Factores de estrés del modelo

Calcio (Ca²⁺) como segundo mensajero

El aumento de Ca²⁺ en el citosol es uno de los eventos más tempranos durante el estrés. Los iones calcio se unen a proteínas fijadoras de calcio —calmodulina y proteínas similares a calcineurina B (CBL). Estas proteínas, a su vez, activan proteínas quinasas, incluidas las proteínas quinasas dependientes de Ca²⁺ (CDPK) y las proteínas quinasas interactuantes con CBL (CIPK) (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). La activación de quinasas desencadena una cascada de fosforilación de otras proteínas diana.

Ácido abscísico (ABA) como la principal señal hormonal

El ácido abscísico (ABA) es la fitohormona clave que media la respuesta de la planta al déficit hídrico (Schopfer & Brennicke, 2016; Hopkins & Hüner, 2009). Es interesante que el ABA se sintetiza tanto en raíces como en hojas. En condiciones de sequía:

1. Se activa la síntesis de ABA en las raíces;

2. El ABA se transporta por el xilema hacia las hojas;

3. Simultáneamente, se intensifica la síntesis propia de ABA en las hojas.

La síntesis de ABA a partir de precursores carotenoides (violaxantina) está catalizada por la enzima NCED (9‑cis‑epoxicarotenoide dioxigenasa). La actividad de esta enzima aumenta bruscamente al disminuir el potencial hídrico.

Además, el pH de la savia del xilema influye en la propagación de la señal. Durante la sequía, el pH de la savia xilemática puede aumentar, lo que favorece la liberación de ABA desde los depósitos en el apoplasto (Lambers & Oliveira, 2019).

Cascadas MAPK

Las proteínas quinasas activadas por mitógenos (MAPK) son un elemento universal de las vías de señalización en eucariotas. La activación de cascadas MAPK se observa durante el déficit hídrico y conduce a la fosforilación de factores de transcripción (Kosová et al., 2020).

Cierre de los estomas

Esta es la respuesta defensiva más rápida y más efectiva (Schopfer & Brennicke, 2016; Hopkins & Hüner, 2009). Bajo la acción del ABA en las células oclusivas:

1. Se produce salida de iones K⁺ y aniones Cl⁻;

2. Aumenta la concentración de Ca²⁺ en el citosol;

3. La membrana se despolariza;

4. Cae la turgencia de las células oclusivas;

5. La hendidura estomática se cierra.

El cierre estomático limita drásticamente la transpiración, reduciendo la pérdida de agua, pero al mismo tiempo disminuye la entrada de CO₂ a la hoja.

Inhibición del crecimiento

La caída de la turgencia y el cambio en el equilibrio hormonal (aumento de ABA, descenso de auxinas y citoquininas) conducen a la inhibición de la elongación celular (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). El crecimiento de hojas y tallos se ralentiza o se detiene —una reacción adaptativa dirigida a reducir la superficie de evaporación.

Regulación osmótica

En las células se acumulan osmolitos compatibles —sustancias orgánicas de bajo peso molecular que reducen el potencial hídrico de la célula sin alterar el metabolismo (Lambers & Oliveira, 2019; Schopfer & Brennicke, 2016). Entre ellos se incluyen:

• Prolina —uno de los aminoácidos más importantes en la osmorregulación;
• Glicina betaina —un osmoprotector eficaz;
• Azúcares (sacarosa, fructanos) y alcoholes de azúcar (sorbitol, manitol).

La síntesis de osmolitos se activa a nivel transcripcional. Por ejemplo, la enzima clave de la síntesis de prolina —pirrolina‑5‑carboxilato sintetasa (P5CS)— se induce durante la sequía (Sharma & Dubey, 2020).

Defensa antioxidante

Cuando los estomas se cierran, la entrada de CO₂ a los cloroplastos disminuye, lo que lleva a una sobre‑reducción de la cadena de transporte de electrones fotosintética y a la formación de especies reactivas de oxígeno (ROS). Se activan enzimas antioxidantes: superóxido dismutasa (SOD), catalasa, ascorbato peroxidasa, así como antioxidantes no enzimáticos —ascorbato, glutatión, tocoferoles (Medvedev, 2012; Schopfer & Brennicke, 2016).

Síntesis de proteínas de estrés

En respuesta a la sequía se activa la expresión de genes que codifican proteínas LEA (Late Embryogenesis Abundant) y dehidrinas (Sharma & Dubey, 2020; Medvedev, 2012). Estas proteínas son altamente hidrofílicas y cumplen funciones protectoras:

• Estabilizan membranas y proteínas;
• Fijan y retienen agua;
• Previenen la agregación de proteínas desnaturalizadas.

Cambio en la relación raíz/vástago

Durante una sequía prolongada, el crecimiento de las raíces puede continuar mientras que el crecimiento del vástago se frena. La relación raíz‑vástago aumenta —esto permite a la planta aumentar la superficie absorbente en busca de agua (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Desnaturalización de proteínas

Al calentarse, las proteínas comienzan a desplegarse —pierden su conformación nativa. Esto conduce a:

• Pérdida de actividad enzimática;
• Exposición de regiones hidrofóbicas que normalmente están ocultas en el interior de la glóbulo;
• Agregación —unión de moléculas desnaturalizadas entre sí mediante contactos hidrofóbicos.

Son especialmente sensibles a la desnaturalización térmica las enzimas de la fotosíntesis, en primer lugar la RuBisCO (enzima clave del ciclo C3) y la RuBisCO activasa, necesaria para su activación (Schopfer & Brennicke, 2016; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). Ya a 35–40 °C la actividad de estas enzimas comienza a disminuir.

