El ciclo de desarrollo de las gimnospermas

Actualizado: 07 Junio 2026EnglishРусский

El ciclo de desarrollo de las gimnospermas (Gymnospermae) es la alternancia regular de generaciones y fases nucleares en la ontogenia de las plantas con semilla cuyos óvulos no están encerrados en un ovario cerrado (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017). Como en todas las plantas superiores, en las gimnospermas se alternan dos generaciones: la generación asexual diploide (2_n_) — el esporofito — y la generación sexual haploide (n) — el gametofito. Sin embargo, en la evolución de las plantas con semilla, esta alternancia ha sufrido cambios profundos en comparación con los helechos, lo que constituye la especificidad biológica del ciclo (Graham et al., 2014; Simpson, 2019).

Las características clave del ciclo de desarrollo de las gimnospermas que las distinguen tanto de las plantas esporófitas como de las angiospermas son las siguientes (Odintsova & Rugusova, 2013; Yang et al., 2024):

Dominancia del esporofito — árbol o arbusto perenne, a menudo de gran tamaño, que porta órganos de esporulación (estróbilos). El esporofito de las gimnospermas posee un sistema conductor complejo (compuesto predominantemente por traqueidas) y un xilema secundario (madera) extenso (Mauseth, 2017).
Heterosporia — producción de dos tipos de esporas en esporangios diferentes: microsporas (en microsporangios) y megasporas (en megasporangios). Esta es la condición previa para la posterior reducción de los gametofitos (Raven et al., 2013).
Reducción extrema de los gametofitos y su completa dependencia del esporofito:
- El gametofito masculino se desarrolla dentro de la pared de la microspora, formando un grano de polen que, en el momento de la dispersión, consta de 2 a 4 células (en diferentes grupos) y carece de anteridios (Breygina et al., 2021; Offer et al., 2023).
- El gametofito femenino se desarrolla dentro del nucelo (megasporangio) del óvulo a partir de una sola megaspora funcional; es un tejido multicelular que presenta varios arquegonios (excepto en las gnetófitas) — el endospermo haploide (Mauseth, 2017; Raven et al., 2013).
Independencia de la fecundación del agua líquida libre — el transporte de los gametos masculinos hasta la ovocélula se realiza mediante el tubo polínico (sifonogamia), excepto en las cícadas y en Ginkgo, que conservan espermatozoides móviles (zooidogamia) (Beck, 2010; Offer et al., 2023).
Formación de la semilla — tras la fecundación, el óvulo se transforma en una semilla que contiene el embrión (esporofito diploide de la siguiente generación), reservas nutritivas (endospermo haploide — resto del gametofito femenino) y una cubierta seminal protectora (derivada del integumento). La semilla es la unidad de dispersión y posee mayores capacidades adaptativas que la espora (Simpson, 2019; Yakovlev et al., 2018).

En el sistema de las disciplinas botánicas, el ciclo de desarrollo de las gimnospermas ocupa una posición intermedia entre los ciclos de las plantas vasculares sin semilla (pteridofitas) y las angiospermas. El estudio de este ciclo es esencial para comprender la evolución de la biología reproductiva de las plantas con semilla, así como para abordar problemas prácticos en silvicultura, fitomejoramiento y conservación de la naturaleza (Torre et al., 2020; Yang et al., 2024). En este artículo se examinan en detalle la morfogénesis de los estróbilos, la esporo- y gametogénesis, los procesos de polinización y fecundación, así como la formación de la semilla, tomando como ejemplo los representantes más estudiados — el pino silvestre (Pinus sylvestris) y otras coníferas — con breves referencias a las particularidades de los ciclos en cícadas, ginkgo y gnetófitas.

1. Posición de las gimnospermas en la evolución de las plantas

Las gimnospermas representan uno de los linajes más antiguos de plantas con semilla, con una historia de al menos 385 millones de años, que se remonta al Devónico Medio (Yang et al., 2024). Evolucionaron a partir de un grupo de plantas heterospóricas sin semilla — presumiblemente las extintas progimnospermas (Progymnospermophyta), que combinaban caracteres de helechos (dispersión de esporas libres) y de gimnospermas (presencia de xilema secundario con cambium bifacial) (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017). En las progimnospermas, particularmente en el género Archaeopteris, se formó por primera vez una madera similar a la de las coníferas y se desarrolló la heterosporia, un requisito previo para la aparición de la semilla (Beck, 2010).

La aparición de la semilla fue una arromorfosis clave que aseguró la independencia de la fecundación del medio acuático y la protección del embrión. Los óvulos más antiguos conocidos datan del Devónico Superior (hace unos 365 millones de años), por ejemplo, los del género Elkinsia (Raven et al., 2013). Durante el Paleozoico y el Mesozoico, las gimnospermas dominaron la cubierta vegetal del planeta, formando extensos bosques junto a licopodios gigantes, colas de caballo y helechos con semilla (Yakovlev et al., 2018). En ese período surgieron los principales linajes evolutivos: cordaitas (Cordaitales), helechos con semilla (Pteridospermales) y posteriormente las propias coníferas, cícadas, ginkgo y gnetófitas (Yang et al., 2024; Simpson, 2019).

En la sistemática moderna (Yang et al., 2024), la división de las gimnospermas (Pinophyta) incluye tres clases: Cycadopsida (cícadas), Ginkgoopsida (ginkgo) y Pinopsida (coníferas en sentido amplio, incluidas las gnetófitas). En total, se cuentan alrededor de 1000–1100 especies, lo que representa menos del 1 % de la diversidad de angiospermas (Mauseth, 2017). No obstante, las gimnospermas mantienen una posición dominante en los ecosistemas boreales y montañosos. Solo las coníferas ocupan aproximadamente el 39 % de la superficie forestal mundial y son la fuente más importante de madera, celulosa, resinas y otros productos (Torre et al., 2020).

Desde el punto de vista de la morfología comparada y la biología reproductiva, las gimnospermas ocupan una posición intermedia entre las pteridofitas (plantas vasculares sin semilla) y las angiospermas (Raven et al., 2013; Yakovlev et al., 2018). Por un lado, conservan caracteres primitivos: arquegonios en el gametofito femenino, espermatozoides multiflagelados en cícadas y ginkgo, y tubos polínicos ramificados (Offer et al., 2023). Por otro lado, poseen rasgos avanzados: formación del tubo polínico, desarrollo de la semilla, reducción del gametofito e independencia total del proceso sexual respecto al agua (en la mayoría de los representantes). Este mosaico de caracteres convierte a las gimnospermas en un objeto único para el estudio de la evolución de las estrategias reproductivas en plantas superiores (Beck, 2010; Breygina et al., 2021).

Filogenéticamente, las gimnospermas modernas forman un grupo monofilético, confirmado por datos moleculares (incluyendo genomas nucleares, mitocondriales y de plastidios). Es notable que las gnetófitas (Ephedra, Gnetum, Welwitschia) estén anidadas dentro de las coníferas y no sean un grupo hermano de las angiospermas (Yang et al., 2024; Simpson, 2019). Esta posición filogenética requiere revisar muchas visiones tradicionales sobre la evolución de los elementos conductores, la doble fecundación y la morfología de los estróbilos femeninos.

Por lo tanto, el conocimiento del ciclo de desarrollo de las gimnospermas es necesario no solo para comprender los patrones de evolución de las plantas, sino también para interpretar correctamente las características biológicas de las principales especies forestales y para desarrollar métodos de reproducción, mejora genética y conservación.

2. Esquema general del ciclo de desarrollo (alternancia de generaciones)

Diagrama del ciclo de vida del pino — ©SiliconProphet commons.wikimedia.org CC BY-SA 4.0
Ciclo de vida de una planta gimnosperma (ejemplo del pino)
El diagrama muestra las etapas: formación de conos masculinos y femeninos en el esporofito (2_n_), formación de polen y ovocélula, polinización, crecimiento del tubo polínico, fecundación y desarrollo del embrión en la semilla.

El ciclo de desarrollo de las gimnospermas, como el de todas las plantas superiores, se basa en la alternancia regular de dos generaciones: el esporofito (generación asexual, diploide) y el gametofito (generación sexual, haploide). Sin embargo, en las plantas con semilla, esta alternancia adquirió rasgos específicos que las diferencian radicalmente de las plantas vasculares sin semilla (pteridofitas) (Graham et al., 2014; Raven et al., 2013).

2.1. El esporofito — la generación dominante

El esporofito de las gimnospermas es un árbol o arbusto perenne, a menudo de gran tamaño, con un sistema radicular, tallo y hojas bien desarrollados. Es la generación dominante en el ciclo de vida: el esporofito determina la longevidad, el tamaño y el papel ecológico de la planta (Mauseth, 2017; Beck, 2010). En el esporofito se forman los órganos reproductores — los estróbilos (conos) — en los que se produce la formación de esporas.

El complemento cromosómico diploide (2_n_) del esporofito se restablece en la fecundación y se mantiene en todas las células somáticas. A diferencia de los helechos, donde el esporofito joven se nutre inicialmente del gametofito, en las gimnospermas el esporofito recibe nutrición de la planta materna a través del óvulo desde el principio (Yakovlev et al., 2018).

