состоянии (Evert, 2006; Mauseth, 2016).

3.1. Источник происхождения: первичные и вторичные паренхимные ткани

В зависимости от типа меристемы, из которой образовалась паренхима, различают первичную и вторичную паренхиму.

Тип паренхимы Меристема-источник Время возникновения Локализация в растении
Первичная паренхима Апикальные меристемы (конус нарастания побега и корня) → основная меристема (ground meristem) и частично прокамбий. На ранних этапах развития органа, в зоне дифференцировки первичных тканей. Кора и сердцевина первичного стебля, первичная кора корня, мезофилл листа, эндосперм, семядоли, мякоть плодов.
Вторичная паренхима Латеральные меристемы: Начинается после завершения первичного роста, часто через несколько лет. Вторичная кора (флоэмная паренхима, лучевая паренхима), вторичная древесина (ксилемная паренхима, сердцевинные лучи), перидерма (феллодерма).

Данные таблицы обобщены по Evert (2006), Raven et al. (2013), Серебрякова и др. (2006).

Важный нюанс: Вторичная паренхима, образованная камбием, может быть как аксиальной (вертикальные тяжи живых клеток в древесине и лубе), так и радиальной (сердцевинные лучи). Радиальная паренхима особенно важна для горизонтального транспорта и запасания в многолетних стеблях и корнях (Morris et al., 2016; Słupianek et al., 2021).

3.2. Цитологические изменения при дифференцировке паренхимной клетки

Дифференцировка паренхимной клетки из меристематической инициали — это постепенный процесс, включающий следующие ключевые события (Evert, 2006; Mauseth, 2016):

  1. Прекращение деления (или резкое замедление цитокинеза) — клетка выходит из клеточного цикла, но не теряет способности к делению окончательно.

  2. Увеличение размеров (рост растяжением). Вакуоли сливаются в одну крупную центральную вакуоль, которая может занимать до 90% объёма клетки. Тонопласт (мембрана вакуоли) проницаем для воды, что создаёт тургорное давление.

  3. Утолщение первичной клеточной стенки. Она остаётся тонкой по сравнению со склеренхимой, но может дополнительно откладывать слои целлюлозы и гемицеллюлоз (например, в запасающей паренхиме эндосперма финиковой пальмы). Важно, что вторичная (лигнифицированная) стенка в паренхиме никогда не образуется, за исключением случаев склерофикации (перехода в склереиды при старении) (Evert, 2006).

  4. Специализация пластид. В зависимости от функции:

    • Хлоренхима — протопластиды превращаются в хлоропласты.

    • Запасающая паренхима — лейкопласты превращаются в амилопласты (накапливают крахмал) или элайопласты (накапливают масла).

    • Водоносная паренхима — пластиды остаются малоактивными лейкопластами или дегенерируют.

  5. Сохранение ядра и всех основных органелл — в отличие от проводящих клеток (сосудов, ситовидных трубок) ядро паренхимы не разрушается. Клетка остаётся живой и метаболически активной до самой гибели (Evert, 2006).

3.3. Способность к дедифференцировке и тотипотентность

Паренхимные клетки сохраняют потенциальную меристематическую активность, то есть способность вновь начать делиться после того, как уже полностью дифференцировались. Этот процесс называется дедифференцировкой.

Дедифференцировка происходит в ответ на ранение, инфекцию, гормональную стимуляцию или при помещении в культуру ткани. Клетка утрачивает специализированные структуры (хлоропласты могут превратиться в пропластиды, вакуоль фрагментируется), её ядро активизируется, и она приступает к митозам (Evert, 2006; Mauseth, 2016).

Образовавшаяся масса недифференцированных делящихся клеток называется каллусом. Из каллуса in vitro можно регенерировать целое растение, что доказывает тотипотентность паренхимных клеток (способность давать начало любому типу клеток и целому организму). Это свойство широко используется в биотехнологии растений — клональном микроразмножении, получении безвирусного материала, трансформации (Stern & Jansky, 2020).

В природных условиях дедифференцировка паренхимы лежит в основе:

  • Образования раневой пробки (перидермы) при повреждениях коры (Evert, 2006).

  • Образования придаточных корней на стеблевых черенках (Mauseth, 2016).

  • Срастания при прививке — паренхимные клетки подвоя и привоя дедифференцируются, образуют каллус, из которого затем дифференцируются новые проводящие ткани (Stern & Jansky, 2020).

3.4. Некоторые особенности развития паренхимы в разных органах

В листьях: паренхима мезофилла возникает из основной меристемы на ранних стадиях развития примордия. Дифференцировка на палисадную и губчатую паренхиму определяется действием света и гормональными сигналами (в частности, ауксином). При затенении палисадная паренхима редуцируется, а губчатая разрастается (Raven et al., 2013).

В стеблях злаков (пшеница, кукуруза, бамбук): паренхима сердцевины и коры формируется из основной меристемы, но затем центральная паренхима разрушается, образуя полость (соломину). Клетки паренхимы вокруг проводящих пучков, наоборот, могут сохраняться и даже утолщать стенки, участвуя в опорной функции (Evert, 2006).

В корнях (например, у Arabidopsis): клетки паренхимы коры образуются из основной меристемы и живут ограниченное время, после чего программа клеточной смерти (апоптоз) приводит к отслаиванию коры при вторичном утолщении. Однако при этом сохраняется паренхима эндодермы и перицикла, которая затем даёт начало боковым корням (Dubrovsky & Vissenberg, 2021).

3.5. Биологическое значение онтогенетической пластичности паренхимы

Способность паренхимы к дедифференцировке и её тотипотентность — это эволюционный «запасной план» растения. В отличие от животных, у которых потеря специализированных клеток часто невосполнима, растение может восстанавливать утраченные органы и даже целый организм из фрагмента ткани благодаря паренхиме. Это особенно важно для многолетних растений, которые накапливают повреждения в течение всей жизни (Evert, 2006).

Таким образом, онтогенез паренхимной клетки — это не необратимый путь к узкой специализации, а потенциально обратимый процесс, позволяющий растению сочетать текущие физиологические функции с возможностью регенерации и адаптации к стрессам.

4. Структурная организация клетки и ткани

Понимание строения паренхимной ткани на всех уровнях — от органного до субмикроскопического — необходимо для объяснения её многообразных функций. В этом разделе мы рассмотрим, где именно в растении располагается паренхима, из каких клеток она состоит, каковы особенности её клеточной стенки и протопласта, а также какие специализированные структуры могут в ней встречаться.

4.1. Локализация паренхимных тканей в растении

Многорядные сердцевинные лучи в древесине
©Berkshire Community College Bioscience Image Libraryflickr.comCC0 1.0

Лучевая паренхима в древесине

Радиальные лучи (медуллярные лучи), состоящие из паренхимных клеток, обеспечивают радиальный транспорт и запасание веществ.

Паренхима занимает все промежутки между другими, более специализированными тканями. В зависимости от органа и его возраста выделяют следующие основные зоны её локализации (Evert, 2006; Raven et al., 2013):

  • В первичном стебле: кора (под эпидермой) и сердцевина (в центре, внутри кольца проводящих пучков).

