Alternancia de generaciones y cambio de fases nucleares

El esporofito es la generación cuyas células contienen un doble juego (diploide) de cromosomas (2n). Es esta forma la que más a menudo asociamos con «planta» en general: un manzano en flor, una espiga de trigo, un helecho en el bosque: todos ellos son esporofitos (Mauseth, 2017).

La función principal del esporofito es producir, mediante meiosis (división reductora), células especiales llamadas esporas. Las esporas pueden ser todas iguales (en plantas homospóricas, como la mayoría de los helechos) o diferentes: microsporas y megasporas (en plantas heterospóricas, lo que constituye un paso clave hacia la aparición de la semilla) (Raven et al., 2016).

El esporofito suele ser un ser «autónomo»: posee raíces, tallo y hojas propias, se nutre y respira por sí mismo. Solo al comienzo de su desarrollo (en la fase de embrión) recibe nutrición del gametofito materno —de ahí el nombre de todas las plantas superiores: embriófitos (Embryophyta). Sin embargo, el grado de independencia del esporofito varía radicalmente entre grupos. En los musgos es un «parásito» temporal, mientras que en las plantas con flor es prácticamente toda la planta.

El gametofito es la generación que porta un solo juego (haploide) de cromosomas (n). Su función es completamente distinta: producir células sexuales —gametos (ovocélulas y espermatozoides). Una diferencia crucial con el mundo animal: en las plantas, los gametos no se forman por meiosis, sino por mitosis a partir de células de un gametofito haploide ya formado (Bennici, 2008). Esto es precisamente lo que convierte al gametofito en una fase multicelular independiente, y no en un mero contenedor temporal de gametos.

El aspecto del gametofito depende en gran medida del nivel evolutivo de la planta.

Para fijar estos conceptos complejos, imaginemos… la construcción de una casa.

Así, el esporofito y el gametofito son los dos polos de un mismo sistema, y su relación (quién es más grande, quién es más pequeño, quién alimenta a quién) es la «tarjeta de visita» evolutiva de cada gran grupo de plantas. En las secciones siguientes analizaremos cómo cambiaron exactamente las fases nucleares y las generaciones en el camino desde las algas hasta las plantas con flor.

La fase diploide en la vida de una planta es el período en que todas las células somáticas contienen un doble juego de cromosomas (2n). Comienza en el momento de la fecundación, cuando dos núcleos gaméticos haploides (n) se fusionan para formar el cigoto (2n). El cigoto da origen al esporofito. Toda la vida vegetativa posterior del esporofito —crecimiento del tallo, desarrollo de hojas, formación de raíces— transcurre en la fase diploide. Las células del esporofito se dividen por mitosis, y cada célula hija recibe una copia exacta del juego diploide heredado de ambos progenitores (Stern, 2020). La fase diploide termina en células especializadas del esporofito, los esporocitos (células madre de las esporas), donde se produce la meiosis.

Desde el punto de vista genético y agrario, la fase diploide tiene una enorme ventaja: «enmascara» las mutaciones recesivas perjudiciales. Si en el gametofito haploide cualquier daño en un único gen provoca la muerte o disfunción, en el esporofito diploide existe un segundo gen homólogo que puede compensar el defecto. Por eso, durante la evolución de las plantas superiores se produjo el fortalecimiento y la complejización del esporofito (Ligrone et al., 2012).

La fase haploide comienza con la meiosis. Como resultado de la meiosis, a partir de un esporocito diploide se forman cuatro esporas haploides (n). Estas esporas son las primeras células del nuevo gametofito. Las esporas germinan y el gametofito que se desarrolla a partir de ellas es ya un cuerpo haploide multicelular. Todas sus células, incluidas las futuras gametangios (anteridios y arquegonios), contienen el juego haploide. Los propios gametos se forman por mitosis, por lo que conservan la haploidía (Raven et al., 2016). La fase haploide finaliza con la fecundación.

