Цикл развития с доминированием гаметофита (на примере мохообразных)

Обновлено: 07 июня 2026

Все наземные растения (Embryophyta) имеют жизненный цикл, в котором закономерно чередуются два многоклеточных поколения: гаметофит и спорофит (Raven et al., 2017; Simpson, 2019). Этот тип цикла называют гаплодиплонтным (Stern, 2020), или чередованием поколений (alternation of generations). Смена ядерных фаз (гаплоидной и диплоидной) и поколений у разных групп растений происходит по-разному, что позволяет выделить три основных эволюционных типа циклов:

цикл с доминированием гаметофита (гаметофитно-доминантный);
цикл с доминированием спорофита (у споровых сосудистых растений, например, у папоротникообразных);
цикл с редуцированным гаметофитом (у семенных растений).

Мохообразные (Bryophyta sensu lato — печёночники, мхи и антоцеротовые) служат классическим примером цикла, в котором господствует гаплоидный гаметофит (Mauseth, 2017; Ligrone et al., 2012). Понятие «доминирование» здесь означает, что именно гаметофит представляет собой долгоживущее, фотосинтезирующее и самостоятельное растение, а спорофит — короткоживущий, зависимый от гаметофита и обычно неразветвлённый орган (Goffinet et al., 2013; Shaw et al., 2011).

©LadyofHats commons.wikimedia.org
Public Domain
Жизненный цикл мха (на примере Polytrichum commune)
Схема включает все ключевые стадии: прорастание споры в протонему, развитие гаметофора с антеридиями и архегониями, оплодотворение в капельно-жидкой воде, формирование спорофита (спорогона) с коробочкой на ножке, мейоз в коробочке и рассеивание спор. Чётко обозначены плоидность (n/2n) и процессы митоза, мейоза и оплодотворения.

Цикл развития с доминированием гаметофита — это тип жизненного цикла наземных растений, при котором гаплоидный гаметофит является доминирующим (по размерам, продолжительности жизни и физиологической автономности) поколением, а диплоидный спорофит постоянно прикреплён к гаметофиту, получает от него питание и обычно представлен одним спорангием (коробочкой) на ножке (сете) или без неё (Raven et al., 2017; Simpson, 2019).

В ботанической литературе мохообразные традиционно противопоставляются сосудистым растениям (Tracheophyta) именно по этому признаку: у мхов, печёночников и антоцеротовых гаметофит — «главное растение», тогда как у папоротников спорофит становится независимым и более крупным, а гаметофит редуцируется до маленького заростка (Ekwealor & Fisher, 2024). Эволюционно такой тип цикла считается наиболее близким к исходному для всех наземных растений (Ligrone et al., 2012; Vigneau & Borg, 2021).

В данной статье на примере мохообразных (преимущественно на модели кукушкин лён — Polytrichum commune и печёночника Marchantia polymorpha) будут последовательно рассмотрены:

морфология доминантного гаметофита (листостебельное растение или слоевище);
строение половых органов — антеридиев и архегониев;
зависимость оплодотворения от капельно-жидкой воды;
развитие паразитического спорофита (спорогона) с его ножкой (сетой) и коробочкой;
мейоз и образование гаплоидных спор;
прорастание споры и формирование нового гаметофита (протонемы).

Такой анализ позволит не только усвоить конкретный цикл мхов и печёночников, но и понять фундаментальное различие между гаметофитно-доминантным и спорофитно-доминантным типами развития — ключевой момент в эволюции растительного мира (Shaw et al., 2011).

1. Общая характеристика гаметофитно-доминантного цикла

Гаметофитно-доминантный цикл развития свойствен всем трём группам мохообразных: печёночникам (Marchantiophyta), мхам (Bryophyta sensu stricto) и антоцеротовым (Anthocerotophyta) (Goffinet et al., 2013). Его главная отличительная черта — физиологическая и морфологическая доминанта гаплоидного гаметофита на протяжении большей части жизни растения.

1.1. Чередование поколений и распределение ролей

Как и у всех наземных растений, жизненный цикл мохообразных включает две многоклеточные фазы:

Гаметофит (n) — гаплоидное поколение, которое развивается из споры и продуцирует гаметы (яйцеклетки и сперматозоиды) путём митоза.
Спорофит (2n) — диплоидное поколение, которое развивается из зиготы и продуцирует споры путём мейоза.

У мохообразных, в отличие от сосудистых растений, гаметофит является автотрофным, долгоживущим и самостоятельным организмом, тогда как спорофит постоянно прикреплён к гаметофиту и получает от него воду, минеральные и органические вещества (Ligrone et al., 2012; Shaw et al., 2011). Такая зависимость спорофита от родительского гаметофита — маттротрофия — выражается в наличии специализированной плаценты в месте контакта двух поколений (Raven et al., 2017).

1.2. Ключевые характеристики цикла

Схема гаплодиплонтного, гаплонтного и диплонтного циклов — CC BY 4.0
Три основных типа жизненных циклов у эукариот.
Гаплодиплонтный цикл (слева) характеризуется наличием двух многоклеточных поколений – гаметофита (n) и спорофита (2n). Именно этот тип реализован у мохообразных и всех остальных наземных растений. Гаплонтный цикл (в центре) свойственен многим зелёным водорослям, диплонтный (справа) – животным и некоторым водорослям.

Сравнение с другими типами чередования поколений (табл.) позволяет чётко определить специфику гаметофитно-доминантного цикла.

Признак	Мохообразные (гаметофитно-доминантный)	Папоротникообразные (спорофитно-доминантный)	Семенные растения (с редуцированным гаметофитом)
Доминирующее поколение	Гаметофит (зелёное «растение»)	Спорофит (папоротник)	Спорофит (дерево, трава)
Зависимость спорофита	Полная, всю жизнь	Частичная, только в эмбриональный период	Отсутствует (зародыш питается за счёт семени)
Размер и сложность гаметофита	Крупный (от нескольких мм до 50 см), листостебельный или слоевищный	Мелкий (заросток размером 5–10 мм)	Редуцирован до нескольких клеток (пыльцевое зерно, зародышевый мешок)
Ветвление спорофита	Отсутствует (одиночный спорангий на ножке)	Есть (многократное ветвление, много спорангиев)	Есть (сложная система побегов)
Пример	Polytrichum, Marchantia	Dryopteris	Pinus, Triticum

Из таблицы видно, что мохообразные — единственная группа, где гаметофит не уступает спорофиту в размерах и сложности организации, а спорофит никогда не становится самостоятельным (Mauseth, 2017).