  • В первичном корне: первичная кора (между ризодермой и центральным цилиндром). Внутренний слой коры образует эндодерму (с поясками Каспари), которая также является паренхимной, но с особыми свойствами (Evert, 2006; Серебрякова и др., 2006).

  • В листе: мезофилл (между верхней и нижней эпидермой), подразделяющийся на палисадную и губчатую паренхиму. Кроме того, проводящие пучки окружены паренхимной обкладкой (Evert, 2006).

  • В семенах и плодах: эндосперм, семядоли, мякоть плодов — все они состоят преимущественно из запасающей паренхимы.

  • Во вторичных тканях (древесина и луб): лучевая паренхима (сердцевинные лучи) и аксиальная паренхима (вертикальные тяжи живых клеток) (Morris et al., 2016; Słupianek et al., 2021).

4.2. Клеточный состав и цитология паренхимной клетки

Ткань образована однотипными клетками — паренхимными клетками. Это простой тип ткани (в отличие от сложных, таких как ксилема). Рассмотрим строение типичной паренхимной клетки (Evert, 2006; Mauseth, 2016).

Форма и размеры:

  • В молодости клетки изодиаметрические, многогранные (чаще всего 14-гранники — тетракайдекаэдры). По мере роста и дифференцировки форма может меняться: в хлоренхиме листа клетки округлые или удлинённые, в запасающей — округлые или овальные, в лучевой паренхиме — вытянутые радиально.

  • Размеры варьируют от 10–30 мкм у меристематических производных до 100–200 мкм у запасающих клеток клубней и плодов (например, клетки арбуза видны невооружённым глазом).

Протопласт:

  1. Клеточная стенка — только первичная, тонкая (0,1–0,5 мкм), неодревесневшая. Её строению посвящён отдельный подраздел (4.3).

  2. Плазмалемма — типичная липопротеидная мембрана, регулирующая вход и выход веществ.

  3. Цитоплазма — постенный слой, часто с хорошо развитой эндоплазматической сетью и аппаратом Гольджи, особенно в секреторных и запасающих клетках (Evert, 2006).

  4. Ядро — крупное, обычно центральное у молодых клеток; в зрелых крупных клетках может быть оттеснено к стенке. Ядро сохраняется в течение всей жизни клетки (в отличие от ситовидных трубок). Оно необходимо для контроля метаболизма и способности к дедифференцировке (Mauseth, 2016).

  5. Вакуоль — занимает до 90% объёма зрелой клетки. Окружена тонопластом. Клеточный сок содержит растворённые сахара, органические кислоты, пигменты (антоцианы), таннины, алкалоиды. У водоносной паренхимы в вакуоли накапливаются слизистые вещества, удерживающие воду. У запасающей — вакуоль служит депо для временного хранения сахаров, а также может содержать алейроновые зёрна (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

  6. Пластиды — один из главных признаков паренхимной клетки. В зависимости от функции они могут быть:

    • Хлоропластами (хлоренхима) — содержат хлорофилл и каротиноиды.

    • Лейкопластами (запасающая паренхима) — бесцветные; специализируются на синтезе крахмала (амилопласты), масел (элайопласты) или белка (протеопласты).

    • Хромопластами (клетки мякоти плодов, лепестков) — накапливают каротиноиды, придавая жёлтую, оранжевую или красную окраску.

  7. Митохондрии — многочисленны в метаболически активных клетках (хлоренхима, передаточные клетки, секреторные идиобласты). Обеспечивают энергией транспортные процессы.

4.3. Клеточная стенка паренхимы: строение и химический состав

Клеточная стенка паренхимных клеток — только первичная (Evert, 2006; Mauseth, 2016). Она характеризуется следующими особенностями:

  1. Толщина — обычно 0,1–0,5 мкм, реже до 2–3 мкм (например, у колленхимоподобной паренхимы или в запасающем эндосперме некоторых пальм).

  2. Химический состав:

    • Целлюлозные микрофибриллы составляют около 15–30% сухой массы (в первичной стенке). Микрофибриллы ориентированы беспорядочно («сетчатая» или «случайная» текстура), что позволяет клетке растягиваться во всех направлениях при росте растяжением.

    • Гемицеллюлозы (ксилоглюканы, ксиланы) — связывают целлюлозные фибриллы между собой и с матриксом.

    • Пектиновые вещества (до 30–50% сухой массы в первичной стенке) придают стенке гидрофильность, пластичность и способность к обратимому набуханию. Именно высокое содержание пектинов делает паренхимную стенку проницаемой для воды и растворённых веществ.

    • Структурные белки (экстенсины, арабиногалактановые белки) — до 10% массы; участвуют в укреплении стенки и в защите от патогенов.

  3. Отсутствие лигнина. В норме паренхимные клетки не одревесневают. Лигнификация может происходить лишь в стареющих клетках при их переходе в склереиды (каменистые клетки груши) или в паренхиме, граничащей с раной (образование раневого перидерма).

  4. Плазмодесмы и первичные поровые поля:

    • Плазмодесмы — цитоплазматические канальца, пронизывающие стенки смежных паренхимных клеток (диаметр около 30–50 нм). Они обеспечивают симпластический транспорт ионы, сахаров, аминокислот и даже сигнальных молекул (РНК, белков) (Evert, 2006; Серебрякова и др., 2006).

    • Часто плазмодесмы собраны в группы — первичные поровые поля — участки стенки, где отсутствует вторичное утолщение (если бы оно было) и где особенно много плазмодесм. Это зоны активного межклеточного обмена.

4.4. Межклетники: формирование и типы

Между паренхимными клетками почти всегда имеются межклетники — заполненные газом (воздухом) или, реже, жидкостью пространства. Они возникают двумя основными способами (Evert, 2006; Raven et al., 2013):

  • Схизогенные межклетники — образуются путём расхождения клеток по средней пластинке (межклеточному веществу) ещё на ранних этапах дифференцировки. Клетки как бы «отодвигаются» друг от друга, сохраняя связь лишь на отдельных участках (в области первичных поровых полей). Такие межклетники характерны для губчатой паренхимы листа, для аэренхимы. Форма межклетников обычно треугольная или округлая на поперечном срезе.

  • Лизигенные межклетники — возникают в результате запрограммированного разрушения (лизиса) целых клеток или их частей. Например, в сердцевине стебля злаков центральные паренхимные клетки лизируются, образуя полость (соломину). Некоторые секреторные вместилища (смоляные ходы) также образуются лизигенно (Evert, 2006).

Аэренхима — особый тип паренхимы с очень крупными, регулярно расположенными межклетниками (лакунами). Она встречается у водных и болотных растений (рогоз, кубышка, рис). Межклетники аэренхимы могут быть схизогенными (клетки раздвигаются) или лизигенными (клетки отмирают). Система межклетников у риса и других растений, устойчивых к затоплению, обеспечивает доставку кислорода к корням по принципу «inundation–oxygen transport» (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

4.5. Специфические структуры и специализированные клетки паренхимы

В паренхимных тканях могут встречаться отдельные клетки или группы клеток, отличающиеся особым строением.

Передаточные клетки (Transfer cells)

Это специализированные паренхимные клетки, у которых клеточная стенка образует впячивания («инвагинации») в сторону протопласта. Впячивания имеют вид лабиринта и покрыты плазмалеммой, что резко увеличивает поверхность мембраны (в 5–10 раз). Такие структуры называются стеновыми впячиваниями (wall ingrowths) (Evert, 2006; Mauseth, 2016).