La haploidía es un potente factor de selección natural a nivel celular. Cualquier gen en el gametofito se manifiesta fenotípicamente de inmediato. Esto permite «depurar» el acervo genético de alelos recesivos letales o negativos que, en estado diploide, podrían persistir indefinidamente. Además, es durante la meiosis (que pone fin a la fase diploide e inicia la haploide) cuando se produce la recombinación genética —entrecruzamiento y segregación independiente de cromosomas—. Sin este proceso sería imposible crear la diversidad genética que sirve de base para la mejora vegetal (Bidlack & Jansky, 2021).

El tránsito entre fases solo ocurre a través de dos eventos estrictamente definidos, que nunca deben alterarse (de lo contrario el ciclo se rompería):

La comprensión del cambio de fases nucleares subyace a dos tecnologías clave de la producción vegetal moderna:

Así pues, la fecundación y la meiosis no son meros procesos biológicos abstractos, sino las «puertas» entre generaciones, de las que dependen directamente la productividad, la resistencia y la plasticidad genética de los cultivos agrícolas. En la siguiente sección examinaremos qué tipos de ciclos vitales existen en la naturaleza y cómo se sitúa el tipo principal de las plantas superiores —el espórico— en este panorama.

Características: La meiosis ocurre inmediatamente después de la fecundación, en el cigoto. El cigoto es la única célula diploide del ciclo. Todas las demás etapas son haploides.

Forma vital: Domina (y es el único) el organismo multicelular haploide (gametofito). Produce gametos por mitosis. Tras la fusión de gametos, el cigoto resultante se divide por meiosis (inmediatamente o tras un breve reposo) dando lugar a nuevas células haploides que se desarrollan en un nuevo gametofito.

Dónde se encuentra: En muchas algas (p. ej., Chlamydomonas, algunas algas verdes y diatomeas) y en hongos (Bennici, 2008). Este tipo se considera primitivo y ancestral para la evolución de las plantas. El esporofito como fase multicelular está totalmente ausente.

Características: La meiosis ocurre directamente durante la formación de gametos. Todas las células del cuerpo, excepto los gametos, son diploides.

Forma vital: Domina (y es el único) el organismo multicelular diploide (esporofito). En sus órganos especializados (gametangios), se forman gametos haploides por meiosis. Los gametos no se dividen por mitosis, sino que se fusionan inmediatamente, restaurando el juego diploide. La fase haploide está representada únicamente por los gametos.

Dónde se encuentra: En la mayoría de los animales, y entre las plantas, en algunas algas pardas (p. ej., Fucus) y diatomeas (Stern, 2020). Este tipo no es característico de las plantas terrestres, pero su conocimiento es importante para el contraste: en las plantas, los gametos se forman por mitosis, no por meiosis.

Características: La meiosis ocurre en los esporangios del esporofito y da lugar a esporas. Los gametos se forman en el gametofito por mitosis. Este es el tipo más complejo y, desde el punto de vista de la evolución de las plantas superiores, el más importante.

Forma vital: El ciclo incluye dos fases multicelulares: el esporofito diploide (2n) y el gametofito haploide (n). Ambas fases pueden ser independientes (como en helechos) o una puede estar reducida y depender de la otra (como en las plantas con flor). Este tipo es el que se denomina alternancia de generaciones (Bidlack & Jansky, 2021).

Diferencia clave: El esporofito y el gametofito son dos individuos diferentes que se suceden. La meiosis actúa como «interruptor» del esporofito al gametofito, y la fecundación como el interruptor inverso, del gametofito al esporofito.

Dónde se encuentra: En todas las plantas superiores (embriófitos): desde los musgos hasta las plantas con flor, y también en muchas algas (p. ej., Ulva, algunas algas rojas y pardas) (Ligrone et al., 2012; Shaw et al., 2011).

Para mayor claridad, las principales diferencias entre los tres tipos se resumen en la siguiente tabla.