1.3. Эволюционный и экологический контекст

Считается, что гаметофитно-доминантный цикл является плезиоморфным (исходным) для всех наземных растений (Ligrone et al., 2012; Vigneau & Borg, 2021). Ископаемые остатки ранних девонских растений (например, Rhynia) и филогенетические данные подтверждают, что предки сосудистых растений также имели доминантный гаметофит, который затем подвергся редукции.

Однако сохранение гаметофитно-доминантного цикла у современных мохообразных — не примитивность, а успешная эволюционная стратегия, позволяющая занимать специфические экологические ниши (влажные места, скалы, подлесок), где малые размеры и прямая зависимость от капельной воды не являются недостатком (Shaw et al., 2011; Ekwealor & Fisher, 2024).

1.4. Основные ограничения, накладываемые типом цикла

Из доминирования гаметофита вытекают два фундаментальных ограничения:

Зависимость оплодотворения от воды. Сперматозоиды мохообразных — подвижные, с двумя жгутиками (ундулиподиями). Для их перемещения от антеридия к архегонию необходима сплошная водная плёнка (роса, дождь, талая вода) (Stern, 2020).
Ограничение максимального размера. Отсутствие у гаметофита настоящей проводящей системы (ксилемы и флоэмы) и зависимость спорофита от материнского растения не позволяют мохообразным формировать крупные древовидные формы (Raven et al., 2017).

Тем не менее, в пределах этого общего плана строения мохообразные демонстрируют значительное разнообразие: от слоевищных печёночников до «настоящих» листостебельных мхов высотой до 50 см (например, Dawsonia).

1.5. Отличие от других типов циклов (краткий итог)

Для студента-агрария важно различать три типа циклов, поскольку:

Гаметофитно-доминантный цикл (мохообразные) — индикатор переувлажнённых почв, объект мелиорации (осушение болот).
Спорофитно-доминантный цикл (папоротники, хвощи) — встречается на кислых почвах, некоторые виды — сорняки (папоротник-орляк).
Цикл семенных растений — основа современного сельского хозяйства.

Таким образом, понимание общего плана гаметофитно-доминантного цикла необходимо для дальнейшего детального разбора этапов развития, строения гаметофита и спорофита, а также для сравнительного анализа с другими отделами растений.

2. Организация доминантного гаметофита

У мохообразных именно гаметофит выполняет основные вегетативные функции: фотосинтез, поглощение воды и минеральных веществ, прикрепление к субстрату. По своей организации гаметофиты мохообразных делятся на две основные морфологические группы — слоевищные (талломные) и листостебельные (Goffinet et al., 2013; Mauseth, 2017). Рассмотрим их особенности на примере ключевых таксонов.

2.1. Листостебельный гаметофит (на примере «настоящих» мхов — Bryophyta sensu stricto)

commons.wikimedia.org CC BY-SA 4.0
Спорофит мха Physcomitrella patens
На фотографии хорошо видно строение спорогона: зелёный гаметофит (листостебельное растение), бурая ножка (сета) и коробочка (спорангий) без крышечки — пример клейстокарпного (не вскрывающегося) типа.

Классическим объектом для изучения листостебельного гаметофита служит Polytrichum commune (кукушкин лён), а также модельный вид Physcomitrella patens (Rensing et al., 2008; Naramoto et al., 2022).

Стебель и листья. Гаметофит мхов имеет ось (каулидий), несущую спирально расположенные мелкие листья (филлидии). Рост происходит за счёт одной апикальной клетки тетраэдрической формы (Ligrone et al., 2012). Листья у большинства мхов однослойные (unistratose), часто с центральной жилкой — костой (например, у Polytrichum), которая выполняет механическую и слабо проводящую функцию (Mauseth, 2017). У некоторых мхов (политриховые) на верхней стороне листа развиваются ассимиляционные пластинки — ламеллы, увеличивающие поверхность фотосинтеза (Raven et al., 2017).

Проводящие клетки. У части мхов (особенно у крупных видов, таких как Polytrichum и Dawsonia) в центре стебля и в листовой косте имеются специализированные водопроводящие клетки — гидроиды, а также лептоиды, предположительно транспортирующие органические вещества (Ligrone et al., 2000; Goffinet et al., 2013). Гидроиды — мёртвые, лишённые содержимого клетки с тонкими стенками без лигнина, что отличает их от настоящих трахеид сосудистых растений. Лептоиды напоминают ситовидные элементы, но также не лигнифицированы.

Ризоиды. В отличие от корней, у мхов развиты многоклеточные, часто разветвлённые ризоиды, которые не поглощают воду, а в основном прикрепляют растение к субстрату (Raven et al., 2017). Всасывание воды осуществляется всей поверхностью гаметофита, особенно через однослойные листья.

Развитие гаметофита из споры. Гаметофит мха развивается не прямо из споры, а через стадию нитчатой протонемы — ювениальной структуры, напоминающей зелёную водоросль (Stern, 2020). На протонеме закладываются почки, из которых вырастают взрослые листостебельные растения (гаметофоры). Такая двухстадийность позволяет быстро колонизировать субстрат вегетативным путём.

2.2. Слоевищный (талломный) гаметофит (на примере печёночников и антоцеротовых)

У печёночников (Marchantiophyta) и антоцеротовых (Anthocerotophyta) гаметофит имеет форму уплощённого слоевища (таллома) с дорзовентральной организацией.

Печёночники. Среди печёночников встречаются как слоевищные формы (например, Marchantia polymorpha, Riccia fluitans), так и листостебельные (например, Porella, Frullania). Слоевище Marchantia дифференцировано на верхнюю ассимиляционную ткань с воздушными камерами и устьицеподобными порами (но без настоящих замыкающих клеток), а также нижнюю запасающую ткань и ризоиды (Mauseth, 2017). Ризоиды у печёночников — одноклеточные (в отличие от мхов). Клетки многих печёночников содержат характерные масляные тела (oil bodies), функция которых, вероятно, связана с защитой от травоядных и десикации (Crandall-Stotler et al., 2009; Simpson, 2019).

Антоцеротовые. Гаметофит антоцеротов (например, Anthoceros, Phaeoceros) также слоевищный, дорзовентральный, но более примитивный по строению. Примечательная особенность — наличие в каждой клетке единственного крупного хлоропласта с пиреноидом (Renzaglia et al., 2009; Raven et al., 2017). Такая моно-пластидность нетипична для других наземных растений, но встречается у некоторых зелёных водорослей. В слоевище имеются слизистые полости, заселённые азотфиксирующими цианобактериями рода Nostoc, что обеспечивает гаметофит доступным азотом.