Daño al fotosistema II

Uno de los blancos más sensibles del estrés térmico es el fotosistema II (FS II) —el complejo liberador de oxígeno ubicado en las membranas tilacoidales de los cloroplastos (Nakamoto & Akter, 2020; Schopfer & Brennicke, 2016). Lo primero que se daña es el complejo liberador de oxígeno (CLO) —el cúmulo proteico‑manganeso que cataliza la ruptura del agua. Al calentar hasta 40–45 °C, este complejo se inactiva, lo que provoca:

• Alteración de la transferencia de electrones desde el agua hacia el P680;
• Acumulación de componentes reducidos de la cadena de transporte de electrones;
• Formación de especies reactivas de oxígeno (ROS).

También se ve afectado el centro de reacción del FS II, especialmente la proteína D1, que tiene el recambio más alto entre todas las proteínas vegetales y necesita reparación constante (Hopkins & Hüner, 2009).

Cambio en la fluidez de las membranas

Al aumentar la temperatura, los lípidos de membrana se vuelven más fluidos. Esto altera:

• El funcionamiento de las proteínas de membrana —canales, transportadores, receptores;
• La conductancia protónica de las membranas;
• El acoplamiento del transporte electrónico con la fotofosforilación y la fosforilación oxidativa (Schopfer & Brennicke, 2016).

Como resultado, disminuye la eficiencia de la síntesis de ATP y la célula sufre un déficit energético.

Déficit hídrico como factor secundario

A alta temperatura, la transpiración aumenta bruscamente. Si la entrada de agua desde el suelo es limitada, esto conduce al desarrollo de un déficit hídrico —la llamada sequía térmica (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). Así, el estrés térmico puede desencadenar una cascada de alteraciones secundarias que amplifican el daño.

Fluidez de membrana como sensor primario

Según las ideas actuales, la percepción primaria del calor está relacionada con cambios en la fluidez de la membrana (Schopfer & Brennicke, 2016). Los lípidos de membrana al calentarse se vuelven más móviles. Este cambio en el estado físico de la membrana afecta la conformación de las proteínas receptoras insertadas en ella.

Se cree que los quinasas similares a receptores y las quinasas histidina de dos componentes actúan como sensores térmicos, capaces de cambiar su actividad dependiendo del estado físico de la bicapa lipídica. En cianobacterias se ha identificado la quinasa histidina Hik33, sensible a cambios en la fluidez de la membrana al calentarse (Schopfer & Brennicke, 2016). En plantas superiores se están investigando activamente mecanismos análogos.

Desnaturalización de proteínas como señal

Las proteínas parcialmente desnaturalizadas que exponen regiones hidrofóbicas sirven como otra señal. Estas proteínas "anormales" son reconocidas por los sistemas de control de calidad de proteínas en la célula, lo que desencadena cascadas de señalización y activación de programas protectores (Nakamoto & Akter, 2020).

Señal de calcio

Como en otros tipos de estrés, durante el estrés térmico se observa una rápida entrada de Ca²⁺ al citosol (Schopfer & Brennicke, 2016). El calcio actúa como un segundo mensajero universal, activando quinasas dependientes de calcio y desencadenando cascadas de fosforilación.

Factores de choque térmico (HSF)

Las plantas poseen una gran familia de HSF (de 19 a 52 genes en diferentes especies), divididos en clases A, B y C (Nakamoto & Akter, 2020; Schopfer & Brennicke, 2016). Los HSF de clase A1 desempeñan un papel clave en la respuesta primaria —son los "reguladores maestros" del choque térmico.

Mecanismo de activación de HSF (Schopfer & Brennicke, 2016; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006):

1. A temperatura normal, el HSF se encuentra en el citoplasma como un monómero inactivo unido a chaperonas moleculares (principalmente Hsp70 y Hsp90).

2. Al aumentar la temperatura, estas chaperonas son "distraídas" para unirse a proteínas desnaturalizadas.

3. El HSF se libera, forma un homotrímero y se transloca al núcleo.

4. En el núcleo, el trímero de HSF se une al elemento de choque térmico (HSE) en las regiones promotoras de los genes HSP.

5. Se inicia la transcripción de los genes HSP, y se puede detectar ARNm de HSP ya 3–5 minutos después del inicio del calentamiento (Nakamoto & Akter, 2020; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Importante: los genes de choque térmico carecen de intrones, es decir, no requieren splicing. Esto asegura la máxima velocidad de su activación —una condición crítica para la supervivencia durante un aumento rápido de la temperatura (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Vías dependientes de calcio

Paralelamente a la vía de HSF, se activan las señales de calcio y las cascadas MAPK (Kosová et al., 2020; Schopfer & Brennicke, 2016). Estas modulan la actividad de los HSF y de otros factores de transcripción.

ABA y otras fitohormonas

Bajo estrés térmico también puede aumentar el contenido de ABA, aunque su papel aquí es menos pronunciado que en la sequía (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). El ABA promueve el cierre estomático, limitando la pérdida de agua. También se intensifica la síntesis de etileno, que participa en la regulación de las respuestas defensivas.

Síntesis de proteínas de choque térmico (HSP)

Este es el componente central de la respuesta térmica. Las HSP son chaperonas moleculares que cumplen funciones protectoras (Nakamoto & Akter, 2020; Schopfer & Brennicke, 2016).

Principales familias de HSP en plantas:

Son especialmente interesantes las HSP pequeñas —son holdasas independientes de ATP que crean depósitos temporales para proteínas desnaturalizadas, evitando su agregación. Luego, estas proteínas son transferidas a sistemas de chaperonas dependientes de ATP (Hsp70 y Hsp100) para su replegamiento o degradación (Nakamoto & Akter, 2020).

Es importante señalar que no todas las HSP son térmicas. Algunas de ellas (p. ej., Hsp70, Hsp90) están presentes constitutivamente en la célula —se denominan proteínas cognadas de choque térmico (Hsc) y participan en procesos normales de plegamiento de proteínas, pero su síntesis también se intensifica bajo estrés (Kosová et al., 2020).

Cambio en la composición lipídica de las membranas

Durante la exposición prolongada a temperaturas elevadas se produce una adaptación de las membranas: aumenta el contenido de ácidos grasos saturados, lo que reduce la fluidez excesiva y aumenta la estabilidad térmica de las membranas (Schopfer & Brennicke, 2016). Este proceso requiere tiempo y síntesis de nuevas moléculas.