Функция: интенсивный транспорт растворённых веществ на короткие расстояния (например, загрузка флоэмы в мелких жилках листа, поглощение из завязи в развивающиеся семена).

Локализация: в местах с большими потоками веществ:

  • Флоэмные передаточные клетки в мелких жилках (у многих двудольных);

  • Ксилемные передаточные клетки в узлах стебля и в корневых клубеньках бобовых;

  • Железистые передаточные клетки в нектарниках и других секреторных структурах.

Идиобласты — специализированные клетки-одиночки

Идиобласты — это отдельные паренхимные клетки, резко отличающиеся от соседних клеток по форме, содержимому или типу стенки (Evert, 2006; Серебрякова и др., 2006).

Кристаллические идиобласты (кристаллоносные клетки) — содержат кристаллы оксалата кальция в вакуоли. Форма кристаллов бывает разной:

  • Друзы — сферические агрегаты мелких кристаллов (часто в коре и сердцевине, например, у липы, свеклы).

  • Рафиды — пучки игольчатых кристаллов (характерны для многих однодольных, например, для лилий, ароидных; имеют защитную функцию — при повреждении клетки рафиды «выстреливаются» и вызывают раздражение).

  • Призматические (одиночные) кристаллы — встречаются в паренхиме флоэмы некоторых растений (Evert, 2006).

  • Кристаллический песок — множество мельчайших кристаллов (у паслёновых).

Слизистые идиобласты — содержат в вакуолях водорастворимые полисахариды (слизи). Они встречаются в листьях липы, во многих суккулентах. Слизи играют роль в удержании воды и защите от повреждений.

Таниноносные (дубильные) идиобласты — содержат в вакуолях танины (полифенольные соединения). Придают тканям бурую окраску, обладают вяжущим вкусом и защищают растение от фитофагов и патогенов. Характерны для коры дуба, ивы, черёмухи, многих хвойных.

Эфиромасличные идиобласты — накапливают терпеноидные эфирные масла (например, в листьях мяты, базилика, розмарина). Часто такие клетки имеют суберинизированную внутреннюю выстилку или даже полностью изолированы пробковой оболочкой.

4.6. Вариации строения паренхимы в разных органах (примеры)

Мезофилл листа (хлоренхима) демонстрирует тонкую дифференциацию: палисадный слой состоит из плотно сомкнутых цилиндрических клеток с большим числом хлоропластов; губчатый слой — из клеток неправильной формы с крупными межклетниками для газообмена. Оба слоя, однако, сохраняют все признаки типичной паренхимы (Evert, 2006).

Запасающая паренхима клубня картофеля: клетки крупные, почти изодиаметрические, с тонкими стенками. Амилопласты (лейкопласты, запасающие крахмал) занимают почти весь объём клетки, ядро оттеснено к стенке. Плазмодесмы многочисленны (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

Аэренхима стебля ситника (Juncus): клетки паренхимы звёздчатой формы, их отростки соединяются, образуя трёхмерную сетку, внутри которой остаются крупные воздушные каналы. Такая конструкция при лёгкости обеспечивает механическую прочность (Evert, 2006).

Лучевая паренхима в древесине дуба: клетки прозенхимные, вытянуты в радиальном направлении. Стенки тонкие, но первичные поровые поля многочисленны. Эти клетки остаются живыми многие годы, накапливая крахмал и участвуя в ремобилизации веществ при весеннем пробуждении (Morris et al., 2016).

Таким образом, структурная организация паренхимы представляет собой сочетание простого плана строения (одна первичная стенка, крупная вакуоль, живые органеллы) с высоким разнообразием специализированных форм и включений. Именно эта пластичность позволяет паренхиме выполнять столь различные функции в разных частях растения и на разных этапах его жизни.

5. Специализированные физиологические типы (механизмы работы)

В предыдущем разделе (2) мы рассмотрели классификацию паренхимы по функциям: ассимиляционная, запасающая, водоносная, аэренхима и др. Теперь важно понять, как именно устроены эти ткани на клеточном уровне и за счёт каких механизмов они выполняют свои задачи. Это знание необходимо для дальнейшего обсуждения факторов, влияющих на состояние паренхимы, и для понимания возможностей агрономического управления (разделы 6 и 7).

5.1. Ассимиляционная паренхима (хлоренхима): улавливание света и газообмен

Ассимиляционная паренхима (хлоренхима) — это ткань, в которой происходит фотосинтез. Её клеточные механизмы направлены на максимальное улавливание световой энергии и эффективный газообмен.

Палисадная (столбчатая) хлоренхима

Ориентация хлоропластов. Клетки палисадной паренхимы имеют цилиндрическую форму и плотно прилегают друг к другу. Хлоропласты в них не распределены равномерно, а перемещаются в зависимости от интенсивности света. При слабом освещении они располагаются у периферии клетки, обращённой к свету, чтобы уловить максимум фотонов. При ярком свете хлоропласты переходят на боковые стенки или собираются на дне клетки, уменьшая риск фотоингибирования и повреждения фотосистем. Это движение осуществляется с участием актиновых микрофиламентов и миозина (Evert, 2006; Mauseth, 2016).

Организация тилакоидов. В хлоропластах палисадных клеток хорошо развита система гран (стопок тилакоидов), что создаёт большую площадь мембран для размещения фотосинтетических пигментов и белков электрон-транспортной цепи. У теневыносливых растений граны крупнее, а количество хлоропластов на клетку выше, чем у светолюбивых (Evert, 2006).

Роль вакуоли. Крупная центральная вакуоль оттесняет цитоплазму с хлоропластами к периферии, что способствует лучшему освещению хлоропластов и облегчает диффузию CO2 из межклетников к месту фиксации (Raven et al., 2013).

Губчатая хлоренхима

Структура межклетников. Клетки губчатой паренхимы округлые или неправильной формы, слабо прилегают друг к другу, образуя обширную систему схизогенных межклетников. Эти межклетники сообщаются с атмосферой через устьица (преимущественно на нижней стороне листа) и с палисадной паренхимой через плазмодесмы и свободное пространство между клетками (Evert, 2006).

Диффузия газов. По межклетникам губчатой паренхимы CO2 быстро диффундирует от устьиц к палисадной паренхиме, а выделяющийся при фотосинтезе O2 — в обратном направлении. Такой путь газообмена более эффективен, чем диффузия через клеточные стенки (Mauseth, 2016).

Адаптации к засухе. У ксерофитов (кактусы, молочаи) губчатая паренхима может быть редуцирована или заменена водоносной паренхимой, а палисадная хлоренхима располагается в несколько слоёв (многослойная палисада), что снижает потери воды при сохранении фотосинтеза (Evert, 2006).

Механизмы регуляции фотосинтеза на уровне ткани

Перемещение хлоропластов (как описано выше) — быстрый (в течение минут) ответ на изменение освещённости.

Изменение количества хлорофилла. При длительном затенении в клетках хлоренхимы увеличивается содержание хлорофилла b и размер светособирающих антенн, что повышает эффективность использования рассеянного света (Raven et al., 2013).