2.2. Heterosporia — la base para la reducción de los gametofitos

Todas las gimnospermas son plantas heterospóricas. Esto significa que producen dos tipos de esporas en esporangios diferentes (Graham et al., 2014; Simpson, 2019):

Microsporas — pequeñas, numerosas. Se forman en los microsporangios ubicados en los microsporofilos (en los estróbilos masculinos). La microspora se desarrolla en el gametofito masculino (grano de polen).
Megasporas — grandes, poco numerosas (a menudo una funcional por óvulo). Se forman en los megasporangios (nucelos) ubicados en los megasporofilos o sus derivados (en los estróbilos femeninos). La megaspora se desarrolla en el gametofito femenino.

La heterosporia fue un precursor evolutivo necesario de la semilla y permitió la transición al desarrollo endospórico de los gametofitos — completamente dentro de la pared de la espora y bajo la protección de los tejidos del esporofito (Raven et al., 2013).

2.3. Reducción de los gametofitos y su dependencia del esporofito

La característica más notable del ciclo de las gimnospermas es la fuerte reducción de ambos gametofitos y su completa dependencia nutricional del esporofito (Odintsova & Rugusova, 2013; Offer et al., 2023).

El gametofito masculino se desarrolla a partir de la microspora sin salir de su pared. En el momento de la dispersión, es un grano de polen que consta de un número limitado de células (de 1 a 5 según el grupo). En las gimnospermas, a diferencia de los helechos, los anteridios están ausentes — los órganos reproductores masculinos. En su lugar, a partir de la célula vegetativa del polen se forma un tubo polínico, y a partir de la célula generativa se forman dos espermacios (o, en cícadas y ginkgo, espermatozoides) (Breygina et al., 2021; Mauseth, 2017).

El gametofito femenino se desarrolla a partir de una sola megaspora funcional, permaneciendo dentro del nucelo del óvulo. Es un tejido multicelular que, en la mayoría de las gimnospermas (excepto gnetófitas), porta de 2 a varios arquegonios — órganos reproductores femeninos, cada uno con una ovocélula grande. Este tejido acumula reservas nutritivas y recibe el nombre de endospermo haploide (Raven et al., 2013; Simpson, 2019). A diferencia de las angiospermas, donde el endospermo es triploide y se forma mediante doble fecundación, en las gimnospermas el endospermo es directamente el cuerpo del gametofito femenino.

2.4. Esquema general del ciclo (de esporofito a esporofito)

A continuación se presenta un esquema simplificado de la alternancia de generaciones y fases nucleares en las gimnospermas (según Raven et al., 2013; Simpson, 2019; Beck, 2010):

Esporofito (2_n_): Árbol adulto (conífera, cícada o ginkgo) que porta micro- y megaestróbilos.
Microsporogénesis: En los microsporangios, los microsporocitos (2_n_) experimentan meiosis → se forman 4 microsporas haploides (_n_).
Microgametogénesis: La microspora (_n_) se divide mitóticamente → forma un grano de polen (gametofito masculino) que contiene una célula vegetativa y una célula generativa (o sus derivados).
Polinización: El polen es transportado por el viento (raramente por insectos) hasta el micrópilo del óvulo.
Megasporogénesis: En el nucelo del óvulo, el megasporocito (2_n_) experimenta meiosis → se forman 4 megasporas (_n_); 3 degeneran, una es funcional.
Megagametogénesis: La megaspora funcional (_n_) se divide repetidamente por mitosis → forma un gametofito femenino multicelular (endospermo haploide) con arquegonios.
Fecundación: Un espermacio (o espermatozoide) del tubo polínico penetra en la ovocélula → se forma un cigoto (2_n_).
Desarrollo del embrión: El cigoto se divide por mitosis → forma un embrión (joven esporofito) dentro de la semilla. El embrión está rodeado por endospermo haploide y una cubierta seminal (derivada del integumento).
Germinación de la semilla: El embrión da lugar al esporofito adulto (2_n_), cerrando el ciclo.

La diferencia clave con las pteridofitas: en las gimnospermas, los gametofitos nunca abandonan la espora ni se vuelven de vida libre (Graham et al., 2014). La ventaja evolutiva de esta estructura es la independencia total del medio acuático para el proceso sexual (en formas sifonógamas) y la protección y nutrición seguras del embrión en desarrollo por parte del esporofito materno.

En las siguientes secciones examinaremos en detalle cada etapa del ciclo, tomando como ejemplo el grupo más estudiado — las coníferas, en particular el pino silvestre (Pinus sylvestris) — con indicaciones de las particularidades en otras clases de gimnospermas.

3. Órganos reproductores – conos (estróbilos)

En todas las gimnospermas, los órganos reproductores son brotes especializados portadores de esporas — estróbilos (del latín strobilus — cono), generalmente agrupados en estructuras compactas conocidas como conos (Mauseth, 2017; Yakovlev et al., 2018). Los estróbilos se forman en el esporofito y sirven para la producción de esporangios y esporas. A diferencia de las angiospermas, en las gimnospermas los estróbilos son casi siempre unisexuales, es decir, se diferencian en masculinos (microestróbilos) y femeninos (megaestróbilos) (Raven et al., 2013; Simpson, 2019). Las excepciones incluyen algunas formas fósiles (bennettitales) y raros casos teratológicos en especies modernas (Yang et al., 2024).

3.1. Microestróbilos (conos masculinos)

Los microestróbilos sirven para la producción de microsporas, a partir de las cuales se forman los granos de polen (gametofitos masculinos). En la mayoría de las gimnospermas se agrupan o se disponen solitarios en los extremos de las ramas. En las coníferas (pino, abeto, pícea) son típicos microestróbilos pequeños, a menudo amarillentos o rojizos, agrupados densamente en la base de los brotes jóvenes (Beck, 2010; Raven et al., 2013). En el pino silvestre, los conos masculinos miden 1–2 cm de largo, tienen forma ovalada o cilíndrica y se caen poco después de la dispersión del polen.

Estructura del microestróbilo (ejemplo del pino, Pinus sylvestris) (Mauseth, 2017; Yakovlev et al., 2018):

Eje del estróbilo — brote acortado en el que se disponen espiral o opuestamente los microsporofilos.
Microsporofilo — hoja esporífera que lleva en su cara inferior (abaxial) de 2 a muchos microsporangios (sacos polínicos). En el pino, cada microsporofilo tiene dos microsporangios alargados que se abren mediante una hendidura longitudinal (Beck, 2010; Odintsova & Rugusova, 2013).
Microsporangio — cavidad en cuyo interior se forman las microsporas por meiosis a partir de los microsporocitos (2_n_). La pared del microsporangio consta de varias capas celulares, incluido el tapete — capa nutricia.

En las cícadas (Cycadophyta), los microestróbilos son grandes, con forma de cono, solitarios en el ápice del tallo; los microsporofilos son aplanados y llevan cientos de microsporangios en grupos que recuerdan a los soros de los helechos (Offer et al., 2023; Simpson, 2019). En Ginkgo biloba, los estróbilos masculinos tienen forma de amentos — un eje largo con numerosos microsporofilos espirales, cada uno con dos microsporangios saciformes (Offer et al., 2023). En las gnetófitas (Ephedra, Gnetum), los microestróbilos suelen agruparse en inflorescencias compuestas, y los microsporangios se abren por poros; los microsporofilos pueden estar parcialmente reducidos (Yang et al., 2024; Simpson, 2019).

3.2. Megaestróbilos (conos femeninos) y óvulos

©H. Zell commons.wikimedia.org CC BY-SA 3.0
Cono femenino del pino silvestre (<span lang="la" class="biological-name">Pinus sylvestris</span>)
Los conos femeninos se sitúan en la parte superior de la copa; sus escamas seminales se cierran tras la polinización y se vuelven leñosas. La maduración de las semillas tarda hasta dos años.

Los megaestróbilos portan megasporangios, dentro de los cuales se forman las megasporas y posteriormente el gametofito femenino. En las gimnospermas, los óvulos no están encerrados en un ovario, es decir, se encuentran expuestos ("desnudos") en la superficie de los megasporofilos o en prolongaciones especiales — escamas seminales (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017). Esta es la diferencia clave con las angiospermas.

En la mayoría de las coníferas, los conos femeninos son compuestos. Por ejemplo, en el pino, el cono femenino consta de un eje sobre el que se disponen espiralmente pares de escamas: una escama externa, delgada y poco visible — la escama bracteal (homóloga de una hoja) — y una escama interna, más grande y carnosa (en la juventud) — la escama seminal. La escama seminal representa un brote axilar muy reducido y aplanado (braquiblasto), no un simple megasporofilo (Beck, 2010; Mauseth, 2017). Este modelo fue confirmado por los datos paleobotánicos de Florin (Florin, 1951) y por estudios ontogenéticos modernos (Yang et al., 2024). En la cara superior (adaxial) de la escama seminal se encuentran dos (rara vez uno o varios) óvulos (Raven et al., 2013).

Estructura del óvulo de las gimnospermas (ejemplo del pino) (Yakovlev et al., 2018; Simpson, 2019):

Nucelo — parte central del óvulo, homólogo del megasporangio. En el nucelo se encuentra una única célula diploide grande — el megasporocito (célula madre de la megaspora).
Integumento — una o dos capas que rodean el nucelo. En las gimnospermas, generalmente hay un solo integumento. En la parte superior, el integumento no se fusiona, dejando un canal estrecho — el micrópilo (entrada del polen). El polen entra a través del micrópilo.
Cámara polínica — una pequeña cavidad debajo del micrópilo, formada por la degradación de las células apicales del nucelo; sirve para acumular y hacer germinar el polen. No está presente en todas las gimnospermas (por ejemplo, ausente en tejo y ciprés) (Odintsova & Rugusova, 2013; Raven et al., 2013).