Aumento de la transpiración

Ante un calor de corta duración, la planta puede aumentar la transpiración para refrescar las hojas. Este es un mecanismo eficaz, pero solo funciona si el suministro de agua desde el suelo es suficiente. Cuando se combinan calor y sequía, la transpiración se limita por el cierre estomático y el enfriamiento se vuelve imposible.

Defensa antioxidante

Durante el estrés térmico, como en otros tipos de estrés, aumenta la formación de especies reactivas de oxígeno (ROS), especialmente en los cloroplastos debido al daño del FS II. Se activan sistemas antioxidantes enzimáticos y no enzimáticos (Schopfer & Brennicke, 2016; Medvedev, 2012). Se intensifica la síntesis de superóxido dismutasa, catalasa, ascorbato peroxidasa y glutatión reductasa.

Inhibición de la síntesis de la mayoría de las proteínas

Durante el choque térmico, la síntesis de la mayoría de las proteínas "normales" se suprime drásticamente —es el bloqueo traduccional. Este bloqueo permite a la célula redirigir recursos hacia la síntesis de HSP y evitar la síntesis de proteínas que podrían dañarse o ensamblarse incorrectamente a alta temperatura (Schopfer & Brennicke, 2016).

Adquisición de termotolerancia

La exposición breve a una temperatura moderadamente alta (p. ej., 38 °C durante 30–60 minutos) hace que la planta sea más resistente a temperaturas críticamente altas (45–50 °C), que en condiciones normales serían letales. Este fenómeno se denomina termotolerancia adquirida (Nakamoto & Akter, 2020; Schopfer & Brennicke, 2016). El nivel de termotolerancia se correlaciona positivamente con la cantidad de HSP acumuladas y la duración de su persistencia.

Recuperación

Después de cesar el estrés térmico (retorno a la temperatura óptima):

1. La síntesis de HSP cesa —en pocos minutos los niveles de ARNm de HSP caen bruscamente.

2. Las HSP ya sintetizadas se degradan gradualmente con períodos de horas a días.

3. Se restablece la síntesis de proteínas normales.

4. Las proteínas dañadas se replegan (con ayuda de HSP) o se dirigen a degradación proteasomal (con participación de ubiquitina, también inducida por calor) (Nakamoto & Akter, 2020).

Importante: un estrés térmico breve puede no dejar daños visibles si las HSP tuvieron tiempo de cumplir su función protectora.

Aclimatación (adaptación a largo plazo)

Bajo exposición gradual o repetida a temperaturas elevadas, la planta puede aclimatarse al calor. Esto se manifiesta en:

1. Desplazamiento del óptimo térmico de la fotosíntesis hacia temperaturas más altas. Por ejemplo, en adelfa cultivada a 20 °C y 45 °C, las curvas de temperatura de la fotosíntesis se desplazan de modo que la temperatura óptima coincide con la temperatura de cultivo (Schopfer & Brennicke, 2016).

2. Cambio en la estabilidad térmica de las enzimas. Aparecen isoformas termoestables de enzimas; en cereales se induce una isoforma termoestable de la RuBisCO activasa que reemplaza a la termolábil a altas temperaturas (Schopfer & Brennicke, 2016).

3. Acumulación de HSP "de reserva". En plantas aclimatadas, el nivel basal de algunas HSP puede estar elevado.

4. Adaptación de la composición lipídica de las membranas.

Daño

A una temperatura demasiado alta (generalmente >45–50 °C para la mayoría de las plantas) o con un calentamiento demasiado rápido (cuando las HSP no tienen tiempo de sintetizarse), se producen daños irreversibles:

1. Desnaturalización irreversible de proteínas y su agregación;

2. Destrucción de membranas (fluidez excesiva, pérdida de función de barrera, fuga de iones);

3. Inactivación del FS II y de otras enzimas clave;

4. Desacoplamiento de la fosforilación oxidativa, cese de la síntesis de ATP;

5. Necrosis de tejidos y muerte de la planta (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Costo de la adaptación bajo estrés térmico: incluso una aclimatación exitosa requiere gasto de energía para la síntesis de HSP y la reorganización metabólica, lo que reduce la tasa de crecimiento, la productividad y el rendimiento (Schopfer & Brennicke, 2016).

Caso especial: helada

A temperaturas negativas, a las alteraciones de membrana se añade la formación de hielo. Primero, el hielo se forma extracelularmente —en los espacios intercelulares y en los vasos del xilema. Esto crea un potencial hídrico muy bajo en el espacio extracelular, y el agua comienza a salir de las células siguiendo el gradiente. Las células se deshidratan —se desarrolla una deshidratación por congelación (Schopfer & Brennicke, 2016; Li, 1994).

Si el enfriamiento es lento (como en la naturaleza en invierno), las células logran adaptarse a esta deshidratación. Si es rápido, el hielo se forma dentro de las células, lo que provoca la destrucción mecánica de las membranas y la muerte (Li, 1994; Schopfer & Brennicke, 2016).

Así, durante una helada, la alteración primaria es la formación de hielo, y la secundaria es la deshidratación, similar al estrés por sequía.

Sensores de membrana

Se cree que los sensores primarios del frío son quinasas histidina de dos componentes y quinasas similares a receptores insertadas en el plasmalema y las endomembranas (Schopfer & Brennicke, 2016; Kosová et al., 2020). En cianobacterias, la proteína mejor estudiada es Hik33, que detecta cambios en la fluidez de la membrana. En plantas superiores se ha identificado la proteína COLD1 —interacciona con una proteína G y participa en la percepción del frío en arroz. Los mutantes para COLD1 pierden la capacidad de aclimatación al frío (Kosová et al., 2020).

Canales mecanosensibles

El cambio en la fluidez de la membrana puede activar canales de Ca²⁺ mecanosensibles, lo que provoca una rápida entrada de calcio al citosol (Schopfer & Brennicke, 2016). A los pocos segundos del enfriamiento se registra una onda de calcio.