Фотосинтетическая память (priming). Предварительная экспозиция умеренному стрессу (например, УФ-облучению) может индуцировать накопление защитных каротиноидов и ферментов антиоксидантной защиты, что повышает устойчивость хлоренхимы к последующим интенсивным световым нагрузкам (Langensiepen et al., 2020).

5.2. Запасающая паренхима: накопление крахмала, сахаров и липидов

Электронная микрофотография пластид в паренхиме стебля

Специализация пластид в паренхиме стебля <span lang="la" class="biological-name">Brachypodium</span>.

Электронная микрофотография (TEM) на поперечном срезе: в коровой паренхиме (слева) пластиды содержат хорошо развитые тилакоидные мембраны (хлоропласты). В паренхиме сердцевины (справа) пластиды утрачивают тилакоиды и накапливают крупные крахмальные зёрна, превращаясь в амилопласты, что отражает специализацию клеток на запасающей функции. Jensen & Wilkerson (2017), figure 4D. <a class="common-share-detail" rel='nofollow' href='https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/' aria-label='Common Share CC BY 4.0' target='_blank'>CC BY 4.0</a>.

Запасающая паренхима служит депо питательных веществ. Механизмы накопления различаются в зависимости от типа запасаемого соединения.

Накопление крахмала (амилопласты)

Проводящий пучок в корневище папоротника
commons.wikimedia.orgCC BY-SA 4.0

Амилопласты (крахмальные зёрна) в паренхиме

Вокруг клеток ксилемы (с красными оболочками) видна паренхима, в которой окрашенные в тёмный цвет амилопласты (крахмальные зёрна) служат запасным веществом.

Синтез и отложение. В амилопластах (лейкопластах, специализированных на синтезе крахмала) из АДФ-глюкозы (продукт превращения сахарозы) ферментами крахмалсинтазой и крахмалветвящим ферментом образуется сначала амилоза (линейная цепь), затем амилопектин (разветвлённая). Зёрна крахмала формируются путём послойного отложения вокруг образовательного центра (hilum). В клубнях картофеля амилопласт содержит одно простое зерно, в эндосперме овса — сложные зёрна из многих простых (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

Осмотическая регуляция. Накопление крахмала происходит избыточных сахаров, которые при высоких концентрациях создали бы опасное осмотическое давление. Переводя сахара в нерастворимый крахмал, клетка поддерживает стабильный водный баланс. При mobilisation (например, при прорастании семян или клубней) крахмал гидролизуется до сахарозы, которая выводится в апопласт или транспортируется по флоэме (Jensen & Wilkerson, 2017).

Энергетика процесса. Синтез крахмала требует АТФ и УТФ. У растений C3 (например, пшеница) запасная паренхима эндосперма накапливает крахмал за счёт сахарозы, поступающей из материнского растения. У C4-растений (кукуруза, сахарный тростник) запасающая паренхима стебля также активно участвует в фотосинтезе (хлоренхима) и реутилизации углерода (Jensen & Wilkerson, 2017).

Накопление растворимых сахаров (вакуоль)

В некоторых запасающих тканях (корнеплоды сахарной свёклы, стебли сахарного тростника, плоды) избыток сахарозы накапливается не в виде крахмала, а непосредственно в вакуолях в растворённой форме. Концентрация сахара может достигать 15–20% и более. Тонопласт содержит переносчики сахарозы (SUT-белки), которые закачивают сахарозу против градиента концентрации, затрачивая энергию (АТФ) за счёт протонного насоса (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

Накопление липидов (сферосомы/олеосомы)

В семенах масличных культур (подсолнечник, рапс, лён) запасающие липиды синтезируются в эндоплазматическом ретикулуме и накапливаются в виде олеосом (также называемых сферосомами). Каждая олеосома ограничена монослоем фосфолипидов, в который встроены особые белки — олеозины, стабилизирующие капли и предотвращающие их слипание (Evert, 2006). При прорастании липазы расщепляют триацилглицерины с высвобождением жирных кислот, которые затем окисляются в глиоксилатах (специализированных пероксисомах) до сахаров по глиоксилатному циклу (Stern & Jansky, 2020).

5.3. Водоносная паренхима (гидропаренхима): удержание воды и тургор

Особенности вакуоли. Клетки водоносной паренхимы имеют очень крупные вакуоли с высоким содержанием слизей (полисахаридов, способных удерживать воду). Слизи увеличивают водоудерживающую способность в несколько раз по сравнению с чистой водой (Evert, 2006).

Стенки и межклетники. Стенки таких клеток тонкие, но часто имеют утолщения, предотвращающие сжатие при потере воды. Межклетники отсутствуют или очень мелкие, чтобы снизить испарение.

Механизм водозапасания. В период дождей водоносная паренхима активно поглощает воду через корни (или листья у эпифитов). Вакуоли набухают, клетки становятся тургесцентными, орган раздувается (кактусы, алоэ). В засуху вода медленно расходуется, но осмотическое давление в клетках поддерживается за счёт растворённых слизей, что позволяет отдавать воду соседним хлоренхимным клеткам (Mauseth, 2016; Серебрякова и др., 2006).

5.4. Аэренхима (воздухоносная паренхима): вентиляция и плавучесть

Формирование крупных полостей. Аэренхима возникает либо схизогенно (клетки раздвигаются без разрушения), либо лизигенно (программируемая гибель отдельных клеток и растворение их содержимого). У риса, например, аэренхима образуется лизигенно под действием этилена, накапливающегося в корнях при затоплении (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

Соединение полостей. Воздушные каналы (лакуны) сообщаются между собой через перфорации в стенках, образуя единую вентиляционную систему от листьев до кончиков корней. По этим каналам кислород, поступающий через устьица в листья или через лентицеллы в стебли, диффундирует к корням, где его концентрация в затопленной почве ничтожна (Słupianek et al., 2021).

Роль диафрагм. В некоторых водных растениях (кувшинка, рогоз) крупные лакуны пересечены тонкими пластинками живых паренхимных клеток — диафрагмами, которые препятствуют полному затоплению полостей при повреждении и обеспечивают механическую прочность (Evert, 2006).

Плавучесть. У свободноплавающих водных растений (ряска, элодея) аэренхима придаёт тканям положительную плавучесть, удерживая листья у поверхности воды.

5.5. Передаточная паренхима (transfer cells): транспорт на короткие расстояния

Срез древесины с окрашенными клетками-спутниками сосудов

Клетки-спутники сосудов (vessel-associated cells, VAC) в древесине тополя (Populus sp.).

Красными стрелками отмечены контактные клетки (contact cells), которые примыкают к сосуду (V) через контактные поры. Чёрными стрелками – изолирующие клетки (isolation cells), не имеющие прямого контакта с сосудами. Контактные клетки играют ключевую роль в радиальном транспорте воды и ионов, а также в механизмах восстановления водопроводящей функции после эмболии. Słupianek et al. (2021), figure 3. <a class="common-share-detail" rel='nofollow' href='https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/' aria-label='Common Share CC BY 4.0' target='_blank'>CC BY 4.0</a>.