Los estróbilos femeninos varían mucho entre los grupos de gimnospermas (Yang et al., 2024):

Coníferas (Pinaceae) — conos leñosos típicos con numerosas escamas. En el pino, los conos son inicialmente rojizos y blandos; tras la polinización se cierran y se vuelven leñosos, madurando en 1,5–2 años (Beck, 2010).
Cipreses (Cupressaceae) — conos a menudo más pequeños, escamas peltadas, fusionadas; en algunos géneros (enebro), las escamas se vuelven carnosas formando una gálbula (Yakovlev et al., 2018).
Araucarias (Araucariaceae) — conos grandes, esféricos, con escamas seminales que llevan un solo óvulo (Simpson, 2019).
Podocarpáceas (Podocarpaceae) — conos muy reducidos, a menudo a una sola escama seminal con un óvulo, rodeada por un epimacio carnoso (adaptación para la zoocoria) (Yang et al., 2024).
Cícadas (Cycadophyta) — los estróbilos femeninos son conos grandes y laxos; los megasporofilos no se fusionan; en el género Cycas se asemejan a hojas pinnadas que llevan óvulos en los bordes (Offer et al., 2023; Simpson, 2019). No hay conos seminales — los megasporofilos se agrupan en el ápice del tallo.
Ginkgo (Ginkgo biloba) — no hay conos femeninos; dos óvulos se disponen sobre largos pedúnculos, de los cuales generalmente se desarrolla uno; en la base del óvulo hay un collar — el colo (homólogo de un megasporofilo reducido) (Offer et al., 2023; Yakovlev et al., 2018).
Gnetófitas (Gnetophyta) — los estróbilos femeninos son compuestos, con brácteas; los óvulos están rodeados por envolturas adicionales ("clamidospermas"), parcialmente fusionadas, que recuerdan al ovario cerrado de las angiospermas, aunque la homología es discutida (Yang et al., 2024; Simpson, 2019).

3.3. Granos de polen como gametofitos masculinos

Los microsporangios producen enormes cantidades de microsporas, cada una de las cuales se convierte en un grano de polen. En la mayoría de las coníferas (pino, abeto, pícea), el polen presenta sacos aéreos — dos prolongaciones laterales de la exina que facilitan la flotación en el aire y la captura por la gota polinizadora (Breygina et al., 2021; Raven et al., 2013). En el pino, en el momento de la liberación, el grano de polen contiene cuatro células: dos células protálicas rudimentarias, una célula tubular (vegetativa) y una célula generativa (Mauseth, 2017). En cícadas y ginkgo, el polen carece de sacos aéreos, tiene forma de judía y en el momento de la dispersión contiene 3–4 células (Offer et al., 2023). En la mayoría de los cipreses y tejos, el polen no tiene sacos aéreos y al germinar pierde la exina (Odintsova & Rugusova, 2013). En las gnetófitas, el polen es surcado longitudinalmente (Ephedra) o esférico, sin sacos (Yang et al., 2024).

Las diferencias en la estructura de los estróbilos y del polen reflejan adaptaciones a diferentes modos de polinización (anemófila o entomófila) y son caracteres sistemáticos importantes. En la siguiente sección se abordarán la micro y megasporogénesis, así como el desarrollo de los gametofitos masculino y femenino.

4. Microsporogénesis y desarrollo del gametofito masculino (polen)

El proceso de formación del gametofito masculino en las gimnospermas consta de dos etapas secuenciales: la microsporogénesis (formación de microsporas haploides por meiosis) y la microgametogénesis (desarrollo del grano de polen — gametofito masculino reducido — a partir de la microspora). A diferencia de las pteridofitas, en las gimnospermas el gametofito masculino ha perdido los anteridios, y su desarrollo comienza dentro del microsporangio y se completa parcialmente después de la polinización (Breygina et al., 2021; Odintsova & Rugusova, 2013).

4.1. Microsporogénesis (formación de microsporas)

La microsporogénesis ocurre en los microsporangios (sacos polínicos) de los microestróbilos. Dentro del microsporangio, el tejido esporógeno se diferencia en microsporocitos (células madre de las microsporas) con un complemento cromosómico diploide (2_n_) (Raven et al., 2013; Simpson, 2019). Cada microsporocito experimenta meiosis, produciendo una tétrada de cuatro microsporas haploides (n). En la mayoría de las gimnospermas, las tétradas son tetraédricas o lineales (Mauseth, 2017). La formación de microsporas está acompañada por la actividad de la capa nutricia — el tapete — que proporciona nutrición y deposita esporopolenina en la exina (Odintsova & Rugusova, 2013; Beck, 2010).

Tras la meiosis, las tétradas se disocian y las microsporas permanecen en el microsporangio durante un tiempo, iniciando su primera división mitótica (microgametogénesis). El grado de desarrollo del gametofito masculino en el momento de la dispersión del polen varía entre los grupos de gimnospermas (Offer et al., 2023; Yang et al., 2024).

4.2. Formación del grano de polen (microgametogénesis)

La microspora (célula haploide envuelta por dos paredes — exina e intina) experimenta divisiones mitóticas. La secuencia de divisiones y el número final de células en el grano de polen varían, pero el patrón general es similar (Odintsova & Rugusova, 2013; Offer et al., 2023):

La primera división mitótica de la microspora produce dos células desiguales: una pequeña célula protálica primaria y una inicial anteridial más grande (a veces llamada célula central).
En la mayoría de las gimnospermas (excepto cícadas y algunas gnetófitas), la inicial anteridial se divide mitóticamente, produciendo una célula protálica secundaria y una célula anteridial (en el pino y otras pináceas). Las células protálicas son rudimentarias y estériles; pronto degeneran (Raven et al., 2013; Breygina et al., 2021).
La célula anteridial (o directamente la célula generativa en grupos con una sola célula protálica) se divide, formando dos tipos celulares:
- Célula tubular (vegetativa) — más grande; a partir de ella se forma el tubo polínico tras la polinización.
- Célula generativa — más tarde (dentro del óvulo) produce dos espermacios (en formas sifonógamas) o dos espermatozoides (en formas zooidógamas).

Por lo tanto, un grano de polen maduro en el momento de la dispersión puede contener un número variable de células (Odintsova & Rugusova, 2013):

1-celular — tejo (Taxus), enebro (Juniperus) (el polen se libera en el estadio de microspora; el desarrollo posterior ocurre tras la polinización sobre el nucelo).
2-celular — la mayoría de los cipreses, taxodiáceas y cephalotáceas (una célula protálica + célula tubular y célula generativa; la célula protálica suele ser rudimentaria).
3-celular — cícadas (Cycadaceae) y gnetófitas (Gnetum, Welwitschia) (una célula protálica, célula tubular y célula generativa).
4-celular — Ginkgo biloba y la mayoría de las pináceas (dos células protálicas, célula tubular y célula generativa) (Mauseth, 2017; Offer et al., 2023).
5-celular o más — algunas podocarpáceas y araucarias, y Ephedra (dos células protálicas + célula tubular + célula generativa + célula estéril pedicelar) (Odintsova & Rugusova, 2013; Yang et al., 2024).

4.3. Morfología del polen y adaptaciones a la polinización

La forma y estructura de los granos de polen de las gimnospermas están estrechamente relacionadas con el modo de polinización. La gran mayoría (alrededor del 98 %) de las gimnospermas son polinizadas por el viento (anemófilas) (Breygina et al., 2021; Yang et al., 2024). La anemofilia se caracteriza por:

Sacos aéreos (sáculos) — prolongaciones de la exina llenas de aire, que reducen la densidad del polen y aumentan su flotabilidad. Más desarrollados en pino, abeto, pícea, alerce y algunas podocarpáceas. En el pino, el polen tiene forma de judía con dos grandes sacos aéreos a los lados de la abertura (Raven et al., 2013; Breygina et al., 2021). Los sacos aéreos también facilitan la flotación del polen en la gota polinizadora (Leslie, 2010; citado en Breygina et al., 2021).
Ausencia de sacos aéreos — característica de cipreses, taxodiáceas, tejos, la mayoría de las podocarpáceas, cícadas, ginkgo y gnetófitas. En estos grupos, el polen suele ser más pesado, y su captura depende de la gota polinizadora (Breygina et al., 2021; Odintsova & Rugusova, 2013).
Polen de cícadas y ginkgo — con forma de judía, sin sacos, con una gran abertura distal y exina gruesa en el lado proximal. Posee flotabilidad negativa y no es transportado a grandes distancias por el viento; la polinización la realizan escarabajos (entomofilia) (Offer et al., 2023; Simpson, 2019).
Polen de gnetófitas (Ephedra, Gnetum, Welwitschia) — peculiar: en Ephedra, el polen es surcado longitudinalmente (poliplicado), sin aberturas, a menudo pegajoso; en Gnetum, es esférico con escultura espinosa; en Welwitschia, se asemeja al de efedra pero es tricelular. Todas las gnetófitas presentan adaptaciones adicionales a la entomofilia (Yang et al., 2024; Simpson, 2019).