Percepción a través de cambios en el estado redox

Al enfriarse, se altera el funcionamiento de las cadenas de transporte de electrones de cloroplastos y mitocondrias, lo que cambia el estado redox de la célula. Esto también puede servir como señal percibida por proteínas sensibles al redox (Hopkins & Hüner, 2009).

Señal de calcio y cascadas MAPK

La entrada de Ca²⁺ activa proteínas fijadoras de calcio (calmodulina, CBL) y quinasas dependientes de calcio (CDPK, CIPK). Esto desencadena cascadas MAPK y la fosforilación de factores de transcripción (Kosová et al., 2020; Medvedev, 2012).

Vía dependiente de ABA

Bajo frío, al igual que bajo sequía, puede aumentar el contenido de ácido abscísico (ABA). El ABA activa factores de transcripción con dominios bZIP (AREB/ABF), que se unen a elementos ABRE en los promotores de genes regulados por frío (Kosová et al., 2020; Li, 1994).

Vía independiente de ABA —el sistema CBF/DREB

Esta es la vía mejor estudiada y probablemente la principal para la aclimatación al frío en plantas de zonas templadas (Schopfer & Brennicke, 2016; Kosová et al., 2020; Sharma & Dubey, 2020).

1. Al enfriarse (generalmente a +4…+10 °C) se activan los genes que codifican los factores de transcripción CBF1, CBF2, CBF3 (C‑repeat Binding Factor, también llamados DREB1).

2. Las proteínas CBF se unen al elemento CRT/DRE (CCGAC) en los promotores de los llamados genes COR (cold‑regulated).

3. Se desencadena la expresión de decenas de genes COR, cuyos productos participan en la protección contra el frío.

Importante: la vía CBF no es inducida por ABA, sino directamente por el frío. Sin embargo, existe regulación cruzada —algunos genes se activan tanto por CBF como por ABA.

Cambio en la composición de ácidos grasos de las membranas (desaturación)

Al disminuir la temperatura se activan enzimas desaturasas, que introducen dobles enlaces en las cadenas de ácidos grasos de los lípidos de membrana (Li, 1994; Medvedev, 2012). Esto aumenta la proporción de ácidos grasos insaturados, reduce la temperatura de transición de fase y restablece la fluidez de las membranas a bajas temperaturas.

En plantas resistentes al frío, este proceso puede durar varios días, pero es crítico para la adaptación a largo plazo. Es interesante que en algunas especies la desaturación solo se induce durante el enfriamiento lento (endurecimiento) y no ocurre durante el enfriamiento rápido.

Síntesis de proteínas reguladas por frío (proteínas COR)

Las proteínas COR son un grupo de proteínas codificadas por los genes COR (Kosová et al., 2020; Sharma & Dubey, 2020; Medvedev, 2012). Incluyen:

1. Proteínas LEA y dehidrinas —proteínas altamente hidrofílicas que protegen otras proteínas y membranas del daño por deshidratación. Contienen muchas repeticiones ricas en glicina, alanina y prolina, y son capaces de retener agua firmemente (Medvedev, 2012).

2. Proteínas anticongelantes (AFPs) —proteínas que se unen a los cristales de hielo e inhiben su crecimiento (Li, 1994; Schopfer & Brennicke, 2016). Se acumulan en el apoplasto, donde ocurre la formación extracelular de hielo. Curiosamente, muchas AFPs tienen similitud estructural con proteínas relacionadas con patogénesis (PR) —por ejemplo, quitinasas y β‑1,3‑glucanasas (Schopfer & Brennicke, 2016).

3. Otras proteínas de estrés —chaperonas (incluidas algunas HSP), proteínas antioxidantes, enzimas del metabolismo de osmolitos.

Acumulación de osmolitos y azúcares

Bajo frío, como bajo sequía, se acumulan osmolitos compatibles en las células, especialmente sacarosa, rafinosa, fructanos, así como prolina y glicina betaina (Li, 1994; Schopfer & Brennicke, 2016; Medvedev, 2012). Los azúcares cumplen un doble papel:

• Fijan agua, reduciendo la cantidad de agua libre disponible para la formación de hielo;
• Estabilizan membranas y proteínas, actuando como crioprotectores.

En los cereales de invierno, el contenido de sacarosa en los tejidos puede aumentar del 2–3% al 20–25% de la masa seca durante el endurecimiento (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Cambio en el equilibrio hormonal

Bajo frío, aumenta el contenido de ABA y etileno, y disminuye el de auxinas y giberelinas. Esto conduce a la inhibición del crecimiento —una reacción adaptativa que permite redirigir recursos hacia el endurecimiento (Li, 1994; Medvedev, 2012).

Defensa antioxidante

A bajas temperaturas, especialmente en combinación con alta luminosidad (por ejemplo, en invierno en días despejados), aumenta la formación de ROS. Se activan la superóxido dismutasa, catalasa, ascorbato peroxidasa y glutatión reductasa (Schopfer & Brennicke, 2016; Medvedev, 2012).

Mecanismos especiales durante heladas

A temperaturas negativas se activan mecanismos adicionales:

1. Deshidratación extracelular controlada. Las células pierden agua hacia los espacios intercelulares, donde se congela. Esto permite evitar el hielo intracelular (Schopfer & Brennicke, 2016).

2. Sobreenfriamiento. El agua en las células permanece líquida a temperaturas muy por debajo de 0 °C (hasta –40 °C en algunas especies leñosas). Esto se logra mediante una alta concentración de osmolitos y la ausencia de centros de nucleación (Li, 1994; Schopfer & Brennicke, 2016).

3. Vitrificación (transición vítrea). A temperaturas muy bajas (por debajo de –40 °C), el citoplasma puede pasar a un estado vítreo —extremadamente viscoso pero no cristalino. Esto permite a las células sobrevivir a heladas extremas sin formación de hielo (Schopfer & Brennicke, 2016).