2.3. Общие принципы организации гаметофита у мохообразных

Несмотря на морфологические различия, гаметофиты всех мохообразных имеют ряд общих черт:

Отсутствие настоящих корней. Замена ризоидами (многоклеточными у мхов, одноклеточными у печёночников и антоцеротовых).
Простота тканевой организации. Преобладает паренхима, нет или очень слабо развита механическая ткань, нет лигнина в проводящих клетках (гидроиды не являются лигнифицированными) (Ligrone et al., 2012).
Фотосинтез — основная функция. Гаметофит полностью автотрофен и обеспечивает органическими веществами не только себя, но и прикреплённый спорофит.
Наличие апикального роста. Рост слоевища или стебля осуществляется за счёт одной верхушечной клетки (кроме очень редких случаев) (Ligrone et al., 2012).
Долголетие и способность к вегетативному размножению. Гаметофиты многолетние, легко регенерируют из фрагментов и часто формируют специализированные выводковые почки (например, выводковые корзиночки у Marchantia) (Mauseth, 2017).

2.4. Экологическое значение организации гаметофита

Простое строение гаметофита и отсутствие глубокой корневой системы позволяют мохообразным поселяться на самых разных субстратах: от голых скал и коры деревьев до бедных песчаных почв и верховых болот. Гаметофиты сфагновых мхов (Sphagnum) обладают уникальными гиалиновыми клетками (мёртвыми водоносными клетками с порами), которые могут удерживать воду в 20–30 раз превышающую их сухую массу (Raven et al., 2017). Это определяет роль сфагнума в заболачивании и торфообразовании — важнейший аспект для аграрного природопользования (осушение земель, добыча торфа).

Таким образом, доминантный гаметофит мохообразных — это не «примитивное», а высоко специализированное и экологически пластичное поколение, идеально приспособленное к выживанию в условиях периодического увлажнения и бедных субстратов.

В следующем разделе мы рассмотрим, как на этом гаметофите развиваются половые органы (антеридии и архегонии) и какие адаптации обеспечивают оплодотворение в воздушной среде.

3. Детальный цикл развития мохообразных

Для понимания полного гаметофитно-доминантного цикла необходимо последовательно проследить все этапы — от прорастания споры до образования спор в коробочке. Условно цикл можно разделить на четыре крупные стадии:

Этап 1 — развитие гаметофоров (половое поколение) из споры.
Этап 2 — формирование половых органов (антеридиев и архегониев) и оплодотворение.
Этап 3 — развитие паразитического спорофита (спорогона) и образование спор.
Этап 4 — расселение спор и возобновление цикла.

Рассмотрим детально первый этап.

3.1. Этап 1: Развитие гаметофоров (половое поколение)

Гаметофит мохообразных начинается с гаплоидной споры. Споры у мхов, печёночников и антоцеротовых образуются в результате мейоза в спорангии и покрыты прочной устойчивой оболочкой из спорополленина (Raven et al., 2017; Simpson, 2019). Попадая во влажную среду при подходящей температуре, спора прорастает. Однако прорастание у разных групп мохообразных имеет существенные различия.

Протонема — ювенильная стадия гаметофита

©Anja Martin, Labor Ralf Reski commons.wikimedia.org CC BY-SA 1.0
Протонема мха Physcomitrella patens под микроскопом
Микрофотография разветвлённой нитчатой протонемы. На стадии протонемы молодой гаметофит мха напоминает нитчатую зелёную водоросль, что указывает на эволюционное происхождение наземных растений от водорослей.

У большинства мхов (Bryophyta) из споры сначала развивается не взрослое листостебельное растение, а особая нитчатая структура — протонема (protonema) (Mauseth, 2017; Stern, 2020). Протонема имеет вид разветвлённой зелёной нити, состоящей из одного ряда клеток, и внешне напоминает нитчатую зелёную водоросль (например, Spirogyra или Cladophora). Однако её можно отличить по косым (а не поперечным) перегородкам между клетками и наличию во многих клетках многочисленных мелких хлоропластов (в отличие от одного-двух крупных хлоропластов у водорослей).

Протонема выполняет две основные функции:

Расселение и закрепление — нити быстро растут по субстрату, захватывая новые участки.
Формирование почек — на протонеме в определённых местах (обычно на более толстых клетках кавлонемы) закладываются почки, из которых затем развиваются взрослые листостебельные растения — гаметофоры (gametophores) (Naramoto et al., 2022).

У разных групп мхов протонема может быть более или менее долговечной. У многих мхов (например, у Funaria, Physcomitrella) протонема сохраняется длительное время и даже может вегетировать сама по себе, производя всё новые гаметофоры (Ligrone et al., 2012). У сфагновых мхов (Sphagnopsida) протонема пластинчатая, плоская, а не нитчатая, что считается более примитивным признаком (Raven et al., 2017).

У печёночников (Marchantiophyta) протонема, как правило, очень короткая, часто состоит всего из нескольких клеток, и быстро переходит к формированию слоевища или листостебельного побега (Crandall-Stotler et al., 2009). У антоцеротовых (Anthocerotophyta) протонема вообще отсутствует: спора прорастает непосредственно в слоевище (Renzaglia et al., 2009).

Формирование гаметофоров

Гаметофор (gametophore) — это специализированная часть гаметофита, несущая половые органы (гаметангии — антеридии и архегонии) (Shaw et al., 2011). У мхов гаметофор — это хорошо развитое листостебельное растение (каулидий с филлидиями). У печёночников гаметофор может быть либо слоевищем (например, у Marchantia), либо также листостебельным (например, у Porella). У антоцеротовых гаметофор представлен простым слоевищем.

Развитие гаметофора из почки протонемы включает организацию апикальной меристемы с одной тетраэдрической верхушечной клеткой (у мхов) или с клеткой иной формы (у печёночников) (Ligrone et al., 2012). Эта клетка последовательно отчленяет производные, которые затем дифференцируются в ткани стебля и листьев. У мхов филлидии расположены по спирали, а у листостебельных печёночников — в три ряда (часто два верхних крупных и один нижний редуцированный) (Simpson, 2019).

Примеры:

У Polytrichum commune (кукушкин лён) гаметофоры достигают 20–40 см высоты, густо покрыты жёсткими листьями и образуют плотные дернины (Mauseth, 2017).
У Marchantia polymorpha гаметофор — это дорзовентральное слоевище (таллом) толщиной 2–4 мм, дихотомически ветвящееся, с ризоидами на нижней стороне и воздушными камерами на верхней (Raven et al., 2017).
У антоцеротовых (например, Anthoceros) гаметофор — простая розетковидная пластинка, часто с волнистыми краями, прикреплённая к почве ризоидами.