4.4. Importancia del gametofito masculino en la evolución de las plantas con semilla

La reducción del gametofito masculino a unas pocas células, su desarrollo dentro de la pared de la microspora y la pérdida de los anteridios son adquisiciones evolutivas de gran importancia en las gimnospermas (Graham et al., 2014). Esto permitió:

el transporte de gametofitos masculinos a largas distancias sin pérdida de agua (gracias a la exina resistente);
acortar el tiempo entre la polinización y la fecundación (en coníferas — hasta un año, en angiospermas — unas horas o días, aunque en gimnospermas aún se mantiene una larga pausa);
la transición a la sifonogamia — el transporte de espermacios inmóviles a través del tubo polínico, eliminando por completo la dependencia del agua libre (Breygina et al., 2021; Beck, 2010).

Las cícadas y el ginkgo conservan el rasgo antiguo de formar espermatozoides móviles. Su tubo polínico no transporta los espermacios hasta la ovocélula, sino que cumple una función haustorial, absorbiendo nutrientes del nucelo; los espermatozoides liberados nadan activamente hacia el arquegonio en el líquido de fecundación (Offer et al., 2023; Mauseth, 2017). Esta característica los acerca a las plantas con semilla más primitivas (helechos con semilla) y confirma su posición basal en la filogenia de las gimnospermas (Yang et al., 2024).

En la siguiente sección se abordará la megasporogénesis y el desarrollo del gametofito femenino.

5. Megasporogénesis y desarrollo del gametofito femenino

El gametofito femenino de las gimnospermas, a diferencia del masculino, se desarrolla completamente dentro del óvulo, sin abandonar los tejidos del esporofito. Este proceso comprende la megasporogénesis (formación de megasporas por meiosis) y la megagametogénesis (desarrollo de un gametofito multicelular con arquegonios a partir de la megaspora funcional) (Raven et al., 2013; Simpson, 2019). Toda esta etapa ocurre dentro del nucelo del óvulo y lleva un tiempo prolongado — desde varios meses hasta más de un año (Mauseth, 2017; Beck, 2010).

5.1. Megasporogénesis (formación de megasporas)

En el óvulo joven, dentro del nucelo, se establece una única célula diploide grande — el megasporocito (célula madre de la megaspora). A diferencia de los helechos, en las gimnospermas normalmente se forma un solo megasporocito en el nucelo (Raven et al., 2013; Yakovlev et al., 2018). Esta célula experimenta meiosis de la siguiente manera:

La primera división meiótica produce dos células haploides.
La segunda división meiótica da una tétrada de cuatro megasporas haploides. La disposición de las megasporas en la tétrada puede ser lineal (en la mayoría de las coníferas y ginkgo) o en forma de T (en algunas gnetófitas) (Odintsova & Rugusova, 2013; Yang et al., 2024).

De las cuatro megasporas, tres (generalmente las más cercanas al micrópilo) degeneran. Solo una — la megaspora funcional (casi siempre la calazal, es decir, la más alejada del micrópilo) — sobrevive y comienza a crecer (Mauseth, 2017; Raven et al., 2013). En algunas gnetófitas (Gnetum, Welwitschia) se produce un desarrollo tetraspórico, en el que las cuatro megasporas participan en la formación del gametofito femenino — un fenómeno único entre las gimnospermas (Odintsova & Rugusova, 2013; Yang et al., 2024).

5.2. Megagametogénesis — desarrollo del gametofito femenino

La megaspora funcional (haploide, n) se divide repetidamente por mitosis. En las primeras etapas, las divisiones ocurren sin formación de paredes celulares — se forma un gametofito femenino cenocítico (con núcleos libres). Los núcleos se disponen en la periferia del citoplasma, con una gran vacuola central (Beck, 2010; Odintsova & Rugusova, 2013). El número de núcleos libres puede alcanzar varios miles (hasta 2000–7000 en el pino).

A continuación, sigue la etapa alveolar: entre los núcleos se forman paredes anticlinales que crecen desde la periferia hacia el centro, creando alvéolos abiertos hacia la vacuola central. Tras el cierre de las paredes, se forma un tejido multicelular sólido: este es el gametofito femenino. En la literatura morfológica se denomina a menudo endospermo haploide (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017). En las angiospermas, el endospermo es triploide y surge de la célula central tras la doble fecundación, mientras que en las gimnospermas el endospermo es directamente el cuerpo del gametofito femenino (Simpson, 2019).

5.3. Formación de los arquegonios

En el ápice (extremo micropilar) del gametofito femenino, a partir de células superficiales, se diferencian los arquegonios — órganos reproductores femeninos (Raven et al., 2013; Offer et al., 2023). Cada arquegonio consta de las siguientes partes:

Cuello — una capa de células que forma un canal por el que penetran los espermacios (o espermatozoides). En las gimnospermas, el cuello es corto, generalmente de 4 a 8 células dispuestas en uno o dos estratos. No hay células canaliculares del cuello (a diferencia de los helechos y musgos) (Mauseth, 2017).
Célula canalicular ventral — una célula pequeña situada debajo del cuello; en la mayoría de las especies degenera rápidamente; en algunas (por ejemplo, en Ephedra) puede persistir y participar en la fecundación (Friedman, 1990; Odintsova & Rugusova, 2013).
Ovocélula — una célula grande que ocupa la base ensanchada del arquegonio. El núcleo de la ovocélula está muy agrandado (decenas de veces más grande que un núcleo normal) y contiene numerosas copias de genes, reservas de ARN y enzimas para el rápido inicio del desarrollo del cigoto (Beck, 2010; Mauseth, 2017).
Vientre — capa de células estériles que rodean la ovocélula (células de la envuelta).

El número de arquegonios por gametofito femenino varía de 1–2 (en muchas coníferas, como el pino) a varias decenas (en cícadas) e incluso cientos (en Microcycas) (Odintsova & Rugusova, 2013; Offer et al., 2023). En las gnetófitas (Gnetum y Welwitschia) los arquegonios están ausentes; la ovocélula no se diferencia como célula individual, y la fecundación ocurre en el tejido sincitial del gametofito femenino (Yang et al., 2024; Simpson, 2019).

5.4. Particularidades del desarrollo del gametofito femenino en diferentes grupos

Coníferas (Pinaceae) — patrón típico descrito anteriormente. En el pino, la polinización ocurre en primavera, cuando el gametofito femenino aún no se ha formado. La meiosis del megasporocito se completa 1–2 meses después de la polinización, y el desarrollo final del gametofito con arquegonios tarda aproximadamente otro año. Por lo tanto, transcurren 12–14 meses desde la polinización hasta la fecundación (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017).
Cipreses (Cupressaceae) — el gametofito se desarrolla más rápidamente; la fecundación ocurre en el mismo año (otoño o invierno) (Yakovlev et al., 2018).
Cícadas (Cycadophyta) — el gametofito femenino se desarrolla a partir de una megaspora funcional de manera similar a las coníferas, pero los arquegonios son numerosos (hasta 50–100). La nutrición del gametofito se proporciona por el nucelo y el integumento (Offer et al., 2023).
Ginkgo (Ginkgo biloba) — el desarrollo del gametofito femenino es similar al de las pináceas; la polinización ocurre a finales de primavera y la fecundación 4–7 meses después, a menudo tras la caída del óvulo al suelo (Offer et al., 2023; Simpson, 2019).
Gnetófitas (Gnetophyta) — Gnetum y Welwitschia presentan un gametofito femenino tetraspórico único (a partir de cuatro megasporas). Los arquegonios están ausentes; las ovocélulas no están individualizadas; la fecundación implica dos espermacios (similar a la doble fecundación, pero sin formación de endospermo) (Yang et al., 2024; Odintsova & Rugusova, 2013).

5.5. Función nutricional del gametofito femenino (endospermo haploide)

El gametofito femenino de las gimnospermas cumple una doble función: reproductiva (contiene las ovocélulas) y de almacenamiento. Durante la maduración, las células del endospermo haploide acumulan proteínas, lípidos y carbohidratos, que serán utilizados por el embrión durante la germinación de la semilla (Raven et al., 2013; Beck, 2010). Así, en las gimnospermas, el tejido de reserva de la semilla es haploide y genéticamente idéntico al gametofito materno. Esta es una diferencia fundamental con las angiospermas, donde el endospermo es triploide y surge de la fusión de un espermacio con la célula central (doble fecundación).

El desarrollo prolongado del gametofito femenino (hasta un año en el pino) y su completa dependencia del esporofito son adaptaciones importantes que permitieron a las gimnospermas colonizar regiones áridas y frías con estaciones de crecimiento cortas (Torre et al., 2020; Mauseth, 2017).

En la siguiente sección se abordarán la polinización y la germinación del tubo polínico.

6. Polinización

La polinización en las gimnospermas es la transferencia de los granos de polen (microsporas con gametofitos masculinos en desarrollo) desde los microsporangios hasta el micrópilo del óvulo. A diferencia de las angiospermas, donde el polen cae sobre el estigma del pistilo, en las gimnospermas es recibido directamente por el óvulo. La polinización es una etapa crítica, tras la cual el gametofito masculino continúa su desarrollo y se prepara la fecundación (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017).

6.1. Modos de polinización

La gran mayoría de las gimnospermas (alrededor del 98 %) son polinizadas por el viento (anemófilas) (Breygina et al., 2021). La anemofilia en gimnospermas se acompaña de la producción de enormes cantidades de polen (un solo microestróbilo de pino puede generar millones de granos), la presencia de sacos aéreos en muchas coníferas y un polen seco y ligero (Raven et al., 2013). En las gimnospermas anemófilas, los conos femeninos suelen estar situados por encima de los masculinos en el mismo árbol (en especies monoicas) o en árboles separados (en especies dioicas), favoreciendo la polinización cruzada (Mauseth, 2017).