4. Supresión del hielo intracelular. Las plantas impiden la formación de hielo dentro de las células manteniendo una alta presión osmótica y utilizando proteínas anticongelantes y azúcares.

Recuperación

Al regresar a temperaturas óptimas:

• Cesan la síntesis de proteínas COR, desaturasas y anticongelantes;
• Los osmolitos acumulados se consumen gradualmente o se incorporan al metabolismo;
• Se restablece la composición normal de las membranas, pero esto puede llevar varios días (la desaturación es reversible);
• Se reanudan el crecimiento y la fotosíntesis.

En plantas amantes del calor, un enfriamiento breve (por ejemplo, heladas nocturnas) puede permitir una reparación rápida si el enfriamiento no causó daños irreversibles.

Aclimatación (endurecimiento por frío)

Esta es una propiedad clave de las plantas resistentes al invierno. El endurecimiento por frío es un proceso que ocurre en otoño con la disminución gradual de la temperatura y el acortamiento del día, y consta de dos fases (Li, 1994; Schopfer & Brennicke, 2016):

Primera fase (fotoperiódica) —inducida por días cortos, controlada por fitocromo. La planta entra en estado de reposo, el crecimiento se detiene. La resistencia a las heladas aumenta entre 5 y 10 °C.

Segunda fase (propiamente de baja temperatura) —inducida por la exposición a temperaturas positivas bajas (0…+5 °C). Se activa la expresión de genes COR (vía CBF), se acumulan azúcares, dehidrinas, proteínas anticongelantes, y cambia la composición de ácidos grasos de las membranas. La resistencia a las heladas aumenta al nivel máximo (por ejemplo, en trigo de invierno de –5…–7 a –30…–35 °C) (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Importante: el endurecimiento requiere tiempo y energía —el enfriamiento lento da a la planta tiempo para prepararse. El enfriamiento rápido no endurece, sino que daña.

Endurecimiento y resistencia a la sequía. Existe una protección cruzada entre la aclimatación al frío y a la sequía —muchos mecanismos son comunes: acumulación de osmolitos, proteínas LEA, antioxidantes. Por lo tanto, las plantas endurecidas a la sequía a menudo se vuelven también más resistentes a las heladas (Schopfer & Brennicke, 2016; Li, 1994).

Daño

Bajo un enfriamiento demasiado severo o rápido (o en ausencia de capacidad de endurecimiento, como en plantas amantes del calor), se producen daños irreversibles:

Durante el estrés por frío (temperaturas positivas):

• Alteración irreversible de la estructura de las membranas (estado gel, pérdida de semipermeabilidad);
• Fuga de iones y metabolitos;
• Inactivación de enzimas;
• Alteración de la fotosíntesis y la respiración;
• Necrosis de tejidos (especialmente en especies amantes del calor —maíz, tomate, pepino) (Medvedev, 2012; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Durante heladas:

• Formación de hielo intracelular —destrucción mecánica de las membranas de orgánulos y del plasmalema;
• Deshidratación irreversible —la pérdida de agua provoca desnaturalización de proteínas y destrucción de membranas, incluso si el hielo es extracelular (Schopfer & Brennicke, 2016);
• Daño durante el descongelamiento —en un descongelamiento brusco, el agua de los cristales que se derriten puede causar un shock osmótico y ruptura celular.

Fase osmótica (rápida, primeras horas–días)

La alta concentración de sales (principalmente NaCl) en la solución del suelo disminuye su potencial hídrico. Por leyes osmóticas, el agua tiende a moverse hacia donde el potencial hídrico es menor. Si la solución del suelo tiene un Ψ_w más bajo que las células de la raíz, el agua comienza a salir de las raíces hacia el suelo (Lambers & Oliveira, 2019; Schopfer & Brennicke, 2016).

La alteración primaria es el shock osmótico y la pérdida de turgencia. En términos de efecto fisiológico, la fase osmótica de la salinidad es prácticamente indistinguible de la sequía: caída del potencial hídrico, cierre estomático, inhibición del crecimiento, acumulación de osmolitos (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Sin embargo, a diferencia de la sequía, donde el problema se resuelve al restablecer el suministro de agua, en la salinidad la fase osmótica solo precede a un problema más grave: la toxicidad iónica.

Fase iónica (lenta, días–semanas)

Si la planta continúa en condiciones salinas, junto con el agua comienzan a entrar en las raíces los iones Na⁺ y Cl⁻. A diferencia del K⁺, Ca²⁺ y otros macronutrientes, el sodio no es esencial para la mayoría de las plantas y no cumple funciones bioquímicas específicas (Lambers & Oliveira, 2019).

La acumulación de Na⁺ en el citoplasma causa:

• Desequilibrio iónico —alteración de la relación K⁺/Na⁺, críticamente importante para el funcionamiento de muchas enzimas;
• Toxicidad —los iones Na⁺ compiten con el K⁺ por los centros de unión de las enzimas, lo que provoca su inactivación;
• Alteración de la síntesis de proteínas —a altas concentraciones de Na⁺ se ve afectado el aparato de traducción (Sharma & Dubey, 2020);
• Alteración de la fotosíntesis —daño a los cloroplastos e inhibición de enzimas (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

El Cl⁻ también es tóxico, pero su efecto dañino suele ser menos pronunciado que el del Na⁺ y varía más entre especies.

Así, durante la salinidad se alteran simultáneamente el estado hídrico y la homeostasis iónica, y cada uno de estos factores requiere sus propios mecanismos adaptativos (Munns & Tester, 2008).

Percepción de la fase osmótica

Similar a la sequía —a través de osmosensores y canales mecanosensibles. La caída de la turgencia y los cambios en la tensión de la membrana activan los canales de Ca²⁺, provocando la entrada de calcio al citosol (Kosová et al., 2020; Schopfer & Brennicke, 2016). Esta señal desencadena la síntesis de ABA (tanto en raíces como en hojas) y la adaptación osmótica.