Время полового созревания и факторы, влияющие на развитие

Способность гаметофора продуцировать половые органы наступает не сразу. У мхов в умеренном климате от прорастания споры до развития зрелого гаметофора, несущего антеридии или архегонии, может пройти от нескольких месяцев до двух лет (Raven et al., 2017). У печёночников этот процесс часто быстрее (несколько недель). На развитие гаметофоров влияют:

Свет (фотопериод, интенсивность).
Влажность (оптимально высокая).
Химический состав субстрата (например, сфагновые мхи предпочитают кислые условия).
Температура (для многих видов требуется стратификация или определённый температурный режим).

Важно отметить, что у большинства мохообразных гаметофиты могут размножаться и вегетативно (фрагментами, выводковыми почками, геммами), что позволяет им быстро заселять подходящие местообитания даже при редком половом процессе (Ekwealor & Fisher, 2024). Однако для понимания полного цикла необходимо рассмотреть именно половое размножение.

Краткое обобщение этапа 1

Таким образом, первый этап цикла — это развитие из гаплоидной споры сначала ювенильной структуры (протонемы, которая хорошо выражена у мхов и слабо у печёночников), а затем взрослого гаметофора — гаметофора, несущего будущие половые органы. Следует запомнить:

Спора (n) → протонема (n) → гаметофор (n) — последовательность развития гаметофита.
Протонема особенно характерна для мхов и является важным приспособлением для расселения.
Гаметофоры мохообразных разнообразны по форме (листостебельные у мхов и части печёночников, слоевищные у антоцеротовых и части печёночников), но всегда автотрофны и доминируют в цикле.

В следующей части (этап 2) мы рассмотрим, как на гаметофорах формируются половые органы — антеридии и архегонии, и как происходит оплодотворение.

3.2. Этап 2: Оплодотворение – критический момент

Оплодотворение у мохообразных — ключевой и самый уязвимый этап жизненного цикла, поскольку оно возможно только в присутствии капельно-жидкой воды. На этом этапе подвижные мужские гаметы (сперматозоиды) должны достичь неподвижной женской гаметы (яйцеклетки), расположенной в глубине архегония.

Половые органы: антеридии и архегонии

У мохообразных половые органы (гаметангии) всегда многоклеточные и защищены слоем стерильных (не участвующих в образовании гамет) клеток (Raven et al., 2017). Это важное эволюционное приобретение, предохраняющее гаметы от высыхания.

Антеридии (мужские половые органы) — обычно округлые или продолговатые мешочки на короткой ножке. Их стенка (стерильный «чехол») состоит из одного слоя клеток. Внутри развиваются многочисленные сперматогенные клетки, каждая из которых превращается в одного сперматозоида (Mauseth, 2017). Сперматозоиды мохообразных имеют изогнутую, спирально закрученную форму и несут два жгутика (ундулиподия) на переднем конце (Ligrone et al., 2012; Simpson, 2019). Такое строение обеспечивает подвижность в водной среде. У большинства видов антеридии формируются на тех же гаметофорах, что и архегонии (однодомные виды), либо на отдельных мужских растениях (двудомные виды).

Архегонии (женские половые органы) — имеют характерную колбовидную (бутыльчатую) форму и состоят из:

Брюшка (venter) — расширенной нижней части, в которой заключена одна крупная яйцеклетка (гаплоидная, n).
Шейки (neck) — длинного канала, через который сперматозоиды проникают к яйцеклетке.
Канальцевых клеток (neck canal cells) и брюшной канальцевой клетки (ventral canal cell), которые при созревании архегония ослизняются и разрушаются, образуя слизистый канал (Raven et al., 2017).

Стерильная стенка архегония также защищает яйцеклетку от высыхания. У многих мхов и печёночников архегонии собраны группами, иногда окружены видоизменёнными листьями (перихециальные листья) или выростом слоевища (псевдопериантий).

Хемотаксис и механизм привлечения сперматозоидов

Когда архегоний созревает, канальцевые клетки и брюшная канальцевая клетка дегенерируют, и их содержимое вытекает наружу. В этом выделении содержатся сахара (сахароза и другие) и специфические атрактанты (например, кальциево-связывающие белки), которые создают градиент концентрации (Mauseth, 2017). Сперматозоиды обладают хемотаксисом — способностью двигаться в сторону повышения концентрации этих веществ, что направляет их к устью архегония (Stern, 2020). У некоторых видов (например, у мхов рода Bryum) и печёночников хемотаксис очень эффективен: сперматозоиды могут преодолевать расстояние в несколько сантиметров.

Роль воды и механизмы, облегчающие оплодотворение

Капельно-жидкая вода выполняет две функции:

Среда для плавания сперматозоидов.
Средство для переноса сперматозоидов на значительные расстояния (при разбрызгивании капель дождя).

У видов, растущих плотными дернинами (например, Polytrichum), дождевые капли, ударяя по антеридиальным «дискам» (особые расширенные верхушки мужских растений), выбивают скопления сперматозоидов, которые затем оседают на женских растениях (Ligrone et al., 2012). У печёночника Marchantia антеридии располагаются на подставках-антеридиофорах, имеющих форму зонтика с лопастями; дождь вымывает сперматозоиды, и они стекают по поверхности таллома к архегониям, расположенным на женских подставках-архегониофорах (Mauseth, 2017).

У некоторых мхов описан синдром переноса сперматозоидов членистоногими (форагамия). Например, у мха Bryum argenteum и ряда других видов микрочленистоногие (ногохвостки, клещи) переносят сперматозоиды на своих телах между растениями (Ekwealor & Fisher, 2024; Shaw et al., 2011). Также известна роль летающих насекомых (мух) для мхов рода Splachnum, которые привлекаются запахом, издаваемым спорофитами.

Процесс оплодотворения

При достаточном увлажнении антеридий вскрывается (обычно в верхней части), и из него выходят тысячи подвижных сперматозоидов. В воде они устремляются к архегонию, ориентируясь на химический градиент. Один из сперматозоидов проникает через шейку архегония в брюшко и сливается с яйцеклеткой (Raven et al., 2017). Слияние гамет (сингамия) приводит к образованию диплоидной (2n) зиготы — первой клетки следующего, спорофитного поколения.

Важно подчеркнуть: у мохообразных, в отличие от водорослей, зигота не покидает архегоний, а остаётся внутри его брюшка. Это обеспечивает защиту и начальное питание развивающемуся эмбриону — так называемая маттротрофия (Stern, 2020). Архегоний и окружающие ткани гаметофита образуют колпачок (калиптру), который будет защищать молодой спорофит.