La entomofilia (polinización por insectos) está documentada de manera fiable en todas las cícadas (Cycadophyta) y gnetófitas (Gnetophyta) (Offer et al., 2023; Yang et al., 2024). En las cícadas, los polinizadores son escarabajos (gorgojos, crisomélidos, carábidos), trips y otros insectos que se alimentan del polen y de las exudaciones de los microestróbilos y transportan el polen a los conos femeninos (Odintsova & Rugusova, 2013; Simpson, 2019). En Ginkgo biloba se considera que el modo principal es la anemofilia, aunque su polen carece de sacos aéreos (Offer et al., 2023). En las gnetófitas (especialmente Ephedra) se combinan rasgos de anemofilia y entomofilia; se ha observado entomofilia en Gnetum y Welwitschia (Yang et al., 2024).

6.2. Gota polinizadora

Una adaptación clave para la captura del polen en la mayoría de las gimnospermas es la gota polinizadora (gota de polinización). Se trata de una secreción producida por el nucelo del óvulo y exudada a través del micrópilo en forma de una gota de líquido. La gota contiene agua, azúcares (glucosa, fructosa, sacarosa), aminoácidos, proteínas (incluyendo proteínas arabinogalactanas, enzimas como quitinasas y proteasas) y oligoelementos (B, Ca, K, Mg) (Breygina et al., 2021; Odintsova & Rugusova, 2013). Las funciones de la gota polinizadora son diversas:

retener el polen que cae sobre la gota;
reconocer el polen "propio" (probablemente basado en la composición proteica) (Nepi et al., 2017);
reabsorber (introducir) el polen hacia el interior del micrópilo al retraerse la gota;
proporcionar humedad para la germinación del polen;
defensa antimicrobiana (contiene enzimas que inhiben el crecimiento de patógenos) (Coulter et al., 2012, citado en Breygina et al., 2021).

En el pino y muchas otras coníferas, la gota polinizadora está bien desarrollada. En especies con polen que posee sacos aéreos, la gota captura los granos que flotan en su superficie; tras la evaporación o reabsorción del líquido, el polen es arrastrado hacia el interior (Raven et al., 2013). En algunas coníferas (por ejemplo, el alerce, Larix), la gota polinizadora está ausente o es muy efímera, y el polen es capturado directamente por la superficie pegajosa del micrópilo (Odintsova & Rugusova, 2013).

En las cícadas también se produce una gota polinizadora, pero su papel en la atracción de insectos es aún más importante que su función mecánica (Offer et al., 2023). En las gnetófitas (Ephedra), la gota polinizadora sirve no solo para la captura del polen, sino también para alimentar a los insectos (la secreción contiene azúcares) — se ha producido una convergencia con el néctar de las plantas con flor (Nepi et al., 2017).

6.3. Interacción entre el polen y el óvulo

El proceso de polinización comprende varias etapas secuenciales (Breygina et al., 2021; Raven et al., 2013):

Liberación del polen — los microsporangios se abren y el polen es liberado por el viento (o por insectos).
Llegada al cono femenino — el polen se deposita sobre las escamas y, gracias a la forma de las escamas y a las corrientes de aire, se dirige hacia el micrópilo (en el pino y la pícea se crean canales aerodinámicos) (Niklas, 1982, citado en Odintsova & Rugusova, 2013).
Contacto con la gota polinizadora — el grano de polen se adhiere a la gota o se hunde en ella (dependiendo de la presencia de sacos aéreos).
Reabsorción de la gota — impulsada por fuerzas osmóticas y/o transporte activo, el líquido es absorbido hacia el interior, arrastrando el polen a través del micrópilo. En muchas especies, la reabsorción se acelera por el contacto con un grano de polen vivo (Mugnaini et al., 2007, citado en Breygina et al., 2021).
Cierre del micrópilo — tras la entrada del polen, el integumento se hincha o forma un tapón a partir de los restos de la secreción, aislando la cavidad.

El polen llega a la cámara polínica (si existe) o queda directamente sobre la superficie del nucelo. A partir de este momento comienza la fase postpolinización — un período prolongado (desde unas semanas hasta un año o más) hasta la fecundación, durante el cual se completa el desarrollo del gametofito femenino y crece el tubo polínico (Mauseth, 2017; Beck, 2010).

6.4. Particularidades de la polinización en diferentes grupos de gimnospermas

Pináceas (Pinaceae) — polinización anemófila típica con gota polinizadora. En el pino, la polinización ocurre en primavera (abril–mayo). Las escamas de los conos femeninos se separan, permitiendo la entrada libre del polen. Tras la polinización, las escamas se cierran herméticamente (Raven et al., 2013).
Cipreses (Cupressaceae) — los conos femeninos a menudo se vuelven carnosos (enebro) o leñosos. Se produce una gota polinizadora, pero en algunas especies (ciprés) la polinización ocurre a finales del invierno o principios de la primavera (Yakovlev et al., 2018).
Cícadas (Cycadophyta) — entomofilia. Los insectos (escarabajos, trips) son atraídos por el olor y el calor que emiten los microestróbilos. Al visitar los conos masculinos, los insectos se cubren de polen y luego vuelan a los conos femeninos, donde depositan el polen sobre el micrópilo. Las cícadas producen compuestos tóxicos (cicasina) que las protegen de herbívoros no especializados, pero que no afectan a los polinizadores específicos (Offer et al., 2023).
Ginkgo (Ginkgo biloba) — polinización anemófila, aunque el polen carece de sacos aéreos. La gota polinizadora es abundante. Los óvulos, sobre pedúnculos cortos, cuelgan hacia abajo, lo que hace que la gota sea fácilmente accesible al viento. Tras la polinización, el micrópilo se cierra (Offer et al., 2023; Simpson, 2019).
Gnetófitas (Gnetophyta) — en Ephedra, la polinización es anemófila pero con participación de la gota polinizadora; al mismo tiempo, los insectos pueden beber esta gota y transportar el polen. En Gnetum y Welwitschia, los polinizadores principales son insectos (moscas, escarabajos, avispas) (Yang et al., 2024).

En la siguiente sección se abordará la fecundación — la etapa final de la reproducción sexual en las gimnospermas.

7. Fecundación

La fecundación en las gimnospermas es la fusión del gameto masculino (espermacio o espermatozoide) con el gameto femenino (ovocélula) para formar un cigoto diploide (2_n_), del cual se desarrolla el embrión del esporofito. A diferencia de las angiospermas, donde la fecundación ocurre poco después de la polinización (de unas horas a varios días), en las gimnospermas existe un intervalo temporal prolongado entre la polinización y la fecundación — la pausa postpolinización (Mauseth, 2017; Raven et al., 2013). En el pino, este intervalo es de 12 a 14 meses; en el abeto, de 6 a 8 meses; en los cipreses, de 3 a 4 semanas; y en el enebro, la fecundación puede ocurrir en el mismo año (Odintsova & Rugusova, 2013; Beck, 2010).

7.1. Dos tipos de fecundación: zooidogamia y sifonogamia

En las gimnospermas se encuentran dos tipos de transporte de los gametos masculinos hasta la ovocélula (Breygina et al., 2021; Simpson, 2019):

Zooidogamia (del griego zōon — animal y gamos — unión) — fecundación mediante espermatozoides móviles provistos de flagelos. Este tipo se conserva en las cícadas (Cycadophyta) y en Ginkgo biloba. En estos grupos, el tubo polínico no transporta los espermacios directamente a la ovocélula, sino que cumple una función haustorial — absorbe nutrientes del tejido del nucelo y los acumula para el desarrollo de los espermatozoides. Los espermatozoides se liberan de la parte basal degradada del gametofito masculino y nadan activamente en el líquido de fecundación hacia el arquegonio (Offer et al., 2023; Raven et al., 2013).
Sifonogamia (del griego siphōn — tubo) — fecundación mediante espermacios inmóviles que son transportados hasta la ovocélula a través del tubo polínico. Característica de las coníferas (Pinopsida) y gnetófitas (Gnetophyta). El tubo polínico crece a través de los tejidos del nucelo, penetra en el arquegonio y libera dos espermacios (o dos núcleos espermáticos) directamente en el citoplasma de la ovocélula (Breygina et al., 2021; Mauseth, 2017). Este tipo de fecundación liberó por completo a las plantas con semilla de la necesidad de agua libre para el movimiento de los gametos.

7.2. Finalización del desarrollo del gametofito masculino y formación de los espermacios

En las coníferas (ejemplo del pino), tras la polinización y la germinación del tubo polínico, la célula generativa del grano de polen se divide, formando una célula pedicelar (estéril) y una célula espermatógena (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017). La célula espermatógena se divide mitóticamente, dando dos espermacios — gametos masculinos sin flagelos. En la mayoría de las coníferas, ambos espermacios tienen tamaño y estructura similares, pero en algunas especies uno de ellos es más grande y funcionalmente más activo (Odintsova & Rugusova, 2013). Para entonces, el tubo polínico, creciendo lentamente a través del nucelo, ha alcanzado el arquegonio.