Percepción de la fase iónica —el sistema SOS

El mecanismo mejor estudiado para detectar el exceso de Na⁺ es el sistema SOS (Salt Overly Sensitive), identificado en Arabidopsis (Medvedev, 2012; Kosová et al., 2020; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

El sistema incluye tres proteínas clave:

1. SOS3 —una proteína sensora de calcio que contiene tres motivos EF‑hand para la unión de Ca²⁺. Cuando aumenta la concentración de Na⁺ en el citoplasma, se abren los canales de Ca²⁺, el calcio se une a SOS3, provocando cambios conformacionales.

2. SOS2 —una proteína quinasa dependiente de Ca²⁺ (CIPK24). SOS3 activado recluta SOS2 a la membrana plasmática y lo activa. SOS2 fosforila la proteína diana.

3. SOS1 —un antiportador Na⁺/H⁺ de la membrana plasmática. La fosforilación de SOS1 lo activa —comienza a bombear Na⁺ fuera de la célula hacia el apoplasto, utilizando la energía del gradiente de protones generado por la H⁺‑ATPasa.

Significado fisiológico: la planta "siente" el aumento de Na⁺ en el citoplasma a través de la señal de calcio y activa la extrusión activa de sodio de la célula —el primer nivel de defensa contra la toxicidad iónica (Medvedev, 2012).

Otros mecanismos sensoriales

Además del sistema SOS, pueden participar en la percepción de la salinidad:

• Quinasas similares a receptores (RLK) sensibles a cambios en la composición iónica;
• Acuaporinas que cambian su actividad en respuesta al shock osmótico;
• Cambio en el potencial de membrana —la entrada de Na⁺ despolariza la membrana, lo que puede servir como señal adicional (Lambers & Oliveira, 2019).

Señal de calcio y cascadas MAPK

La onda de Ca²⁺ iniciada por el estrés osmótico e iónico activa quinasas dependientes de calcio (CDPK) y el sistema CBL‑CIPK (incluida la vía SOS). Esto, a su vez, desencadena cascadas MAPK y la fosforilación de factores de transcripción (Kosová et al., 2020).

Vía dependiente de ABA

Bajo salinidad, al igual que bajo sequía, aumenta la síntesis de ABA (Lambers & Oliveira, 2019; Schopfer & Brennicke, 2016). El ABA:

• Provoca el cierre estomático para limitar la transpiración y la entrada de sales con el flujo de agua;
• Activa la expresión de genes de osmolitos;
• Favorece la acumulación de proteínas LEA y dehidrinas (Sharma & Dubey, 2020).

Vía independiente de ABA

Varios genes regulados por sal se activan sin la participación del ABA. En particular, los genes que codifican componentes del sistema SOS (SOS1, SOS2, SOS3) son inducidos directamente por Na⁺ a través de la señal de calcio (Medvedev, 2012).

Señales sistémicas

Bajo salinidad, las raíces generan señales que se transmiten a los brotes:

• ABA se transporta por el xilema;
• El pH de la savia del xilema puede cambiar, afectando la distribución del ABA entre compartimentos;
• Señales iónicas —cambios en las concentraciones de K⁺, Ca²⁺, Na⁺ en la savia del xilema (Lambers & Oliveira, 2019).

Estrategia 1: Compartimentación de iones en la vacuola

Esta es la principal estrategia para proteger el citoplasma de concentraciones tóxicas de Na⁺ (Schopfer & Brennicke, 2016; Lambers & Oliveira, 2019; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

En el tonoplasto (membrana vacuolar) funciona un antiportador Na⁺/H⁺ vacuolar (NHX1). Este bombea Na⁺ al interior de la vacuola utilizando la energía del gradiente de protones generado por:

• V‑ATPasa (ATPasa vacuolar);
• V‑PPasa (pirofosfatasa vacuolar).

Como resultado, en la vacuola se acumulan altas concentraciones de Na⁺ (hasta 200–500 mM), mientras que en el citoplasma su nivel se mantiene relativamente bajo (10–50 mM). Para compensar osmóticamente la acumulación de Na⁺ en la vacuola, en el citoplasma se sintetizan osmolitos compatibles (ver más abajo).

En las halófitas (plantas adaptadas a la salinidad), este mecanismo funciona con especial eficacia —son capaces de acumular hasta 1 M de NaCl o más en las vacuolas (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Estrategia 2: Extrusión activa de iones de la célula

Paralelamente a la compartimentación vacuolar, SOS1 —un antiportador Na⁺/H⁺ de la membrana plasmática— bombea Na⁺ fuera de la célula hacia el apoplasto (Medvedev, 2012). Esto es efectivo en las raíces, donde el apoplasto es la solución del suelo o las paredes celulares.

La combinación de acumulación vacuolar y extrusión por la membrana plasmática permite mantener la concentración citosólica de Na⁺ en un nivel seguro.

Estrategia 3: Síntesis de osmolitos compatibles

Como en la sequía, bajo salinidad se acumulan osmolitos compatibles en el citoplasma (Schopfer & Brennicke, 2016; Lambers & Oliveira, 2019; Sharma & Dubey, 2020):

• Glicina betaina —el osmoprotector más eficaz, especialmente en halófitas de la familia Chenopodiaceae (remolacha, quinoa, salicornias) (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006);
• Prolina —un osmólito universal sintetizado por muchas plantas;
• Azúcares —sacarosa, fructanos, así como alcoholes de azúcar (sorbitol, manitol) y polioles cíclicos (pinitol).

La síntesis de osmolitos se activa a nivel transcripcional —se inducen los genes que codifican las enzimas de su biosíntesis (por ejemplo, P5CS para prolina, BADH para glicina betaina). La acumulación de osmolitos cumple dos funciones:

• Osmótica —disminución del potencial hídrico del citoplasma para equilibrar la presión vacuolar;
• Protectora —estabilización de proteínas y membranas en condiciones de estrés osmótico e iónico.