Es precisamente el tipo espórico (con meiosis intermedia o espórica) el que define a todas las plantas terrestres. Su característica clave es la presencia de dos fases multicelulares potencialmente capaces de existir durante largo tiempo, lo que abrió posibilidades evolutivas para la diferenciación de sus funciones. En los musgos domina el gametofito, en los helechos el esporofito, y en las plantas con semilla el esporofito alcanza la máxima complejidad mientras que el gametofito se reduce al máximo. Sin embargo, por mucho que cambie la relación, el principio de alternancia de generaciones con el cambio de ploidía a través de la meiosis y la fecundación se mantiene inalterable para todos los embriófitos (Raven et al., 2016). En las secciones siguientes analizaremos secuencialmente cómo se realiza este plan general en los distintos grupos de plantas —desde los musgos hasta las plantas con flor.

Página principal: Ciclo de vida con dominancia del gametofito

Los briófitos (Bryophyta s.l.) son un grupo parafilético que incluye hepáticas, musgos y antocerotas. Ocupan una posición basal entre las plantas terrestres y han conservado rasgos que probablemente eran característicos de los primeros embriófitos (Ligrone et al., 2012). La característica principal de su ciclo vital es la dominancia absoluta del gametofito (n).

¿Qué vemos en la naturaleza? La alfombra verde de musgo, el cojín o el tallito con hojas —eso es el gametofito. Fotosintetiza, vive mucho tiempo (a menudo varios años), se reproduce vegetativamente y, finalmente, porta los órganos sexuales: anteridios (masculinos) y arquegonios (femeninos) (Mauseth, 2017). El gametofito de los musgos puede tener cierta complejidad: en los musgos foliosos hay estructuras semejantes a tallo y hojas, pero no son los tejidos verdaderos de las plantas vasculares, sino estructuras más simples (Simpson, 2019).

¿Cómo es el esporofito? El esporofito (2n) en los musgos está representado por el esporogonio. Es un delgado pie (seta) coronado por una cápsula (esporangio). Nunca es independiente: el pie está unido al gametofito y recibe nutrientes a través de una zona de contacto especializada, el pie (foot). El esporofito de los musgos carece de clorofila (o tiene poca), no fotosintetiza y depende totalmente del gametofito materno. Además, es de corta vida: tras la maduración y dispersión de las esporas, muere (Shaw et al., 2011; Ligrone et al., 2012). En este sentido, el esporofito de los musgos puede calificarse de «parásito» del gametofito.

¿Cómo ocurre la fecundación? Para la fecundación se necesita agua. Los gametos masculinos —espermatozoides con dos o varios flagelos— se desplazan activamente hacia los arquegonios a través de una película de agua. Esto liga estrechamente a los musgos a hábitats húmedos, aunque algunos pueden soportar la sequía en estado latente (Mauseth, 2017).

Frase clave para recordar: «Lo que llamamos musgo es la generación sexual haploide (gametofito), mientras que su cápsula marrón sobre un pie es la "aplicación gratuita" diploide (esporofito) que se alimenta del "huésped verde"».

El estudio detallado del ciclo de los briófitos, incluido el desarrollo del protonema, la estructura de anteridios y arquegonios, y los mecanismos de dispersión de esporas, se presentará en un artículo separado del bloque.

Página principal: Ciclo de vida con dominancia del esporofito en plantas con esporas

Los pteridófitos (Monilophyta), que incluyen helechos, equisetos y ofioglosáceas, representan el siguiente escalón evolutivo. Aquí, por primera vez en la evolución de las plantas terrestres, la generación dominante pasa a ser el esporofito (2n). La planta grande, con frondes divididas, raíces y tallo, es el esporofito. El gametofito se reduce a una estructura pequeña pero aún independiente.