En las cícadas y el ginkgo, la célula generativa experimenta una serie de divisiones, dando lugar a dos (o más) espermatozoides multiflagelados. En las cícadas, los espermatozoides son extremadamente grandes (hasta 0,5 mm de diámetro en Zamia) y poseen entre 2 500 y 50 000 flagelos (Offer et al., 2023; Simpson, 2019). En el ginkgo, los espermatozoides son más pequeños (alrededor de 0,1 mm) y tienen unos 1000 flagelos (Norstog et al., 2004, citado en Offer et al., 2023). La formación de los espermatozoides se completa dentro del grano de polen, tras lo cual la parte basal del gametofito masculino se rompe y los gametos móviles salen a la cámara arquegonial — una cavidad entre el nucelo y el gametofito femenino.

En las gnetófitas (Ephedra, Gnetum, Welwitschia), el desarrollo del gametofito masculino es similar al de las coníferas, pero con particularidades: en Ephedra, la célula espermatógena produce dos espermacios desiguales, uno de los cuales fecunda la ovocélula, mientras que el otro se fusiona con el núcleo canalicular ventral en el arquegonio, lo que recuerda a la doble fecundación (Friedman, 1990; Yang et al., 2024). En Gnetum y Welwitschia, los arquegonios están ausentes, y la fecundación ocurre en el tejido sincitial del gametofito femenino, fusionándose ambos espermacios con diferentes núcleos femeninos (aunque el segundo producto de fusión degenera) (Odintsova & Rugusova, 2013; Simpson, 2019).

7.3. Proceso de fusión de los gametos

En las coníferas, el tubo polínico, al alcanzar el cuello del arquegonio, penetra en él y se rompe, liberando dos espermacios. Uno de los espermacios se fusiona con el núcleo de la ovocélula, formando un cigoto (2_n_). El segundo espermacio degenera. En algunas especies (por ejemplo, en la falsa tsuga), se observa la fecundación de una ovocélula por dos espermacios, pero ese cigoto suele ser inviable (Mauseth, 2017). En el pino, la fecundación ocurre a finales de la primavera o principios del verano, aproximadamente un año después de la polinización (Raven et al., 2013).

En las cícadas y el ginkgo, los espermatozoides, liberados en la cámara arquegonial, nadan activamente mediante sus flagelos hacia el cuello del arquegonio. La quimiotaxis (probablemente basada en secreciones de las células del cuello o de la ovocélula) dirige su movimiento. Uno de los espermatozoides penetra en la ovocélula y se produce la fusión de los núcleos (Offer et al., 2023). Normalmente, en cada arquegonio se forma un cigoto, pero en un mismo gametofito femenino pueden fecundarse varios arquegonios (ver sección 7.4).

7.4. Poliembrionía

La poliembrionía — el desarrollo de más de un embrión a partir de un mismo óvulo — es frecuente en las gimnospermas (Raven et al., 2013; Beck, 2010). Se distinguen dos tipos:

Poliembrionía simple — debido a la presencia de varios arquegonios en un mismo gametofito femenino, cada uno de los cuales puede ser fecundado y dar lugar a un cigoto. En el pino, de 2 a 3 arquegonios suelen ser fecundados todos, y varios cigotos comienzan su desarrollo (Mauseth, 2017).
Poliembrionía por escisión — a partir de un solo cigoto, mediante la división del proembrión (etapa temprana del embrión), se forman varios embriones genéticamente idénticos. Es característica de muchas coníferas, incluidos el pino, la pícea y la falsa tsuga (Raven et al., 2013).

A pesar de la iniciación múltiple de embriones, en la semilla madura normalmente solo se conserva un embrión; los demás degeneran o son suprimidos en su desarrollo. En algunas especies (por ejemplo, en algunos pinos), hasta un 3–4 % de las semillas pueden contener dos o más embriones normalmente desarrollados, lo que ocasionalmente da lugar a la germinación de varias plántulas a partir de una sola semilla (Beck, 2010).

La poliembrionía también es común en las cícadas. Por ejemplo, en Microcycas, un solo gametofito femenino puede contener hasta 200 arquegonios, muchos de los cuales son fecundados (Odintsova & Rugusova, 2013; Offer et al., 2023).

7.5. Comparación de la fecundación en diferentes grupos de gimnospermas

Tabla. Tipos de fecundación en las gimnospermas actuales (según Raven et al., 2013; Yang et al., 2024; Offer et al., 2023).

Grupo	Tipo de fecundación	Movilidad de los gametos masculinos	¿El tubo polínico transporta los gametos?	Características distintivas
Cícadas (Cycadophyta)	Zooidogamia	Sí, espermatozoides multiflagelados	No, el tubo es haustorial	Espermatozoides muy grandes (hasta 0,5 mm)
Ginkgo (Ginkgo biloba)	Zooidogamia	Sí, espermatozoides multiflagelados (aprox. 1000 flagelos)	No, el tubo es haustorial	La fecundación ocurre a menudo tras la caída del óvulo
Coníferas (Pinopsida, excepto gnetófitas)	Sifonogamia	No, espermacios inmóviles	Sí, el tubo penetra en el arquegonio	Larga pausa entre polinización y fecundación (hasta 14 meses)
Gnetófitas (Gnetophyta)	Sifonogamia (con elementos de doble fecundación)	No, espermacios inmóviles	Sí	En Ephedra — fecundación del núcleo canalicular ventral; en Gnetum y Welwitschia arquegonios ausentes

En la siguiente sección se abordará la etapa final del ciclo reproductivo: el desarrollo de la semilla.

8. Desarrollo de la semilla

La semilla es el producto final del ciclo reproductivo de las gimnospermas. Se forma a partir del óvulo tras la fecundación y representa una estructura compleja y multicomponente que contiene el embrión (joven esporofito), reservas nutritivas y una cubierta seminal protectora (Raven et al., 2013; Simpson, 2019). A diferencia de las angiospermas, la semilla de las gimnospermas no está encerrada en un fruto; se encuentra expuesta sobre la superficie de las escamas seminales o sus homólogos (Mauseth, 2017).

8.1. Desarrollo del embrión a partir del cigoto

Tras la fecundación, el cigoto (2_n_) comienza a dividirse por mitosis. En la mayoría de las gimnospermas, las primeras divisiones del cigoto van acompañadas de la formación de un suspensor — una estructura celular que empuja el proembrión en desarrollo hacia el interior del endospermo haploide (gametofito femenino). El suspensor puede ser unicelular o multicelular, y en algunas coníferas (por ejemplo, en el pino) se ramifica, dando lugar a la poliembrionía por escisión (Beck, 2010; Mauseth, 2017).

Secuencia de la embriogénesis en el pino (Raven et al., 2013; Yakovlev et al., 2018):

El cigoto se divide, produciendo cuatro células (células proembrionarias).
A partir de las cuatro células se forman cuatro complejos embrionarios — cada uno con su propio suspensor y proembrión. Esta es la etapa inicial de la poliembrionía por escisión.
Los suspensores se alargan activamente, introduciendo los proembriones en el tejido del endospermo.
Durante el desarrollo posterior, normalmente solo un proembrión da lugar a un embrión completo; los demás degeneran.
El embrión se diferencia: se forman la radícula (raíz), el hipocótilo, varios cotiledones (en el pino, generalmente 4–15; en el abeto, 4–8; en la pícea, 6–12) y la plúmula con el ápice del tallo (Raven et al., 2013; Simpson, 2019).

En las cícadas y el ginkgo, el desarrollo del embrión también incluye un suspensor, pero el número de cotiledones es dos (en cícadas — dos cotiledones; en ginkgo — dos, pero uno puede estar reducido) (Offer et al., 2023). En las gnetófitas (Gnetum, Welwitschia), el embrión se desarrolla sin un suspensor típico, a partir del tejido sincitial del gametofito femenino (Yang et al., 2024).

8.2. Formación de la cubierta seminal y del tejido nutritivo

Paralelamente a la embriogénesis, se producen cambios en los tegumentos del óvulo (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017):

El integumento se engrosa y se esclerifica (se vuelve leñoso), transformándose en una cubierta seminal dura (testa). En muchas coníferas, la cubierta seminal puede estar alada — se forma un ala que facilita la dispersión por el viento (en pino, pícea, alerce).
El nucelo (megasporangio) a menudo se comprime y se convierte en una fina película adherida a la cara interna de la cubierta seminal.
El gametofito femenino (endospermo haploide) acumula sustancias de reserva (proteínas, lípidos, almidón) y se convierte en el principal tejido de almacenamiento de la semilla. En las gimnospermas, el endospermo es haploide y genéticamente idéntico al gametofito materno (Raven et al., 2013; Beck, 2010).

En una semilla madura de pino, debajo de la cubierta dura se encuentra una fina capa de película (resto del nucelo), luego un tejido masivo de endospermo haploide blanco o amarillento, y en su interior el embrión con varios cotiledones. En las semillas de cícadas y ginkgo, el endospermo también ocupa la mayor parte del volumen, mientras que la cubierta seminal se diferencia en tres capas: una externa carnosa (sarcotesta), una media pétrea (esclerotesta) y una interna membranosa (endotesta) (Offer et al., 2023; Simpson, 2019).