Estrategia 4: Protección estructural —glándulas salinas y vesículas salinas

Las halófitas poseen estructuras especializadas para eliminar el exceso de sales del organismo (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006; Schopfer & Brennicke, 2016):

1. Glándulas salinas —estructuras multicelulares que secretan activamente NaCl a la superficie de las hojas (por ejemplo, en tamarisco, algunas gramíneas). La sal cristaliza en la superficie y luego es lavada por la lluvia o dispersada por el viento.

2. Vesículas salinas (pelos vesiculares) —tricomas especializados que acumulan sal (por ejemplo, en algunas Chenopodiaceae —quinoa, salicornia). Cuando alcanzan su máxima capacidad, la vesícula muere y se desprende, eliminando la sal del organismo.

3. Secreción de sales por las raíces —algunas plantas pueden excretar el exceso de sales de vuelta al suelo a través de las raíces.

Estrategia 5: Limitación del transporte de iones a los brotes

Las raíces regulan la entrada de iones al xilema:

• El Na⁺ se retiene en las células de la corteza de la raíz;
• El Na⁺ puede ser re‑excretado del xilema hacia la corteza (o al suelo);
• A los vasos del xilema llega una cantidad mínima de Na⁺ (Lambers & Oliveira, 2019; Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

En algunas plantas, las sales se acumulan en hojas viejas, que luego se desprenden —un mecanismo adicional para eliminar iones tóxicos del organismo.

Estrategia 6: Cierre de los estomas

Como en la sequía, bajo salinidad los estomas se cierran por influencia del ABA. Esto:

• Limita la transpiración y la pérdida de agua;
• Reduce la entrada de sales con el flujo de agua hacia los brotes (Lambers & Oliveira, 2019).

Sin embargo, el cierre estomático reduce simultáneamente la entrada de CO₂ y la fotosíntesis —este es el "costo" de la protección.

Estrategia 7: Defensa antioxidante

Bajo salinidad, como en otros estreses, se activa la formación de ROS. Se activan sistemas antioxidantes enzimáticos (SOD, catalasa, ascorbato peroxidasa) y no enzimáticos (ascorbato, glutatión, tocoferoles) (Schopfer & Brennicke, 2016; Medvedev, 2012).

Regulación de la expresión génica

Bajo salinidad se activa la transcripción de una amplia gama de genes que codifican:

• Transportadores de iones (SOS1, NHX1, HKT1);
• Enzimas de síntesis de osmolitos (P5CS, BADH);
• Proteínas LEA y dehidrinas;
• Enzimas antioxidantes;
• Acuaporinas (regulación de la permeabilidad al agua);
• Enzimas del metabolismo del ABA (Sharma & Dubey, 2020; Kosová et al., 2020; Medvedev, 2012).

Recuperación

Si cesa la salinización (por ejemplo, las sales son lavadas del suelo por agua de riego), la planta puede recuperarse:

• Los iones Na⁺ y Cl⁻ son eliminados de los tejidos o redistribuidos;
• Cesan la síntesis de osmolitos y proteínas de estrés;
• Se restablecen las relaciones iónicas normales;
• Se reanudan el crecimiento y la fotosíntesis.

Sin embargo, la recuperación completa puede tardar varios días, especialmente después de un estrés iónico severo.

Aclimatación (aumento de la tolerancia a la sal)

Bajo salinización prolongada o repetida, la planta puede aclimatarse:

• Aumenta la eficiencia del sistema SOS y de los transportadores NHX;
• Aumenta el nivel basal de osmolitos (prolina, glicina betaina);
• Cambia la composición de los lípidos de membrana (aumenta la proporción de ácidos grasos insaturados);
• Se activa la defensa antioxidante;
• Las hojas desarrollan rasgos xeromórficos —cutícula más gruesa, células más pequeñas (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

En algunas halófitas, la aclimatación puede conducir a la inducción de la fotosíntesis CAM —cambio de C3 a metabolismo ácido de las crasuláceas, lo que permite ahorrar agua en condiciones de estrés osmótico (Schopfer & Brennicke, 2016).

Daño

A concentraciones de sales demasiado altas (o en ausencia de capacidad genética de adaptación), se producen daños irreversibles:

1. Desequilibrio iónico irreversible —la alteración de la relación K⁺/Na⁺ conduce a la inactivación de enzimas clave (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006);

2. Degradación de proteínas —altas concentraciones de Na⁺ provocan desnaturalización y agregación de proteínas (Sharma & Dubey, 2020);

3. Daño oxidativo —peroxidación lipídica de las membranas, daño a cloroplastos y mitocondrias;

4. Necrosis de tejidos —especialmente en hojas viejas donde se acumulan sales;

5. Muerte de la planta.

Costo de la adaptación bajo salinidad es especialmente alto: la energía gastada en la síntesis de osmolitos, el funcionamiento de las bombas iónicas y las proteínas de estrés reduce la productividad. Incluso una salinidad moderada en glicófitas puede provocar pérdidas significativas de rendimiento (Munns & Tester, 2008; Lambers & Oliveira, 2019).

Deficiencia de oxígeno en la zona radical

Cuando el suelo se inunda, el agua llena los espacios porosos, desplazando el aire. El coeficiente de difusión del oxígeno en el agua es aproximadamente 10⁴ veces menor que en el aire. Las raíces de las plantas, los microorganismos del suelo y los animales consumen rápidamente el oxígeno disponible, y su concentración en la solución del suelo cae a niveles críticos (Schopfer & Brennicke, 2016).

La alteración primaria es el cese del acceso de oxígeno a las mitocondrias de las células de la raíz. En ausencia del aceptor final de electrones (O₂), la cadena de transporte de electrones respiratoria se detiene y:

1. Se detiene el ciclo de Krebs (requiere NAD⁺, que no se regenera);

2. Se bloquea la fosforilación oxidativa;

3. Se detiene la síntesis de ATP en las mitocondrias.

La única fuente de ATP que queda es la glucólisis, que en condiciones anaeróbicas produce solo 2 moléculas de ATP por glucosa (frente a 36–38 en la respiración aeróbica) (Medvedev, 2012).