Стеновые впячивания (wall ingrowths). Это главная особенность: клеточная стенка образует многочисленные выросты внутрь клетки, которые покрыты плазмалеммой. Такая поверхность увеличивает площадь плазмалеммы в 5–10 раз, что позволяет разместить большое количество транспортных белков (насосов, каналов) (Evert, 2006).

Типы впячиваний. Различают два морфологических типа: ретикулярные (папиллярные, ветвящиеся) и фланжевые (гребневидные). У разных видов могут встречаться оба типа или их комбинация (Yeats & Rose, 2013).

Энергообеспечение. В передаточных клетках много митохондрий, расположенных рядом с впячиваниями. Они обеспечивают АТФ для работы протонных насосов (H\+-ATPase), которые создают градиент протонов, используемый для сопряжённого транспорта сахарозы, аминокислот и ионов (Evert, 2006).

Локализация и примеры. Передаточные клетки встречаются в местах интенсивного обмена между апопластом и симпластом, например, в мелких жилках листьев (загрузка флоэмы), в нектарниках, в эндосперме в зоне контакта с материнским растением, в соляных железах галофитов. Они обеспечивают быструю «перекачку» веществ из одной ткани в другую (Yeats & Rose, 2013).

5.6. Взаимосвязь специализированных типов на примере листа

Хлоренхима (палисадная и губчатая), передаточные клетки жилок и запасающая паренхима (например, в мякоти плодов) могут сосуществовать в пределах одного органа и функционально дополнять друг друга. В листе палисадная хлоренхима производит сахара, которые через плазмодесмы и передаточные клетки жилок загружаются во флоэму и транспортируются в запасающую паренхиму стебля или корнеплода. В плоде, наоборот, запасная паренхима накапливает сахара, производимые в зелёных частях растения.

Таким образом, специализированные физиологические типы паренхимы — это не изолированные категории, а взаимосвязанная система, где каждая подгруппа имеет свои клеточные и тканевые механизмы, обеспечивающие выполнение общей стратегии выживания и продуктивности растения. Понимание этих механизмов позволяет целенаправленно воздействовать на сельскохозяйственные культуры (например, увеличивать крахмалистость клубней или сахаристость плодов) за счёт регуляции условий выращивания и селекции.

6. Факторы, влияющие на состояние и качество паренхимы

Состояние паренхимных тканей — их клеточная структура, интенсивность метаболизма, состав запасных веществ и устойчивость к стрессам — не является постоянным. Оно изменяется под действием как внешних (абиотических и биотических) факторов, так и внутренних (гормональных, возрастных). Понимание этих зависимостей критически важно для управления продукционным процессом в агрономии.

6.1. Свет

Свет — главный регулятор развития и функционирования хлоренхимы (ассимиляционной паренхимы), а через неё — и всей паренхимной системы.

Интенсивность света:

  • При недостатке света (затенение) палисадная (столбчатая) хлоренхима редуцируется: клетки становятся короче, округлыми, число хлоропластов в них уменьшается. Напротив, губчатая хлоренхима разрастается, а межклетники увеличиваются — лист становится тоньше и приобретает «теневую» структуру (Evert, 2006; Raven et al., 2013). У злаков при затенении снижается доля хлоренхимы в стебле, уменьшается содержание хлорофилла и падает продуктивность фотосинтеза (Jensen & Wilkerson, 2017).

  • При избыточно высоком освещении (прямые солнечные лучи) хлоропласты в палисадных клетках перемещаются к боковым стенкам (избегая фотоповреждения), а в листе может увеличиваться толщина палисадного слоя (до 3–4 рядов клеток) за счёт деления и растяжения. Однако при длительном перенапряжении наступает фотоингибирование, разрушение хлорофилла и накопление активных форм кислорода, что ведёт к старению и отмиранию хлоренхимы (Langensiepen et al., 2020).

Спектральный состав:

  • Синий свет стимулирует образование хлоропластов и синтез хлорофилла, а также регулирует ориентацию хлоропластов в клетке (через фототропные рецепторы). Красный свет, поглощаемый фитохромом, влияет на экспрессию генов, кодирующих белки фотосинтетического аппарата и ферменты крахмального метаболизма (Evert, 2006).

Фотопериод:

  • Длина дня влияет на накопление запасных веществ в паренхиме клубней, корнеплодов и луковиц. У короткодневных растений (картофель, топинамбур) короткий день индуцирует отток ассимилятов из листьев в запасающую паренхиму подземных органов. У длиннодневных (лук, редис) — наоборот. Этот эффект опосредован фитохромной системой и гормональной регуляцией (Mauseth, 2016).

6.2. Водный режим (влажность почвы и воздуха)

Вода — важнейший фактор для всех паренхимных клеток, поскольку их тургор обеспечивается осмотическим давлением в вакуолях.

Водный дефицит (засуха):

  • Уменьшается размер клеток хлоренхимы и палисадного слоя, снижается объём вакуолей, увеличивается доля клеточной стенки. Клетки могут деформироваться, а при сильной засухе — плазмолизироваться и отмирать (Evert, 2006).

  • В ксерофитах (кактусы, агавы) в ответ на засуху усиливается развитие водоносной паренхимы (гидропаренхимы) — клетки становятся крупнее, а их вакуоли накапливают слизи, удерживающие влагу. Некоторые суккуленты способны накапливать до 90% воды от свежей массы (Mauseth, 2016).

  • В запасающей паренхиме корнеплодов (морковь, свёкла) при засухе снижается тургор, уменьшается прирост и накопление сахаров. Однако у некоторых сортов умеренный водный дефицит может увеличить сахаристость за счёт осмотической концентрации (Langensiepen et al., 2020).

Переувлажнение почвы (затопление, аноксия):

  • При затоплении корней паренхима первичной коры может переходить в состояние гипоксии. У толерантных видов (рис, рогоз) активируется синтез этилена, который индуцирует лизигенное образование аэренхимы — запрограммированную гибель клеток коровой паренхимы и формирование крупных воздушных полостей, по которым кислород поступает к корням из побегов (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

  • У нетолерантных видов (пшеница, кукуруза) затопление вызывает анаэробный стресс, ведущий к отмиранию паренхимы коры и корней в целом, что резко снижает урожай (Jensen & Wilkerson, 2017).

6.3. Температура

Температура влияет на скорость метаболизма, состав липидов и белков в паренхимных клетках, а также на устойчивость к заморозкам.

Низкие положительные температуры (холод):

  • У растений умеренного пояса при акклиматизации к холоду в паренхиме увеличивается содержание растворимых сахаров и аминокислот (осмолитов), что предотвращает образование кристаллов льда в вакуолях. Изменяется жирнокислотный состав мембран — увеличивается доля ненасыщенных жирных кислот, сохраняющих текучесть (Evert, 2006).

  • Длительное охлаждение тропических культур (кукуруза, томаты, перец) вызывает повреждение хлоропластов в хлоренхиме, накопление активных форм кислорода и отмирание клеток (Langensiepen et al., 2020).

Заморозки (отрицательные температуры):

  • При быстром замораживании в паренхимных клетках образуются внеклеточные кристаллы льда, которые вытягивают воду из протопласта, вызывая обезвоживание и коагуляцию белков. У зимостойких видов (ель, сосна) паренхима способна к глубокой переохлаждению или выносит экстраклеточное обледенение за счёт высокой концентрации осмолитов (Evert, 2006).