Последствия водной зависимости

Из зависимости оплодотворения от воды вытекают важные эколого-биологические следствия:

Приуроченность к влажным местообитаниям. Мохообразные наиболее разнообразны и активны в лесах, тундрах, болотах, по берегам водоёмов. Однако многие виды выживают и в аридных регионах, используя короткие дождливые периоды для размножения (Shaw et al., 2011).
Преимущество двудомности в одних условиях и однодомности в других. Двудомность (раздельнополость) увеличивает генетическое разнообразие, но требует, чтобы мужские и женские растения находились достаточно близко для успешного опыления сперматозоидами (Ekwealor & Fisher, 2024). Однодомные виды (обоеполые) могут самоопыляться, что гарантирует образование зиготы даже при низкой плотности популяции.
Фенологические адаптации. У многих мхов (например, у сфагнов) архегонии созревают в конце зимы — начале весны, когда талые воды создают идеальные условия для движения сперматозоидов.

Краткое обобщение этапа 2

На втором этапе происходит оплодотворение:

Сформировавшиеся на гаметофоре антеридии продуцируют сперматозоиды, а архегонии — яйцеклетку.
Обязательное условие — наличие капельно-жидкой воды (дождь, роса, таяние снега).
Сперматозоиды движутся хемотаксически к архегонию, проникают в брюшко и оплодотворяют яйцеклетку.
В результате образуется диплоидная (2n) зигота, дающая начало спорофиту.

Этот этап — «узкое горлышко» в жизни мохообразных, но именно он обеспечивает генетическую рекомбинацию и разнообразие потомства. В следующей части (этап 3) мы проследим, как из зиготы развивается паразитический спорофит и как в нём формируются споры.

3.3. Этап 3: Паразитический спорофит

После оплодотворения начинается развитие диплоидного поколения — спорофита. У мохообразных спорофит никогда не становится самостоятельным организмом. Он всю жизнь остаётся прикреплённым к гаметофиту и полностью зависит от него в питании водой, минеральными и органическими веществами (Ligrone et al., 2012). Такая зависимость позволяет называть спорофит мохообразных паразитическим или, более мягко, полупаразитическим (Mauseth, 2017). Именно это свойство — маттротрофия — резко отличает мохообразные от всех остальных наземных растений (Raven et al., 2017).

Общее строение спорогона

Спорофит мохообразных принято называть спорогоном (sporogonium). У большинства мхов и печёночников он состоит из трёх частей (Simpson, 2019; Stern, 2020):

Стопа (foot) — базальная часть, погружённая в ткань гаметофита. Клетки стопы формируют гаусториоподобные выросты или переходные клетки, через которые осуществляется всасывание питательных веществ из гаметофита. На границе поколений формируется плацента — зона плотного контакта с клетками гаметофита, часто с развитыми клетками-трансферами (Ligrone et al., 2012).
Ножка, или сетa (seta) — удлинённая стерильная ось, поднимающая спорангий над гаметофитом. У печёночников сетa очень нежная, быстро увядающая; у мхов — более прочная, часто с примитивными проводящими клетками (гидроидами и лептоидами). У антоцеротовых сетa отсутствует (Renzaglia et al., 2009).
Коробочка (capsule, sporangium) — вздутая терминальная часть, внутри которой происходит мейоз и образуются споры.

Важно: спорофит мохообразных никогда не ветвится (в отличие от спорофитов папоротников, хвощей и тем более семенных растений). Он всегда одиночный и несёт только один спорангий (Goffinet et al., 2013). Если у некоторых мхов кажется, что коробочек несколько (например, у Sphagnum), то это результат развития нескольких спорогонов из разных архегониев на одном гаметофоре, а не ветвления одного спорофита.

Развитие спорогона: от зиготы до зрелой коробочки

Развитие спорогона можно разбить на несколько последовательных стадий.

1. Зигота и первый этап эмбриогенеза. Зигота (2n), оставшаяся внутри брюшка архегония, начинает делиться. У мхов и печёночников первое деление зиготы поперечное (по отношению к длинной оси архегония). У антоцеротовых — продольное (Raven et al., 2017; Ligrone et al., 2012). Из зиготы формируется многоклеточный эмбрион.

2. Формирование стопы и ножки. У мхов часть клеток эмбриона даёт начало стопе и ножке. Рост ножки у мхов осуществляется за счёт интеркалярной (вставочной) меристемы — зоны деления клеток между будущей коробочкой и ножкой (Ligrone et al., 2012). У печёночников ножка растёт за счёт растяжения (диффузного роста) уже сформировавшихся клеток, а не благодаря меристеме.

3. Формирование коробочки (спорангия). Верхняя часть эмбриона дифференцируется в коробочку. В коробочке закладывается археспорий — спорогенная ткань, из которой затем формируются спороциты (материнские клетки спор). Вокруг археспория развивается многослойная стенка коробочки. В центральной части многих мхов и антоцеротовых формируется стерильный тяж — колумелла (columella), которая помогает в равномерном распределении спор (Mauseth, 2017). У печёночников колумеллы нет.

4. Защитные структуры. Развивающийся спорофит окружён остатками архегония, которые разрастаются и образуют калиптру (calyptra) — колпачок, покрывающий молодую коробочку. Калиптра выполняет защитную функцию и иногда участвует в регуляции транспирации и газообмена спорофита (Raven et al., 2017). По мере созревания коробочки калиптра обычно опадает.

Особенности у разных групп мохообразных

Мужское растение Marchantia polymorpha — commons.wikimedia.org CC BY-SA 3.0
Мужское растение печёночника Marchantia polymorpha
На фотографии показан гаметофит (таллом) печёночника с антеридиофорами — зонтиковидными подставками, на которых развиваются антеридии. Влага, стекающая по подставке, помогает сперматозоидам распространяться к женским растениям.

У печёночников (Marchantiophyta) спорофит имеет очень короткую, быстро увядающую ножку. Коробочка часто округлой или эллипсоидной формы, вскрывается продольными щелями или лопастями. Внутри, помимо спор, присутствуют стерильные клетки — элатеры (elaters) с гигроскопичными спиральными утолщениями, которые помогают вытряхивать споры при изменении влажности (Crandall-Stotler et al., 2009; Simpson, 2019). Пример: Marchantia polymorpha.

У мхов (Bryophyta) спорофит обычно с длинной, часто жёсткой ножкой. Коробочка более сложного строения. В зрелой коробочке различают урночку (основную споровместилище) и крышечку (operculum). При созревании спор крышечка отпадает, открывая перистома (peristome) — один или два ряда зубчиков, чувствительных к влажности (Goffinet et al., 2013). Перистом играет ключевую роль в дозированном высыпании спор. Пример: Polytrichum commune.