8.3. Maduración y dispersión de las semillas

El tiempo de maduración de las semillas varía entre los grupos (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017):

En el pino, los conos femeninos permanecen en el árbol durante 1,5–2 años después de la polinización. En el segundo otoño (o en la primavera del tercer año), las escamas del cono se abren y las semillas se liberan (las semillas aladas del pino son dispersadas por el viento).
En la pícea y el abeto, los conos a menudo se desintegran en escamas sobre el árbol, liberando las semillas.
En el alerce, los conos son pequeños, maduran en el primer año; las semillas se liberan en otoño.
En los cipreses y enebros, las semillas están encerradas en conos leñosos o carnosos (gálbulos), que son consumidos por aves y mamíferos — dispersores de semillas (zoocoria) (Yakovlev et al., 2018).
En las cícadas, las semillas suelen tener colores brillantes (sarcotesta roja, anaranjada o amarilla), lo que atrae a animales (aves, roedores, murciélagos) que las dispersan (Offer et al., 2023).
En el ginkgo, la capa externa de la cubierta seminal (sarcotesta) es carnosa y, al madurar, desprende un olor desagradable (ácido butírico); su dispersión la realizan probablemente pequeños mamíferos (actualmente, sobre todo por el ser humano) (Simpson, 2019).

8.4. Germinación de la semilla

Una semilla de gimnosperma, al encontrar condiciones favorables (humedad, temperatura, aireación), germina. El proceso de germinación incluye (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017):

Imbibición de la semilla — absorción de agua.
Ruptura de la cubierta seminal en la zona del micrópilo.
Emergencia de la radícula (raíz embrionaria) — se fija en el sustrato y comienza a absorber agua y minerales.
Los cotiledones emergen a la superficie o permanecen en el suelo (el tipo de germinación depende de la especie). En el pino, los cotiledones salen a la luz (germinación epígea) y se convierten en las primeras hojas fotosintéticas de la plántula. En el ginkgo y las cícadas, los cotiledones suelen permanecer bajo tierra (germinación hipógea), y la plántula se nutre inicialmente del endospermo (Offer et al., 2023).
Inicio del crecimiento del brote principal (epicótilo), con la formación de las primeras hojas verdaderas — acículas (en el pino) u hojas de forma característica.

A diferencia de las angiospermas, las reservas nutritivas de la semilla de gimnosperma se agotan lentamente, ya que el endospermo es voluminoso. Las plántulas de gimnospermas suelen ser capaces de sobrevivir en condiciones de sombra y baja humedad durante más tiempo que muchas plántulas de angiospermas (Torre et al., 2020).

8.5. Importancia biológica de la semilla

La aparición de la semilla fue una de las arromorfosis más importantes en la evolución de las plantas terrestres (Graham et al., 2014). La semilla proporciona (Raven et al., 2013; Simpson, 2019):

Protección del embrión — la cubierta seminal protege contra la desecación, daños mecánicos y, en parte, contra la depredación.
Nutrición — el endospermo haploide contiene sustancias de reserva esenciales para el crecimiento inicial de la plántula.
Dispersión — las semillas están provistas de adaptaciones para la dispersión por el viento (alas), por animales (cubiertas carnosas) o por el agua.
Dormancia — las semillas pueden mantener su viabilidad durante muchos años y germinar cuando se dan condiciones favorables (la estratificación en coníferas — enfriamiento obligado para activar el embrión).

En las gimnospermas, la semilla es la unidad de dispersión, mientras que en las pteridofitas lo es la espora. La semilla posee unas capacidades adaptativas incomparablemente superiores, lo que explica el éxito de las plantas con semilla en regiones áridas y frías.

En la sección final, resumiremos y consideraremos la importancia del ciclo de desarrollo de las gimnospermas para la ecología y la actividad económica humana.

9. Comparación de los ciclos de desarrollo de las gimnospermas con grupos previamente estudiados

Para comprender la lógica evolutiva de la formación del ciclo de desarrollo de las gimnospermas, es necesario compararlo con los ciclos de grupos anteriores de plantas superiores — briófitos (Bryophyta s.l.) y pteridofitas (Polypodiophyta). En el marco de este proyecto educativo, también es útil señalar las principales diferencias con las angiospermas, aunque el análisis detallado de estas últimas se presenta en un artículo aparte (Graham et al., 2014; Raven et al., 2013).

La tabla 2 presenta las características clave de cuatro tipos de ciclos vitales: briófitos, helechos (plantas vasculares sin semilla), gimnospermas y angiospermas.

Tabla. Comparación de los ciclos de desarrollo en plantas superiores (según Mauseth, 2017; Raven et al., 2013; Simpson, 2019; Beck, 2010)

Característica	Briófitos (ejemplo: musgos)	Pteridofitas (ejemplo: helechos)	Gimnospermas (ejemplo: pino)	Angiospermas (para comparación)
Generación dominante	Gametofito (planta verde)	Esporofito (planta grande con hojas y raíces)	Esporofito (árbol o arbusto)	Esporofito (hierbas, arbustos, árboles)
Tamaño e independencia del gametofito	Gametofito grande, independiente, fotosintético	Gametofito (prótalo) pequeño (unos mm), independiente, de vida corta	Gametofito muy reducido, se desarrolla dentro de la espora, completamente dependiente del esporofito (femenino — en el óvulo, masculino — en el grano de polen)	Gametofito máximamente reducido (grano de polen — 2–3 células, saco embrionario — 7 células, 8 núcleos)
Tipo de esporulación	Homospóricos	Principalmente homospóricos (heterosporia en algunas formas acuáticas)	Heterospóricos (micro y megasporas en esporangios diferentes)	Heterospóricos
Presencia de anteridios y arquegonios	Anteridios y arquegonios presentes en el gametofito	Anteridios y arquegonios presentes en el prótalo	Anteridios ausentes; arquegonios presentes (excepto gnetófitas)	Anteridios y arquegonios ausentes
Medio para la fecundación	Se requiere agua líquida libre (los espermatozoides nadan hasta la ovocélula)	Se requiere agua líquida libre (espermatozoides multiflagelados)	No se requiere agua (excepto cícadas y ginkgo); el tubo polínico transporta los espermacios (sifonogamia) o los espermatozoides nadan en el líquido de fecundación (zooidogamia)	No se requiere agua; el tubo polínico transporta dos espermacios; doble fecundación
Unidad de dispersión	Espora (haploide)	Espora (haploide)	Semilla (contiene embrión diploide, endospermo haploide y cubierta seminal)	Semilla (contiene embrión diploide, endospermo triploide y cubierta seminal, a menudo encerrada en un fruto)
Tejido nutritivo (de reserva) en la semilla	Ausente (el gametofito nutre al esporofito en etapas tempranas)	Ausente (el prótalo nutre al esporofito joven)	Endospermo haploide (resto del gametofito femenino)	Endospermo triploide (formado por doble fecundación)
Tiempo entre polinización y fecundación	No aplicable (no hay polinización)	No aplicable (no hay polinización)	Larga pausa (de 3–4 semanas a 12–14 meses)	Corta (de unas horas a varios días)
Poliembrionía	No característica	No característica	Frecuente (simple y por escisión)	Rara (excepciones — algunos cítricos)

Explicaciones de la tabla

Generación dominante. La evolución de las plantas superiores avanzó hacia el fortalecimiento del esporofito y la reducción del gametofito. En las gimnospermas, al igual que en los helechos, domina el esporofito, pero a diferencia de los helechos, sus gametofitos han perdido por completo la independencia (Raven et al., 2013).
Dependencia del agua. Este es un hito clave. En los musgos y helechos, los espermatozoides deben nadar hasta la ovocélula. En las gimnospermas (excepto cícadas y ginkgo), no se requiere agua — el tubo polínico transporta los espermacios. En cícadas y ginkgo, se conservan espermatozoides móviles, pero nadan no en agua libre, sino en el líquido secretado por el óvulo (zooidogamia) (Offer et al., 2023; Breygina et al., 2021).
Tejido nutritivo de la semilla. En las gimnospermas, el endospermo es haploide, ya que es un derivado directo del gametofito femenino. En las angiospermas, el endospermo es triploide y se forma mediante doble fecundación. Esta es una diferencia fundamental entre los dos grupos de plantas con semilla (Simpson, 2019).
Poliembrionía. En las gimnospermas (especialmente coníferas), a menudo se producen varios embriones a partir de un mismo óvulo, debido a la presencia de varios arquegonios y a la escisión del cigoto. En las angiospermas, la poliembrionía es una excepción rara (por ejemplo, embriones nucelares en algunos cítricos) (Raven et al., 2013; Mauseth, 2017).
Tiempo entre polinización y fecundación. En las gimnospermas, este intervalo es muy largo (hasta un año en el pino), mientras que en las angiospermas es mínimo. Esto se debe al lento desarrollo del gametofito femenino y a la necesidad de que el tubo polínico madure (Beck, 2010).

Por lo tanto, el ciclo de desarrollo de las gimnospermas ocupa una posición intermedia entre las plantas con semilla primitivas (helechos con semilla) y las angiospermas altamente organizadas, conservando rasgos de la antigua zooidogamia en algunos grupos y mostrando una sifonogamia avanzada en otros. En la siguiente sección se examinará la importancia de este ciclo para la agronomía y la silvicultura.

10. Importancia del ciclo de las gimnospermas para la agronomía y la ecología

El conocimiento del ciclo de desarrollo de las gimnospermas tiene un valor no solo teórico, sino también una gran importancia aplicada — para la silvicultura, la jardinería, la conservación de la naturaleza e incluso la industria farmacéutica. Las gimnospermas (especialmente las coníferas) ocupan aproximadamente el 39 % de la superficie forestal mundial y son la principal fuente de madera industrial, celulosa, papel y muchos productos químicos (Torre et al., 2020; Mauseth, 2017). Su biología reproductiva determina el éxito de la reforestación, el mejoramiento genético y la conservación de la biodiversidad.