Высокие температуры (жара):

  • При температуре выше 35–40 °C у большинства растений повреждаются белки фотосинтетического аппарата, снижается активность рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы (RuBisCO) в хлоренхиме, возрастает фотодыхание. В запасающей паренхиме клубней (картофель) при высоких температурах клубни мельчают, снижается крахмалистость (Jensen & Wilkerson, 2017).

6.4. Минеральное питание

Азот (N) — ключевой элемент для синтеза белков и хлорофилла. При дефиците азота хлоренхима бледнеет (хлороз), снижается число хлоропластов и содержание белка в запасной паренхиме семян. При избытке азота чрезмерно разрастается вегетативная масса (листья, стебли), но запасающие органы (клубни, корнеплоды) могут накапливать больше нитратов и меньше крахмала/сахаров (Mauseth, 2016).

Фосфор (P) — входит в состав АТФ, фосфолипидов мембран и промежуточных метаболитов. При недостатке фосфора в хлоренхиме нарушается энергетика фотосинтеза, в запасающей паренхиме — синтез АТФ для загрузки сахарозы во флоэму. Фосфорное голодание ведёт к накоплению антоцианов в паренхиме (пурпурная окраска) и отставанию в росте (Evert, 2006).

Калий (K) — участвует в поддержании тургора и активации ферментов (в том числе в крахмалсинтазе). При недостатке калия клетки паренхимы теряют тургор, устьичный аппарат хуже регулирует транспирацию, ухудшается отток ассимилятов из листьев в запасающую паренхиму (снижение продуктивности) (Raven et al., 2013).

Кальций (Ca) — важен для стабильности клеточных стенок и мембран. Его дефицит ведёт к размягчению тканей (например, «вершинная гниль» томатов из-за разрушения паренхимы плода). Кальций также участвует в сигналинге при стрессе (Langensiepen et al., 2020).

Кремний (Si) — у злаков кремний откладывается в клеточных стенках паренхимы (и эпидермы) в виде фитолитов (аморфной кремнекислоты). Это увеличивает жёсткость тканей, устойчивость к полеганию и к повреждению грибами. Содержание кремния в соломе может достигать 20% сухой массы (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

6.5. Фитогормоны

Ауксин — стимулирует деление клеток в меристемах (в том числе в паренхиме, дающей начало каллусу) и их растяжение (за счёт увеличения пластичности клеточных стенок). Ауксин необходим для дифференцировки проводящих элементов, но также влияет на накопление крахмала (высокие концентрации ауксина могут его тормозить) (Evert, 2006).

Цитокинины — задерживают старение хлоренхимы листьев, стимулируют деление клеток и способствуют превращению лейкопластов в хлоропласты (озеленение). В запасающей паренхиме картофеля экзогенные цитокинины увеличивают клубнеобразование (Mauseth, 2016).

Гиббереллины — усиливают растяжение клеток (в основном за счёт элонгации стебля). В злаках гиббереллины ускоряют прорастание семян, активируя гидролиз запасных веществ в эндосперме (алейроновый слой вырабатывает гидролазы). В плодах винограда гиббереллины увеличивают размер ягод за счёт растяжения паренхимных клеток (Stern & Jansky, 2020).

Абсцизовая кислота (АБК) — индуцирует синтез ферментов, способствующих засухоустойчивости (накопление осмолитов в паренхиме), но угнетает деление клеток и рост. При стрессе АБК закрывает устьица, что косвенно снижает интенсивность фотосинтеза в хлоренхиме (Langensiepen et al., 2020).

Этилен — при стрессе (затопление, ранение) стимулирует образование аэренхимы и ускоряет старение (сенес) паренхимных клеток. Этилен участвует в созревании плодов: в мякоти плодов (паренхима) он активирует гидролитические ферменты, размягчающие стенки (Evert, 2006).

Брассиностероиды — регулируют растяжение клеток и дифференцировку ксилемных элементов, но также влияют на накопление крахмала в запасной паренхиме (увеличивая урожай клубней при обработке) (Yeats & Rose, 2013).

6.6. Механические воздействия (ветер, прикосновения)

  • У растений, растущих на ветру (открытые пространства), наблюдается тигмо-морфогенез: стебли утолщаются, доля колленхимы и склеренхимы увеличивается, но паренхима также реагирует — её клетки становятся мельче, стенки могут слегка утолщаться (без лигнификации). Механическое воздействие индуцирует экспрессию генов, связанных с синтезом каллёзы и белков стенки, что повышает прочность ткани (Evert, 2006).

6.7. Биотические факторы (патогены, насекомые)

При атаке фитопатогенов паренхима активирует защитные механизмы:

  • Утолщение стенок и отложение каллёзы вокруг мест проникновения.

  • Гиперчувствительный ответ (HR) — программируемая гибель нескольких слоёв паренхимных клеток вокруг очага инфекции, изолирующая патоген.

  • Образование фитоалексинов (антибиотических соединений, например, склеротина) в живых паренхимных клетках вокруг раны.

  • Накопление танинов и фенольных соединений в вакуолях, что подавляет рост грибов и бактерий (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

6.8. Возраст органа и естественное старение (сенес)

С возрастом хлоропласты в хлоренхиме деградируют (превращаются в хромопласты или геронтопласты), количество хлорофилла падает. Это естественное старение листа (сенес), которое контролируется этиленом и АБК. Перед опадением листа ценные питательные вещества из паренхимы (сахара, аминокислоты, фосфор) реутилизируются и транспортируются в запасающие органы (Evert, 2006; Raven et al., 2013).

В многолетних стеблях лучевая и аксиальная паренхима может оставаться живой десятилетиями. Однако с возрастом в её клетках накапливаются отходы (кристаллы, танины), стенки могут лигнифицироваться, и паренхима теряет способность к дедифференцировке (Morris et al., 2016).

6.9. Антропогенные факторы

Агротехнические приёмы (орошение, внесение удобрений, обрезка) направленно изменяют состояние паренхимы: например, полив увеличивает долю водоносной паренхимы и тургор в клетках; азотные подкормки усиливают развитие хлоренхимы; регуляторы роста (ретарданты) уменьшают элонгацию стеблевой паренхимы (Stern & Jansky, 2020).

Загрязнение воздуха (озон, SO2, тяжёлые металлы) вызывает окислительный стресс, повреждение хлоропластов, отмирание паренхимных клеток в листьях. Некоторые виды растений накапливают тяжёлые металлы в вакуолях паренхимы (фиторемедиация) (Langensiepen et al., 2020).

7. Практическое управление в агросистемах

Понимание строения и физиологии паренхимных тканей — не только академический интерес. Оно напрямую используется в агрономии, селекции и биотехнологии для увеличения урожайности, улучшения качества продукции и повышения устойчивости растений к стрессам. Ниже приведены основные направления практического применения знаний о паренхиме.

7.1. Запасающая паренхима как цель возделывания большинства культур

Хозяйственно ценная часть большинства сельскохозяйственных культур — это органы, в которых преобладает запасающая паренхима: семена (эндосперм, семядоли), клубни, корнеплоды, луковицы, плоды. Объём и свойства этой паренхимы определяют урожай и его качество.