¿Qué vemos en la naturaleza? El helecho que crece en el bosque es el esporofito. Es capaz de crecimiento indeterminado, posee un sistema conductor desarrollado (xilema y floema), lo que le permite alcanzar tamaños considerables y colonizar hábitats más diversos que los musgos (Kumar et al., 2022). En el envés de las hojas del esporofito se forman esporangios agrupados en soros. En el interior de los esporangios, los esporocitos diploides experimentan la meiosis y producen numerosas esporas haploides idénticas (en la mayoría de los helechos homospóricos).

¿Cómo es el gametofito? A partir de la espora se desarrolla el gametofito —una pequeña estructura verde, generalmente acorazonada, de unos pocos milímetros a 2–3 cm, llamada prótalo. El prótalo vive independientemente: fotosintetiza y posee rizoides para fijarse al sustrato. En su cara inferior se forman anteridios y arquegonios. Es importante destacar que, a diferencia de los musgos, el prótalo de los helechos no depende del esporofito y existe separadamente (Raven et al., 2016). Sin embargo, es muy delicado, de vida corta y exigente en humedad.

¿Cómo ocurre la fecundación? Al igual que en los musgos, los espermatozoides de los helechos son multiflagelados y necesitan agua para alcanzar la ovocélula. Por ello, aunque el esporofito de los helechos puede crecer en lugares relativamente secos, la reproducción sexual requiere un ambiente húmedo. Del óvulo fecundado se desarrolla un nuevo esporofito que, al principio, recibe nutrientes del gametofito, pero pronto arraiga y comienza su vida independiente, mientras que el prótalo muere.

Frase clave para recordar: «El helecho es el esporofito; sus hojas producen esporas, y el diminuto prótalo verde es una generación haploide separada, pero muy pequeña y efímera, que solo se puede observar con lupa».

El ciclo de los helechos muestra una transición evolutiva importante: el esporofito se convierte en el cuerpo vegetativo principal, y el gametofito se reduce, pero sigue siendo de vida libre. Sin embargo, en las gimnospermas y angiospermas veremos una reducción aún más radical del gametofito y la pérdida de su independencia. Esta tendencia evolutiva (fortalecimiento del esporofito y debilitamiento del gametofito) se abordará en las siguientes subsecciones.

Página principal: Ciclo de vida de las gimnospermas

Las gimnospermas (Pinophyta, o Gymnospermae) representan el siguiente hito importante en la evolución del reino vegetal. No solo conservaron la dominancia del esporofito (2n) heredada de los pteridófitos, sino que lograron dos innovaciones evolutivas revolucionarias: la semilla y la independencia de la reproducción sexual respecto al agua líquida. Estos logros fueron posibles gracias a una reducción aún más profunda del gametofito y a un cambio radical en su función.

¿Qué vemos en la naturaleza? El árbol majestuoso (pino, abeto, cedro) o arbusto es el esporofito (2n). Posee raíces bien desarrolladas, un tronco con sistema conductor (xilema compuesto principalmente por traqueidas) y acículas (hojas modificadas). En el esporofito se forman dos tipos de conos (estróbilos): masculinos (microestróbilos) y femeninos (megestróbilos) (Raven et al., 2016). Esto es una manifestación de la heterosporia: el esporofito produce dos tipos de esporas —microsporas (pequeñas, numerosas) y megasporas (grandes, escasas)—. Cada tipo de espora da lugar a un gametofito estrictamente definido.

El gametofito masculino: el grano de polen. En los microsporangios de los conos masculinos, los microsporocitos (2n) sufren meiosis y forman microsporas (n). Cada microspora germina directamente dentro del microsporangio y da lugar al gametofito masculino. Este gametofito —el grano de polen— está extraordinariamente reducido. En el pino consta solo de cuatro células: dos vegetativas (prociales), una generativa y una célula del tubo polínico (sifonógena). En el momento de la liberación del polen, ya no es una espora, sino un gametofito masculino microscópico pero completamente formado (Mauseth, 2017; Simpson, 2019).