У антоцеротовых (Anthocerotophyta) ножка отсутствует. Спорофит имеет вид длинного шиловидного или роговидного выроста, растущего от основания непрерывно (неопределённый рост) благодаря базальной интеркалярной меристеме (Renzaglia et al., 2009). Зрелый спорофит растрескивается продольно от верхушки к основанию, постепенно освобождая споры. В спорангии, помимо спор, имеются многоклеточные псевдоэлатеры.

Спорогенез (мейоз) и формирование спор

Внутри коробочки клетки археспория (спорогенной ткани) претерпевают мейоз. Каждая спороцита (материнская клетка спор) диплоидная (2n) делится мейозом, образуя четыре гаплоидные споры (n) (Stern, 2020). У большинства мохообразных все споры одинакового размера — такие виды называются равноспоровыми (isosporous). Лишь у немногих (например, у некоторых видов Sphagnum, Macromitrium) споры различаются по размерам (анозоспория, или анизоспория), что считается шагом к разноспоровости, характерной для семенных растений (Raven et al., 2017).

Споры одеты прочной оболочкой, содержащей спорополленин — один из самых устойчивых биополимеров, что позволяет спорам переносить неблагоприятные условия (высыхание, перепады температур) и сохранять жизнеспособность в течение многих лет (Simpson, 2019). На поверхности споры у мхов и некоторых печёночников имеется трилетный знак — трёхлучевой шрам, оставшийся от тетрады спор.

Питание спорофита и транспорт веществ

Спорофит мохообразных не способен к полноценному фотосинтезу. Хотя в клетках его тканей (особенно в стенке коробочки) могут присутствовать хлоропласты, вклад собственной фотосинтетической активности в общий углеродный бюджет спорогона крайне незначителен (обычно менее 10–20%) (Ligrone et al., 2012; Goffinet et al., 2013). Основное количество органических веществ (сахаров, аминокислот), а также вода с растворёнными минералами поступают из гаметофита.

Транспорт происходит через плаценту — зону тесного контакта стопы спорофита и тканей гаметофита. Здесь клетки обеих генераций часто имеют выросты клеточной стенки (клетки-трансферы), увеличивающие поверхность всасывания (Ligrone et al., 2012). Считается, что перемещение веществ идёт по апопласту (через клеточные стенки) и регулируется активным транспортом.

Функция колумеллы, элатер и перистома

Колумелла (у мхов и антоцеротовых) — стерильный центральный тяж, обеспечивающий механическую прочность и, возможно, транспорт воды к спорофиту (Mauseth, 2017).

Элатеры (у печёночников) и псевдоэлатеры (у антоцеротовых) — стерильные клетки, которые при высыхании скручиваются и помогают «разрыхлять» массу спор и выталкивать их из коробочки (Simpson, 2019).

©Des_Callaghan commons.wikimedia.org CC BY-SA 4.0
Перистом мха Bryum capillare
Микрофотография двойного перистома мха Bryum capillare. Хорошо видны наружные (экзостом) и внутренние (эндоСтом) зубчики, которые регулируют высыпание спор в зависимости от влажности воздуха.

Перистом (у мхов) — важнейшее приспособление для дозированного высеивания спор. Зубчики перистома гигроскопичны: в сухую погоду они отгибаются наружу, открывая выход спорам; во влажную — прижимаются к отверстию, закрывая его (Goffinet et al., 2013). Это предотвращает массовое высыпание спор во время дождя, когда рассеяние ветром невозможно.

Значение спорофита в эволюции и экологии

Хотя спорофит мохообразных кажется «придатком» к гаметофиту, его роль в жизненном цикле огромна. Благодаря спорофиту происходит:

Генетическая рекомбинация (благодаря мейозу) и создание генетически разнообразных спор.
Расселение на дальние расстояния — споры, образующиеся в огромном количестве (у одного спорогона может быть до 50 миллионов спор), легко переносятся ветром, водой, животными (Shaw et al., 2011).
Пережидание неблагоприятных периодов — спорополлениновая оболочка делает споры устойчивыми к высыханию, заморозкам, ультрафиолету.

Для аграрной науки понимание строения спорофита мохообразных полезно, например, для идентификации видов мхов-сорняков по коробочкам и перистому (так как спорофиты часто сохраняются дольше гаметофитов). Кроме того, распространение спор многих видов мхов (например, Sphagnum) связано с огромными пространствами, что имеет значение при мелиорации торфяников и оценке заноса зачатков на поля.

3.4. Этап 4: Расселение спор

Финальный этап жизненного цикла мохообразных — высвобождение спор из коробочки и их расселение. Споры служат единственным средством полового размножения и расселения на новые территории. Успех расселения определяет способность вида колонизировать субстраты, поддерживать популяции в пространственно разобщённых местообитаниях и переживать неблагоприятные периоды (Shaw et al., 2011; Vanderpoorten & Goffinet, 2009).

Созревание спор и подготовка к расселению

Когда мейоз завершён, споры внутри коробочки находятся в тесной упаковке, часто смешанные со стерильными элементами (элатерами у печёночников или псевдоэлатерами у антоцеротовых). Для эффективного расселения споры должны быть:

сухими и лёгкими — чтобы переноситься ветром;
устойчивыми к внешним воздействиям — благодаря толстой оболочке, содержащей спорополленин (Simpson, 2019);
освобождёнными от сцепления друг с другом — здесь помогают гигроскопичные движения элатер или механизмы вскрытия коробочки.

Одновременно с созреванием спор происходит дегидратация (высыхание) тканей коробочки и её ножки. У многих мхов ножка (сета) сохраняет способность скручиваться и распрямляться при изменении влажности, что также способствует выталкиванию спор (Ligrone et al., 2012).

Механизмы вскрытия коробочки и высыпания спор

У трёх групп мохообразных выработались различные способы освобождения спор, что отражает их длительную независимую эволюцию.

А. Печёночники (Marchantiophyta). Коробочка у большинства печёночников вскрывается продольными щелями (обычно 4 щелями) или неправильно (Crandall-Stotler et al., 2009). Стенка коробочки одно- или многослойная. Внутри находятся элатеры — одиночные клетки со спиральными утолщениями стенки, содержащие воду. При высыхании элатеры скручиваются и, распрямляясь, «выметают» споры из раскрывшейся коробочки (Mauseth, 2017; Simpson, 2019). Высыпание спор обычно происходит одномоментно (коробочка быстро опорожняется).