10.1. Reforestación y producción de semillas

El prolongado ciclo de desarrollo de las gimnospermas — desde la polinización hasta la maduración de las semillas — crea problemas y desafíos específicos para la silvicultura (Raven et al., 2013; Yakovlev et al., 2018):

Largo período pre-reproductivo. El pino silvestre (Pinus sylvestris) comienza a producir semillas a los 10–15 años; la pícea, a los 20–30 años; algunas especies de araucarias, a los 40–50 años. Esto debe tenerse en cuenta al planificar huertos semilleros.
Años de cosecha (años mast). Muchas coníferas (pino, pícea, alerce) producen buenas cosechas de semillas no todos los años, sino con intervalos de 3 a 7 años. Esto se debe al gasto energético en la formación de conos y a la dependencia de las condiciones climáticas en el momento de la polinización (Mauseth, 2017).
Estratificación de las semillas. Las semillas de la mayoría de las coníferas necesitan un período frío prolongado (estratificación) para romper la dormancia del embrión. Es una adaptación al reposo invernal; en los viveros forestales, la estratificación se simula artificialmente (almacenamiento en arena húmeda a baja temperatura durante 1–3 meses) (Beck, 2010).
Almacenamiento de semillas. Gracias a la cubierta seminal dura y al bajo metabolismo, las semillas de gimnospermas pueden mantener su viabilidad durante varios años (en el pino, hasta 5–7 años) con un almacenamiento adecuado en un lugar seco y fresco (Raven et al., 2013).

10.2. Mejoramiento genético y mejora genética

El conocimiento del ciclo de desarrollo permite llevar a cabo programas de mejora con gimnospermas. La polinización controlada (aislamiento de los conos femeninos antes de la polinización, aplicación manual de polen de árboles masculinos seleccionados) se utiliza ampliamente en el mejoramiento de pino, pícea y alerce para obtener familias híbridas con crecimiento mejorado, calidad de la madera y resistencia a enfermedades (Torre et al., 2020). Sin embargo, el largo ciclo (desde la polinización hasta la evaluación de la progenie, que tarda 10–15 años) ralentiza considerablemente el proceso de mejora.

Los métodos de micropropagación (cultivo de tejidos) en gimnospermas han sido desarrollados, pero su eficiencia es menor que en angiospermas debido a las dificultades de regeneración a partir de células somáticas de árboles adultos (Mauseth, 2017). No obstante, para especies raras (por ejemplo, Wollemia nobilis), estos métodos son críticos para la conservación.

10.3. Manejo de plagas y enfermedades y su relación con el ciclo reproductivo

En las coníferas, a menudo existe una relación entre el estado reproductivo y la susceptibilidad a insectos plaga (escolítidos, cerambícidos) y hongos patógenos (royas, pudrición de raíces) (Torre et al., 2020). Los árboles debilitados por el gasto de recursos en la formación de conos y semillas son más vulnerables a las plagas. El conocimiento de la fenología de la floración y la producción de semillas ayuda a predecir brotes de plagas (por ejemplo, la polilla del alerce siberiano) y a planificar medidas de protección.

Algunos compuestos defensivos (terpenos, compuestos fenólicos) en las coníferas se sintetizan en los órganos reproductivos y afectan la viabilidad del polen y las semillas. Los marcadores genéticos asociados a la resistencia pueden utilizarse en el mejoramiento (Torre et al., 2020).

10.4. Papel ecológico de las gimnospermas y sus semillas

Las gimnospermas desempeñan un papel clave en los ecosistemas boreales y de montaña (Raven et al., 2013; Simpson, 2019):

Base alimenticia para animales. Las semillas de coníferas ("piñones" del pino siberiano, semillas de abeto, pícea, alerce) son una fuente de alimento crucial para muchas especies de aves (picogordos, arrendajos, cascanueces), ardillas, ardillas listadas, osos y otros mamíferos. El cascanueces (Nucifraga caryocatactes) almacena semillas de pino cedro para el invierno, contribuyendo a su dispersión (zoocoria).
Formación de microclima y suelo. La hojarasca de acículas y conos, así como las semillas en descomposición, participan en la formación del mantillo forestal, influyen en la acidez del suelo y en el ciclo de nutrientes.
Regulación hídrica y control de la erosión. Los sistemas radiculares de los bosques de coníferas fijan el suelo y previenen la erosión en laderas.

En algunas regiones (Mediterráneo, Himalaya, oeste de América del Norte), las gimnospermas (cedros, pinos, abetos) forman el límite superior del bosque, desempeñando un papel decisivo en el mantenimiento del balance hídrico de las zonas montañosas (Mauseth, 2017).

10.5. Uso medicinal y alimentario

Diversas partes de las gimnospermas relacionadas con su ciclo reproductivo son utilizadas por el ser humano (Torre et al., 2020; Yakovlev et al., 2018):

Semillas ("piñones") — producto alimenticio valioso (pino siberiano, pino coreano, pino piñonero — pino de Italia). Contienen hasta un 60 % de grasas y un 20 % de proteínas.
Polen — utilizado en la medicina tradicional como inmunomodulador y tónico general (pino, pícea). El polen de pino contiene flavonoides, carotenoides y fitohormonas.
Brotes y yemas jóvenes (pino, pícea, abeto) — materia prima para decocciones e infusiones utilizadas en afecciones respiratorias.
Resina (oleorresina) — recolectada de los troncos dañados de coníferas. De ella se obtienen trementina, colofonia y se utiliza en apósitos medicinales.
Aceites esenciales de acículas y conos — componentes de inhalaciones, aromaterapia y desinfectantes.

10.6. Conservación y restauración de especies raras

Muchas gimnospermas están en peligro de extinción (por ejemplo, Wollemia nobilis, Metasequoia glyptostroboides, algunas especies de cipreses y podocarpáceas). Su biología reproductiva (ciclo largo, baja producción de semillas en años desfavorables, dependencia de polinizadores específicos en cícadas) debe tenerse en cuenta al diseñar programas de conservación ex situ e in situ (Yang et al., 2024). El establecimiento de colecciones en jardines botánicos y bancos de semillas — basado en el conocimiento de las características de germinación y almacenamiento de las semillas de gimnospermas — son medidas importantes.

Por lo tanto, el estudio del ciclo de desarrollo de las gimnospermas es esencial no solo para la botánica fundamental, sino también para abordar problemas prácticos en silvicultura, mejoramiento genético, medicina y conservación de la naturaleza.

Referencias

Beck, C. B. (2010). ‘Reproduction and the origin of the sporophyte’, in An Introduction to Plant Structure and Development: Plant Anatomy for the Twenty-First Century. Cambridge, UK: Cambridge University Press, pp. 361-397.
Breygina, M., Klimenko, E., Schekaleva, O. (2021). ‘Pollen Germination and Pollen Tube Growth in Gymnosperms’, Plants, 10(7), 1301. doi: 10.3390/plants10071301 (PubMed)
Evert, R.F., Eichhorn, S.E. (2013). ‘Gymnosperms’, in Raven Biology of Plants. New York: W.H. Freeman, 430-456.
Graham, L.E., Graham, J.M., Wilcox, L.W. (2014). ‘Reproduction, Meiosis, and Life Cycles’, in Plant Biology. Harlow: Pearson Education Limited, pp. 267-286.
Matsunaga, K.K.S. (2025). ‘Homology and heterochrony in the evolution of conifer seed cones’, New Phytologist, 249(6), 2696-2713. doi: 10.1111/nph.70783 (PubMed)
Mauseth, J. D. (2017). ‘Seed Plants I: Seed Plants Without Flowers (“Gymnosperms”)’, in Botany: An Introduction to Plant Biology. Burlington, MA: Jones & Bartlett Learning, ch. 22.
Odintsova, А., Rugusova, A. (2013). ‘Peculiarities of the reproductive processes in the Gymnosperms. Gametophytes’ development, рollination and fertilization’, Studia Biologica, 7(2), 217-238. doi: 10.30970/sbi.0702.296
Offer, E., Moschin, S., Nigris, S., Baldan, B. (2023). ‘Reproductive Mechanisms inGinkgoandCycas: Sisters but not Twins’, Critical Reviews in Plant Sciences, 42(5), 283-299. doi: 10.1080/07352689.2023.2235173
Shan, H., Kong, H. (2021). ‘The genome of Ginkgo biloba refined’, Nature Plants, 7(6), 714-715. doi: 10.1038/s41477-021-00935-9 (PubMed)
Simpson, M. G. (0). ‘Evolution and Diversity of Woody and Seed Plants’, in Plant Systematics. Amsterdam: Academic Press (imprint of Elsevier), 293-355.
Torre, A.R.D.L., Piot, A., Liu, B., Wilhite, B., Weiss, M., Porth, I. (2019). ‘Functional and morphological evolution in gymnosperms: A portrait of implicated gene families’, Evolutionary Applications, 13(1), 210-227. doi: 10.1111/eva.12839 (PubMed)
Yang, Y., Yang, Z., Ferguson, D.K. (2024). ‘The Systematics and Evolution of Gymnosperms with an Emphasis on a Few Problematic Taxa’, Plants, 13(16), 2196. doi: 10.3390/plants13162196 (PubMed)
Яковлев, Г. П., Челомбитько, В. А., Дорофеев, В. И. (2008). ‘Семенные растения. Голосеменные [Seed plants. Gymnosperms]’, in Ботаника [Botany]. Санкт-Петербург: СпецЛит, pp. 365-384.