El gametofito femenino: el endospermo haploide. En el megasporangio (nucela) del cono femenino, uno de los megasporocitos (2n) sufre meiosis y produce cuatro megasporas (n). Tres de ellas degeneran, y una (funcional) se desarrolla en el gametofito femenino. Es multicelular (en el pino, varios cientos de células), pero carece totalmente de clorofila y no fotosintetiza. Todo el gametofito femenino vive dentro de la nucela y recibe nutrientes del esporofito. En él se forman dos o tres arquegonios (en el pino), cada uno con una ovocélula (Mauseth, 2017). Las demás células del gametofito femenino cumplen una función de reserva; es este tejido haploide el que se denomina endospermo en las gimnospermas —no tiene nada que ver con el endospermo triploide de las angiospermas.

¿Cómo ocurre la fecundación? ¡El agua ya no es necesaria! El polen (gametofito masculino) es transportado por el viento (anemofilia) y llega al óvulo (desprotegido, «desnudo» —de ahí el nombre «gimnospermas»). El grano de polen germina: la célula sifonógena forma un tubo polínico que crece a través de los tejidos de la nucela hacia el arquegonio. La célula generativa se divide y produce dos espermatozoides —gametos masculinos sin flagelo que se desplazan pasivamente por el tubo polínico. Al alcanzar el arquegonio, los espermatozoides fecundan la ovocélula (Ligrone et al., 2012).

Formación de la semilla. Tras la fecundación, el cigoto (2n) se desarrolla en el embrión del futuro esporofito. El óvulo (tegumento, nucela) se transforma en la cubierta seminal, y el gametofito femenino haploide (endospermo) se convierte en el tejido de reserva para el embrión. Todo ello constituye la semilla —una estructura multicelular compleja que contiene un embrión diploide rodeado de tejido nutritivo haploide (derivado del gametofito) y protegido por una cubierta esporofítica (Raven et al., 2016; Strasburger, 1971).

Frase clave para recordar: «El grano de polen es un gametofito masculino empaquetado que viaja por el aire, y el "endospermo" del piñón no es el tejido de reserva para el embrión como en las angiospermas, sino la propia generación femenina haploide, que alimenta al embrión diploide».

El ciclo de las gimnospermas ilustra cómo la reducción y la endosporia (desarrollo del gametofito dentro de la espora) liberaron el proceso de fecundación de la dependencia del agua, y la aparición de la semilla proporcionó protección y nutrición al joven esporofito. Sin embargo, en las angiospermas veremos una reducción aún más radical del gametofito y la aparición del proceso único de doble fecundación.

Página principal: Ciclo de vida de las angiospermas

Las angiospermas (Angiospermae) son el grupo de plantas más avanzado evolutivamente y más diverso. Su ciclo vital representa la culminación de la tendencia evolutiva hacia la reducción máxima del gametofito y su completo «sometimiento» al esporofito. Las innovaciones clave son: la flor (que atrae polinizadores), el fruto (que protege y dispersa las semillas) y la doble fecundación, que da lugar a un endospermo triploide (tejido nutritivo de la semilla, genéticamente distinto del embrión). Estas innovaciones han permitido a las angiospermas dominar la mayoría de los ecosistemas terrestres (Raven et al., 2016; Simpson, 2019).

¿Qué vemos en la naturaleza? La planta con flor (hierba, arbusto, árbol) es el esporofito (2n). Posee una anatomía compleja (vasos verdaderos en muchos grupos, sistema conductor eficiente). En la flor se forman órganos de dos tipos: estambres (microsporangios) y carpelos (megasporangios encerrados en el ovario). Al igual que en las gimnospermas, hay heterosporia: formación de microsporas y megasporas (Bidlack & Jansky, 2021).