Б. Мхи (Bryophyta). У большинства «настоящих» мхов (класс Bryidae) коробочка имеет крышечку (operculum), которая отделяется при созревании. Под крышечкой расположен перистом (peristome) — один или два ряда зубцов, образованных остатками клеточных стенок. Перистом — ключевое приспособление для дозированного высыпания спор (Goffinet et al., 2013). Принцип работы:

В сухую погоду зубцы перистома отгибаются наружу (или внутрь, в зависимости от типа), открывая отверстие, и споры высыпаются порциями.
При повышении влажности зубцы возвращаются в исходное положение, закрывая коробочку и предотвращая высыпание спор во время дождя (Mauseth, 2017).
У сфагновых мхов (Sphagnopsida) коробочка вскрывается взрывным способом: при высыхании она сжимается, внутреннее давление повышается, и крышечка с шумом отбрасывается, а облако спор выбрасывается на высоту до 10–15 см (Raven et al., 2017).

В. Антоцеротовые (Anthocerotophyta). Спорофит имеет вид длинного рога. Вскрывание происходит продольно от верхушки к основанию двумя створками (редко четырьмя). Поскольку рост спорофита базальный и неопределённый (Renzaglia et al., 2009), новые споры созревают постепенно, поэтому вскрытие и высыпание спор также растянуты во времени. Этот механизм напоминает «капсулу времени»: споры высвобождаются частями на протяжении нескольких недель или месяцев. Внутри коробочки присутствуют многоклеточные псевдоэлатеры, которые также участвуют в разрыхлении спор (Raven et al., 2017).

Факторы, влияющие на дальность расселения

Споры мохообразных очень мелкие (обычно 10–20 мкм в диаметре) и лёгкие. Основные агенты расселения:

Ветер (анемохория) — главный фактор дальнего переноса. Споры могут подниматься в восходящие потоки воздуха и переноситься на сотни и тысячи километров (Shaw et al., 2011). Это объясняет широкое распространение многих видов и относительно низкий уровень эндемизма у мохообразных по сравнению с цветковыми растениями.
Вода (гидрохория) — дождевые капли могут выбивать споры из коробочек; талые и дождевые воды переносят споры по поверхности почвы.
Животные (зоохория) — споры могут прилипать к телам насекомых, птиц, млекопитающих. Для некоторых видов (например, мхов рода Splachnum, растущих на экскрементах) перенос спорами мух является основным механизмом (Ekwealor & Fisher, 2024).

Дальность расселения может быть огромной, но эффективное расселение (с успешным прорастанием и закреплением) происходит на гораздо меньшие расстояния (обычно метры, реже километры) из-за необходимости попасть в подходящий влажный микрорайон (Vanderpoorten & Goffinet, 2009).

Прорастание споры и возврат к гаметофиту

Когда спора (n) попадает в подходящие условия — достаточная влажность, умеренная температура, часто свет (но для некоторых видов требуется темнота) — она прорастает. Прорастание начинается с набухания и разрыва экзоспория. У мхов первым выходит нитчатый хлоронема или протонема (у сфагнов — пластинчатая протонема), которая даёт начало новому гаметофиту (Stern, 2020). У печёночников и антоцеротовых протонема короткая или отсутствует, и спора переходит непосредственно к формированию слоевища или стебля с листьями (Raven et al., 2017).

Таким образом, круг замыкается: гаплоидная спора → протонема → гаметофор (гаметофит) → половые органы → оплодотворение → зигота → спорофит → мейоз → новые гаплоидные споры.

4. Эволюционное значение и место в агроботанике

Гаметофитно-доминантный цикл мохообразных представляет собой не эволюционный тупик, а успешную стратегию выживания, сохранившуюся с силура (около 470 млн лет назад) до наших дней (Ligrone et al., 2012; Shaw et al., 2011). В то же время этот тип цикла накладывает жёсткие ограничения на морфологию, экологию и распространение мохообразных. Понимание этих ограничений имеет прямое значение для аграрной науки — от мелиорации земель до оценки сорного потенциала.

4.1. Эволюционная судьба гаметофитно-доминантного цикла

В эволюции наземных растений прослеживается чёткая тенденция: от доминирования гаметофита (мохообразные) к доминированию спорофита (папоротникообразные, голосеменные, покрытосеменные) (Raven et al., 2017; Vigneau & Borg, 2021). Причины этого сдвига:

Независимость спорофита от воды при расселении (споры, а затем семена).
Возможность наращивать крупные, ветвящиеся тела с настоящими проводящими тканями (ксилема, флоэма).
Защита и питание зародыша за счёт материнского спорофита (семя, плод).

Мохообразные остались на «примитивной» ступени, но это позволило им занять экологические ниши, недоступные для крупных сосудистых растений: голые скалы, кору деревьев, подстилку в лесах, верховые болота (Shaw et al., 2011). Их успех — в способности быстро размножаться вегетативно, выдерживать полное высыхание (многие мхи-ксерофиты) и расселяться спорами на огромные расстояния.

4.2. Почему гаметофитно-доминантный цикл не вышел в «гиганты»?

Несмотря на наличие у некоторых мхов (например, Dawsonia до 50 см высоты) и древних ископаемых форм (прототаксоксилон, возможно, был родственником мхов), мохообразные никогда не достигали размеров современных деревьев. Основные причины (Ligrone et al., 2012; Goffinet et al., 2013):

Отсутствие лигнифицированной проводящей системы. Гидроиды мхов не имеют лигнина, легко коллабируют (сплющиваются) при водном стрессе и не могут проводить воду на высоту более 1–2 метров.
Зависимость спорофита от гаметофита. Спорофит не может самостоятельно обеспечивать себя водой и питанием, поэтому его размеры лимитированы возможностями гаметофита.
Нет вторичного роста. У мохообразных нет камбия, поэтому стебель не утолщается и не может механически поддерживать тяжёлую крону.
Оплодотворение требует воды. Даже если бы гаметофит стал крупным, для слияния гамет всё равно необходима водная плёнка, что привязывает их к влажным местообитаниям.

Таким образом, гаметофитно-доминантный цикл — это эволюционный компромисс: малые размеры и простая организация платятся за способность выживать в экстремальных условиях и быстро расселяться (Shaw et al., 2011).

4.3. Сравнение с другими типами циклов (акцент на аграрные аспекты)

Жизненный цикл Physcomitrium patens — CC BY 4.0
Жизненный цикл мха Physcomitrium patens (гаметофитно-доминантный тип).
На схеме показано чередование гаплоидного (n, зелёные элементы) и диплоидного (2n, жёлтые элементы) поколений. Спора (n) прорастает в нитчатую протонему, на которой формируется листостебельный гаметофор. Гаметофор несёт антеридии (♂) и архегонии (♀). После оплодотворения в капельной воде развивается спорофит (спорогон), состоящий из стопы, ножки (сеты) и коробочки (спорангия). В коробочке происходит мейоз, образуются гаплоидные споры, и цикл замыкается.