Эндосперм зерновых злаков (пшеница, рис, кукуруза, ячмень)

Эндосперм злаков состоит из двух типов паренхимных клеток: алейронового слоя (один слой клеток с толстыми стенками, богатый белками и липидами, ферментативно активный при прорастании) и крахмалистой паренхимы (центральная часть, заполненная амилопластами с крахмальными зёрнами). Соотношение алейронового слоя и крахмалистой паренхимы, а также размер и форма крахмальных зёрен определяют хлебопекарные свойства муки и выход муки (Evert, 2006; Stern & Jansky, 2020).

Масса 1000 зёрен — прямой показатель продуктивности колоса. Она зависит от количества и размера клеток крахмалистой паренхимы. Генетические факторы и условия выращивания (особенно водный и азотный режимы в фазу налива зерна) влияют на деление и растяжение этих клеток. Увеличение числа амилопластов и размера крахмальных зёрен ведёт к повышению массы зерна и выхода муки (Jensen & Wilkerson, 2017).

Соотношение амилозы и амилопектина в крахмале эндосперма определяет его технологические свойства (способность к клейстеризации, стойкость к ретроградации). Селекционеры и биотехнологи стремятся изменить это соотношение: например, восковая (waxy) кукуруза содержит почти 100% амилопектина и используется для производства клейстеров и модифицированных крахмалов (Evert, 2006).

Клубни картофеля и батата

Запасающая паренхима клубней картофеля состоит из крупных клеток, заполненных амилопластами (крахмал) и небольшим количеством белка в вакуолях. Крахмалистость — ключевой показатель качества (для продовольственных, технических и семенных целей). Она зависит от сорта, но также от условий выращивания (фотопериод, температура, калийное питание). Длинный день и высокие температуры снижают крахмалистость (Jensen & Wilkerson, 2017).

Регуляция клубнеобразования. Фотопериодическая чувствительность картофеля связана с белком SP6A (гомолог флоригена), который синтезируется в листьях при коротком дне и индуцирует переход апикальной меристемы столона к формированию клубня. Понимание этого механизма позволяет управлять сроками посадки и использовать сорта с разной фотопериодической реакцией (Mauseth, 2016).

Твёрдость клубней (важно для механизированной уборки и хранения) определяется не столько толстотой стенок паренхимных клеток, сколько тургором и содержанием пектинов в срединных пластинках. Обработка полей ретардантами может упрочить покровные ткани, но чрезмерное уплотнение паренхимы ведёт к растрескиванию клубней (Evert, 2006).

Корнеплоды сахарной свёклы, моркови, редиса

В корнеплодах запасающая паренхима разрастается за счёт вторичного утолщения (камбий) или за счёт образования дополнительных колец камбия (у свёклы). Сахаристость (содержание сахарозы) определяется не только фотосинтезом, но и способностью запасающей паренхимы загружать сахарозу в вакуоли через специфические переносчики (SUT-белки) (Słupianek et al., 2021).

Агротехника. Умеренный водный дефицит в период налива корнеплодов повышает сахаристость за счёт осмотической концентрации. Избыток азота, напротив, снижает сахаристость, стимулируя рост вегетативной массы в ущерб накоплению сахарозы. Фосфорно-калийные удобрения улучшают транспорт ассимилятов в корнеплоды (Langensiepen et al., 2020).

Масличные семена (подсолнечник, рапс, соя)

В семядолях или эндосперме масличных культур запасная паренхима накапливает масла (триацилглицерины) в олеосомах. Масличность (доля масла в сухой массе) — важнейший селекционный признак. Она положительно коррелирует с долей паренхимы в семени и с числом олеосом на клетку (Evert, 2006).

Управление масличностью через агротехнику: обеспеченность фосфором (необходим для синтеза фосфолипидов мембран), умеренный температурный режим в период налива семян (высокие температуры снижают синтез ненасыщенных жирных кислот), защита от засухи в фазу цветения-налива (Jensen & Wilkerson, 2017).

7.2. Управление качеством паренхимы через агротехнику и регуляторы роста

Полив и орошение: Регулируемый дефицит орошения (RDI) в определённые фазы развития может увеличить накопление сахарозы в плодах (томаты, виноград) и корнеплодах, стимулируя осмотическую адаптацию паренхимных клеток. Однако на ранних этапах засуха снижает количество клеток запасающей паренхимы (Langensiepen et al., 2020).

Азотные подкормки: Повышенные дозы азота увеличивают число и размер клеток хлоренхимы в листьях, но могут снижать долю запасающей паренхимы в репродуктивных органах. Для зерновых важно сбалансировать азотное питание так, чтобы не вызывать чрезмерного вегетативного роста в ущерб наливу зерна (Mauseth, 2016).

Калийные удобрения: Улучшают тургор паренхимных клеток, устойчивость к засухе, а также транспорт сахаров во флоэме и их накопление в запасающей паренхиме. Особенно важны для картофеля, сахарной свёклы и плодовых культур (Evert, 2006).

Ретарданты (ингибиторы гиббереллинов) — применяются на злаках для уменьшения полегания. Они укорачивают стеблевые междоузлия за счёт уменьшения растяжения паренхимных клеток, но могут снижать массу зерна, если применяются в фазу налива. Для картофеля ретарданты (хлормекватхлорид) иногда используют для формирования компактных клубней (Stern & Jansky, 2020).

Стимуляторы корнеобразования (ауксины) — используются при черенковании для индукции придаточных корней из паренхимных клеток стебля (камбиальная и лучевая паренхима активируются и дают начало корневым примордиям) (Mauseth, 2016).

7.3. Селекция и биотехнология паренхимных признаков

Селекция на объём паренхимы: У зерновых отбирают формы с более крупным эндоспермом и рыхлой крахмалистой паренхимой (мягкие сорта пшеницы). У корнеплодов — с большим количеством колец запасающей паренхимы (например, многосахаристые гибриды свёклы). У картофеля — с высоким содержанием сухого вещества (крахмала) и устойчивостью к потемнению паренхимы (Morris et al., 2016).

Маркерная селекция (QTL): Выявлены локусы количественных признаков, влияющие на число клеток запасающей паренхимы и размер крахмальных зёрен. Использование маркеров ускоряет создание сортов с желаемыми характеристиками (Jensen & Wilkerson, 2017).

Генетическая модификация:

  • Изменение состава крахмала: введение генов, кодирующих разные изоформы крахмалсинтазы и крахмалветвящего фермента, позволяет получать крахмал с высоким содержанием амилозы (для производства плёнок) или, наоборот, амилопектина (восковой крахмал) (Evert, 2006).

  • Увеличение содержания масла: сверхэкспрессия генов биосинтеза триацилглицеринов в паренхиме семян рапса и сои повышает масличность (Stern & Jansky, 2020).

  • Улучшение засухоустойчивости: трансформация с генами, регулирующими синтез осмолитов (пролин, трегалоза) и активность переносчиков сахарозы, может защитить паренхимные клетки от обезвоживания (Langensiepen et al., 2020).