El gametofito masculino (grano de polen). En las anteras (microsporangios), los microsporocitos (2n) sufren meiosis y forman microsporas (n). La microspora se desarrolla en el gametofito masculino —el grano de polen. En las angiospermas, el gametofito masculino está aún más reducido que en las gimnospermas: consta solo de dos células (en el momento de la liberación de la antera) o tres (en algunas especies). Son la célula vegetativa (que forma el tubo polínico) y la célula generativa, que posteriormente se divide en dos espermatozoides (Mauseth, 2017). Así, el gametofito masculino de las angiospermas es una estructura microscópica, sin tejidos nutritivos propios y totalmente dependiente del esporofito.

El gametofito femenino (saco embrionario). En el óvulo (dentro del ovario), uno de los megasporocitos (2n) se divide por meiosis y produce cuatro megasporas (n). Tres de ellas degeneran, y la única funcional experimenta tres divisiones mitóticas, formando el saco embrionario —el gametofito femenino de las angiospermas. El saco embrionario maduro contiene solo 7 células y 8 núcleos (en la mayoría de las especies): la ovocélula, dos sinérgidas (células auxiliares cerca de la entrada), tres antípodas (en el extremo opuesto) y una célula central con dos núcleos haploides (o un núcleo diploide si se fusionan) (Raven et al., 2016; Stern, 2020). El gametofito femenino carece también de clorofila y depende del esporofito.

Doble fecundación. Tras la polinización (transferencia del polen al estigma del pistilo), el grano de polen germina; la célula vegetativa forma el tubo polínico, que crece a través de los tejidos del estilo y del ovario hacia el óvulo. La célula generativa se divide y forma dos espermatozoides inmóviles (n). Cuando el tubo alcanza el saco embrionario, se producen dos fusiones:

Así, el endospermo de las angiospermas es un tejido triploide (3n), genéticamente distinto tanto del embrión como del esporofito materno. Es un rasgo único de las plantas con flor que garantiza una nutrición eficiente del embrión en desarrollo (Raven et al., 2016).

Formación de la semilla y el fruto. Tras la doble fecundación, el óvulo se convierte en semilla (que contiene el embrión (2n) y el endospermo triploide, cubiertos por la cubierta seminal, derivada del esporofito). La pared del ovario se engrosa y forma el fruto —una estructura adicional de protección y dispersión ausente en las gimnospermas (Mauseth, 2017).

Frase clave para recordar: «El saco embrionario es el gametofito femenino, oculto en el ovario y compuesto por solo unas pocas células, mientras que el endospermo no es el gametofito (como en el pino), sino un tejido triploide especial que surge de la doble fecundación».

El ciclo de las angiospermas es el más económico y eficiente: los gametofitos están reducidos al mínimo, la fecundación no requiere agua (tubo polínico) y las semillas disponen no solo de protección, sino también de un potente tejido de reserva (endospermo 3n) y, a menudo, de adaptaciones para la dispersión (frutos). Este es el éxito evolutivo de las plantas con flor.

La caracterización comparativa de los cuatro tipos principales de alternancia de generaciones (por grupos evolutivos) se presenta en la Tabla 1. Se aprecia claramente la principal tendencia evolutiva: desde el dominio y la compleja organización del gametofito en los musgos hasta su reducción máxima en las angiospermas. Simultáneamente, el esporofito se vuelve cada vez más grande, complejo y completamente independiente, y el modo de fecundación pierde su vinculación con el agua.

Nota a la tabla: En gimnospermas y angiospermas, el gametofito femenino (endospermo en gimnospermas, saco embrionario en angiospermas) se desarrolla dentro del óvulo y no es capaz de existir independientemente. Este es un ejemplo de endosporia (desarrollo del gametofito dentro de la espora), que constituye una de las adaptaciones clave a la vida terrestre (Ligrone et al., 2012; Renner & Sokoloff, 2024).

En los artículos siguientes de este bloque se tratarán en detalle las características ontogenéticas, morfológicas y reproductivas de cada uno de los grupos mencionados. Aquí se ha ofrecido una visión general de la evolución de la alternancia de generaciones y del cambio de fases nucleares —la base fundamental de los ciclos vitales de las plantas.