Для агронома важно различать три типа жизненных циклов, поскольку каждый из них связан с определёнными группами сорных или полезных растений.

Гаметофитно-доминантный (мохообразные): сорняки-индикаторы переувлажнения и закисления почвы (сфагновые мхи на лугах). Меры борьбы — осушение, известкование.
Спорофитно-доминантный с независимым гаметофитом (папоротникообразные): папоротник-орляк (Pteridium aquilinum) — трудноискоренимый сорняк пастбищ, ядовитый для скота. Борьба — выкашивание, гербициды (Raven et al., 2017).
Спорофитно-доминантный с редуцированным гаметофитом (семенные растения): культурные злаки, бобовые, овощные культуры — основа агроценозов.

Понимание различий в циклах помогает прогнозировать появление тех или иных видов на полях и выбирать эффективные методы контроля.

4.4. Агроботаническое значение мохообразных

В сельскохозяйственном ландшафте мохообразные играют как положительную, так и отрицательную роль.

Негативное значение:

Заболачивание и снижение продуктивности угодий. Сфагновые мхи, разрастаясь, подкисляют почву и вызывают заболачивание пастбищ и сенокосов (Raven et al., 2017). В нечернозёмной зоне России это серьёзная проблема.
Конкуренция за свет и питание. Плотные дернины мхов (например, Polytrichum commune) подавляют всходы многолетних трав и препятствуют их возобновлению.
Ухудшение аэрации почвы. Сплошной моховой покров затрудняет газообмен в корнеобитаемом слое.
Индикаторы кислотности. Появление на поле мхов рода Sphagnum или Polytrichum сигнализирует о закислении почвы и необходимости известкования (Ekwealor & Fisher, 2024).

Положительное значение:

Торфообразование. Сфагновые мхи — основной компонент торфа, используемого в качестве органического удобрения, подстилки для животных, компонента тепличных грунтов (Mauseth, 2017).
Регуляция водного режима. Моховой покров в лесах и на болотах накапливает влагу, предотвращая эрозию и регулируя сток.
Накопление углерода. Сфагновые болота — одни из главных поглотителей атмосферного углекислого газа в умеренной зоне.
Антисептические свойства. Благодаря содержанию фенольных соединений сфагнум применялся как перевязочный материал (Raven et al., 2017).

4.5. Эволюционные уроки для селекции и биотехнологии

Изучение генетической регуляции чередования поколений у модельных мохообразных (Physcomitrella patens, Marchantia polymorpha) даёт ценные знания для понимания развития сосудистых растений (Naramoto et al., 2022; Rensing et al., 2008). Например, гены, контролирующие переход от гаметофита к спорофиту у мхов (KNOX, BELL, LEAFY), гомологичны генам, управляющим развитием апикальных меристем у зерновых и бобовых (Shaw et al., 2011; Vigneau & Borg, 2021). Изучение устойчивости мхов к засухе и холоду помогает выявлять гены-кандидаты для создания стресс-толерантных культур.

Список источников

Bidlack, J. E., Jansky, S. H. (2021). ‘Meiosis and Alternation of Generations’, in Stern's Introductory Plant Biology. New York: McGraw-Hill Education, pp. 211-221.
Ekwealor, J.T.B., Fisher, K.M. (2024). ‘Reproduction and Population Dynamics in Autonomous Gametophytes’, International Journal of Plant Sciences, 185(4), 309-320. doi: 10.1086/729606
Evert, R.F., Eichhorn, S.E. (2013). ‘Bryophytes’, in Raven Biology of Plants. New York: W.H. Freeman, 366-390.
Goffinet, B., Buck, W.R. (2012). ‘The Evolution of Body Form in Bryophytes’, in Ambrose, B.A., Purugganan, M. (ed.) Annual Plant Reviews Volume 45. The Evolution of Plant Form. Chichester, West Sussex, UK: Wiley-Blackwell (or John Wiley & Sons, Ltd.), pp. 51-90. doi: 10.1002/9781118305881.ch2
Kumar, A., Giri, P., Uniyal, P.Lal. (2022). ‘Plastogenomics Provides a Tool to Study Phylogenetic Interrelationships of Monilophytes: A Review’, in Ferns. Singapore: Springer Nature Singapore, 59-98. doi: 10.1007/978-981-16-6170-9_4
Ligrone, R., Duckett, J.G., Renzaglia, K.S. (2012). ‘Major transitions in the evolution of early land plants: a bryological perspective’, Annals of Botany, 109(5), 851-871. doi: 10.1093/aob/mcs017 (PubMed)
Mauseth, J. D. (2017). ‘Nonvascular Plants: Mosses, Liverworts, and Hornworts’, in Botany: An Introduction to Plant Biology. Burlington, MA: Jones & Bartlett Learning, ch. 20.
Naramoto, S., Hata, Y., Fujita, T., Kyozuka, J. (2021). ‘The bryophytes Physcomitrium patens and Marchantia polymorpha as model systems for studying evolutionary cell and developmental biology in plants’, The Plant Cell, 34(1), 228-246. doi: 10.1093/plcell/koab218 (PubMed)
Sakil, M.Arif. (2025). ‘Physcomitrium patens: an emerging model for autophagy study’, Protoplasma, 0(0), null. doi: 10.1007/s00709-025-02148-9 (PubMed)
Shaw, A.J., Szövényi, P., Shaw, B. (2011). ‘Bryophyte diversity and evolution: Windows into the early evolution of land plants’, American Journal of Botany, 98(3), 352-369. doi: 10.3732/ajb.1000316 (PubMed)
Simpson, M. G. (0). ‘Evolution and Diversity of Green and Land Plants’, in Plant Systematics. Amsterdam: Academic Press (imprint of Elsevier), 146-185.
Vigneau, J., Borg, M. (2021). ‘The epigenetic origin of life history transitions in plants and algae’, Plant Reproduction, 34(4), 267-285. doi: 10.1007/s00497-021-00422-3 (PubMed)
Youngstrom, C.E., Irish, E.E., Cheng, C. (2022). ‘The Crucial Role of Ceratopteris richardii in Understanding the Evolution of the WOX Gene Family’, in Ferns. Singapore: Springer Nature Singapore, 135-147. doi: 10.1007/978-981-16-6170-9_6
Яковлев, Г. П., Челомбитько, В. А., Дорофеев, В. И. (2008). ‘Царство Растения - Plantae, Phytobionta, или Vegetabilia [Plant Kingdom - Plantae, Phytobionta, or Vegetabilia]’, in Ботаника [Botany]. Санкт-Петербург: СпецЛит, pp. 330-364.