7.4. Аэренхима и устойчивость к затоплению (рисоводство)

Рис — основная культура, возделываемая в условиях затопления (чеки). Устойчивость риса к аноксии корней обеспечивается мощным развитием лизигенной аэренхимы в первичной коре. При затоплении синтез этилена индуцирует программируемую гибель клеток коровой паренхимы и образование воздушных каналов, по которым кислород диффундирует от листьев к корням (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

Селекция риса: Глубоководные и устойчивые к затоплению сорта отбирают по способности формировать обширную аэренхиму и быстро регенерировать корни после спада воды. Маркер-опосредованная селекция на локус Sub1 (субмергенс-1) позволила создать сорта, сохраняющие урожайность при двухнедельном затоплении (Jensen & Wilkerson, 2017).

Другие культуры: У пшеницы, ячменя, кукурузы при затоплении аэренхима формируется слабо, что ведёт к гибели корней. Ведутся исследования по переносу генов, регулирующих образование аэренхимы, из риса в другие злаки (Langensiepen et al., 2020).

7.5. Регенерационная способность паренхимы в агротехнике и биотехнологии

Черенкование (стеблевыми, листовыми, корневыми черенками): Способность к образованию придаточных корней у черенков связана с дедифференцировкой паренхимных клеток (чаще всего из области камбия, лучевой паренхимы или перицикла) под действием ауксина. Обработка черенков стимуляторами корнеобразования (гетероауксин, корневин) повышает эффективность укоренения (Mauseth, 2016).

Прививка: При срастании подвоя и привоя каллус, образующийся из живых паренхимных клеток (в основном из камбиальной зоны и лучевой паренхимы), дифференцируется в новые проводящие элементы, восстанавливающие единство сосудистой системы (Stern & Jansky, 2020).

Клональное микроразмножение (культура ткани): Кусочки паренхимной ткани (экспланты) стерильно помещают на питательную среду с гормонами (ауксин, цитокинин). Паренхимные клетки дедифференцируются, образуют каллус, а затем, при смене гормонального баланса, из каллуса формируются побеги и корни — получаются генетически идентичные растения-регенеранты. Этот метод используют для размножения элитных сортов картофеля, земляники, орхидей и других культур (Evert, 2006).

Изолированная культура протопластов: Из паренхимных клеток можно ферментативно удалить стенку, получить голые протопласты, которые, сохраняя тотипотентность, регенерируют целые растения. Это используют для соматической гибридизации (слияния протопластов разных видов) (Mauseth, 2016).

7.6. Паренхима как источник фитохимических веществ и биостимулянтов

Из секреторных (выделительных) паренхимных клеток (идиобластов) получают ценные вторичные метаболиты: эфирные масла (мята, лаванда, розмарин), смолы (хвойные), алкалоиды (мак, белена, раувольфия), сердечные гликозиды (наперстянка). Промышленное выращивание таких культур требует управления накоплением этих веществ через сроки уборки, стрессовые обработки (механическое повреждение, УФ-облучение) (Evert, 2006; Yeats & Rose, 2013).

Биостимуляторы на основе гидролизатов паренхимы водорослей (ламинарии) или растительного каллуса содержат аминокислоты, полисахариды и фитогормоны. Они улучшают рост корней и устойчивость к стрессам у сельскохозяйственных культур (Langensiepen et al., 2020).

7.7. Моделирование паренхимной ткани в системах поддержки принятия решений

Современные crop models (APSIM, DSSAT) включают подмодели развития и функционирования запасающей паренхимы. Например, моделируют:

  • Влияние температуры и водного дефицита на число и размер клеток эндосперма (прогноз массы зерна).

  • Распределение ассимилятов между хлоренхимой листьев и запасающей паренхимой корнеплодов/клубней (оптимизация сроков уборки).

  • Образование аэренхимы в корнях при переувлажнении (оценка риска гибели культуры) (Langensiepen et al., 2020; Jensen & Wilkerson, 2017).

Список источников

  1. Dubrovsky, J.G. & Vissenberg, K. (2021) ‘The quiescent centre and root apical meristem: organization and function’, Journal of Experimental Botany, 72(19), pp. 6673–6678. DOI: 10.1093/jxb/erab405 PubMed

  2. Evert, R.F. (2006) Esau’s Plant Anatomy: Meristems, Cells, and Tissues of the Plant Body: Their Structure, Function, and Development. 3rd edn. Hoboken, NJ: Wiley-Interscience, pp. 1–20 (глава 1), 45–68 (глава 3), 69–98 (глава 4), 99–130 (глава 5), 131–170 (глава 6), 171–210 (глава 7). ISBN 978-0-471-73843-5.

  3. Jensen, J.K. & Wilkerson, C.G. (2017) ‘Brachypodium as an experimental system for the study of stem parenchyma biology in grasses’, PLoS ONE, 12(3), e0173095. DOI: 10.1371/journal.pone.0173095 PubMed

  4. Langensiepen, M., Jansen, M.A.K., Wingler, A., Demmig-Adams, B., Adams III, W.W., Dodd, I.C., Fotopoulos, V., Snowdon, R., Fenollosa, E., De Tullio, M.C., Buck-Sorlin, G. & Munné-Bosch, S. (2020) ‘Linking integrative plant physiology with agronomy to sustain future plant production’, Environmental and Experimental Botany, 178, 104125. DOI: 10.1016/j.envexpbot.2020.104125

  5. Mauseth, J.D. (2016) Botany: An Introduction to Plant Biology. 6th edn. Burlington, MA: Jones & Bartlett Learning, pp. 96–116 (глава 5), 117–142 (глава 6), 143–168 (глава 7). ISBN 978-1-284-07753-7.

  6. Morris, H., Plavcová, L., Cvecko, P., Fichtler, E., Gillingham, M.A.F., Martínez-Cabrera, H.I., McGinn, D.J., Wheeler, E., Zheng, J., Ziemińska, K. & Jansen, S. (2016) ‘A global analysis of parenchyma tissue fractions in secondary xylem of seed plants’, New Phytologist, 209, pp. 1553–1565. DOI: 10.1111/nph.13737 PubMed

  7. Raven, P.H., Evert, R.F. & Eichhorn, S.E. (2013) Biology of Plants. 7th edn. New York: W.H. Freeman, pp. 539–564 (глава 23 – Cells and Tissues of the Plant Body). ISBN 978-1-4641-1351-2.

  8. Słupianek, A., Dolzblasz, A. & Sokolowska, K. (2021) ‘Xylem Parenchyma-Role and Relevance in Wood Functioning in Trees’, Plants, 10, 1247. DOI: 10.3390/plants10061247 PubMed

  9. Stern, K.R., Jansky, S.H. & Bidlack, J.E. (2020) Stern’s Introductory Plant Biology. 15th edn. New York: McGraw-Hill, pp. 51–60 (глава 4 – Tissues). ISBN 978-1-260-57104-2.

  10. Yeats, T.H. & Rose, J.K.C. (2013) ‘The Formation and Function of Plant Cuticles’, Plant Physiology, 163(1), pp. 5–20. DOI: 10.1104/pp.113.222737 PubMed

  11. Серебрякова, Т.И., Воронин, Н.С., Еленевский, А.Г., Батыгина, Т.Б., Шорина, Н.И. & Савиных, Н.П. (2006) Ботаника с основами фитоценологии: Анатомия и морфология растений. Москва: ИКЦ «Академкнига», pp. 100–140 (глава 2 – Ткани). ISBN 5-94628-251-4.

Русфонд