Crisis energética

La disminución del nivel de ATP es la alteración más rápida y crítica durante la hipoxia. Sin ATP, son imposibles:

• El transporte activo a través de membranas (H⁺‑ATPasas);
• La síntesis de proteínas, ácidos nucleicos, lípidos;
• El mantenimiento de la homeostasis iónica;
• Los procesos de crecimiento.

Acumulación de productos tóxicos —acidosis

En condiciones anaeróbicas, la glucólisis produce piruvato, que no se oxida en el ciclo de Krebs sino que se reduce. Según el tipo de fermentación:

• Fermentación láctica (activada por la lactato deshidrogenasa, LDH) produce ácido láctico.
• Fermentación alcohólica (activada por la piruvato descarboxilasa y la alcohol deshidrogenasa, ADH) produce etanol.

La acumulación de ácido láctico provoca acidosis —una caída del pH citoplasmático desde el normal 7,4 hasta 6,8 o menos. La acidosis daña enzimas, membranas y altera la síntesis de proteínas (Medvedev, 2012). Por ello, las especies resistentes a la hipoxia cambian rápidamente de la fermentación láctica a la alcohólica —el etanol difunde fuera de las células y no causa acidificación.

Así, durante la hipoxia se alteran tres parámetros interrelacionados simultáneamente: el nivel de ATP, el equilibrio redox (NADH/NAD⁺) y el pH del citoplasma.

Hemoglobinas como sensores de oxígeno

Las plantas poseen hemoglobinas —proteínas que contienen hem, capaces de unir O₂. Se cree que actúan como sensores que responden a la disminución de la concentración de oxígeno (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006; Medvedev, 2012).

Las hemoglobinas pueden:

• Unir O₂ con alta afinidad;
• Cambiar su conformación dependiendo de la pO₂;
• Transmitir la señal mediante interacción con otras proteínas.

Cambio en el estado redox de la cadena respiratoria

Al detenerse la cadena de transporte de electrones, se acumulan transportadores reducidos (NADH, ubiquinona, citocromos). El cambio en el estado redox de la célula es una señal importante, percibida por proteínas sensibles al redox que influyen en la expresión génica (Schopfer & Brennicke, 2016; Kosová et al., 2020).

Señal de calcio

Durante la anoxia se observa una rápida entrada de Ca²⁺ al citosol. Las posibles fuentes de calcio son las mitocondrias (donde se altera la cadena de transporte de electrones) y el espacio extracelular a través de canales de la membrana plasmática (Medvedev, 2012). A los pocos minutos del inicio de la anoxia se registra un aumento de [Ca²⁺]_cit y un aumento de los niveles de ARNm de la alcohol deshidrogenasa (Medvedev, 2012).

Estado energético —relación ATP/ADP

La caída del ATP y el aumento de ADP/AMP son señales directas de la crisis energética. Estos cambios afectan la regulación de las vías metabólicas y la expresión génica, aunque los mecanismos de transducción directa de esta señal no están completamente dilucidados (Schopfer & Brennicke, 2016).

Señal de calcio y cascadas MAPK

La entrada de Ca²⁺ activa proteínas fijadoras de calcio y quinasas, que a su vez activan cascadas MAPK. Esto conduce a la fosforilación de factores de transcripción que regulan la expresión de genes de respuesta anaeróbica (Kosová et al., 2020; Medvedev, 2012).

Etileno como señal sistémica

Durante la hipoxia de las raíces se activa la síntesis de ácido 1‑aminociclopropano‑1‑carboxílico (ACC) —el precursor inmediato del etileno (Medvedev, 2012; Schopfer & Brennicke, 2016). El ACC se transporta por el xilema desde las raíces a los brotes, donde se convierte en etileno por acción de la ACC oxidasa (que requiere oxígeno).

El etileno, al llegar a los brotes, provoca:

• Epinastia —caída de hojas y pecíolos, característica de muchas especies durante la inundación;
• Inducción de la formación de aerénquima;
• Otras respuestas adaptativas (Schopfer & Brennicke, 2016; Medvedev, 2012).

ABA durante la hipoxia

Durante la inundación también puede aumentar el contenido de ABA, lo que provoca el cierre estomático y la reducción de la transpiración (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). Esto limita la pérdida de agua, pero también puede agravar la crisis energética.

Cambio al metabolismo anaeróbico

La principal respuesta metabólica es la transición de la respiración aeróbica a la glucólisis y fermentación (Medvedev, 2012; Schopfer & Brennicke, 2016).

1. Glucólisis —ruptura de glucosa a piruvato con formación de 2 ATP y 2 NADH.

2. Fermentación alcohólica —reducción del piruvato a etanol con participación de piruvato descarboxilasa (PDC) y alcohol deshidrogenasa (ADH):

Piruvato → acetaldehído + CO₂ (PDC)

Acetaldehído + NADH + H⁺ → etanol + NAD⁺ (ADH)

Esta reacción regenera NAD⁺, necesario para que la glucólisis continúe, y no produce acidificación de la célula.

3. Fermentación láctica (en etapas iniciales) —reducción del piruvato a lactato por la lactato deshidrogenasa (LDH). Sin embargo, la acumulación de lactato provoca acidosis, por lo que en especies resistentes se produce rápidamente un cambio a la fermentación alcohólica.

Síntesis de proteínas de anoxia

Durante la anoxia, la síntesis de la mayoría de las proteínas "normales" se suprime, pero se activa la síntesis de aproximadamente 20 polipéptidos específicos —proteínas de anoxia (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006; Medvedev, 2012). Se trata principalmente de:

• Alcohol deshidrogenasa (ADH) —enzima clave de la fermentación alcohólica;
• Piruvato descarboxilasa;
• Glucosa fosfato isomerasa;
• Gliceraldehído‑3‑fosfato deshidrogenasa (enzima glucolítica);
• Enolasa (enzima glucolítica);
• Sacarosa sintasa —proporciona sustratos para la glucólisis a partir de sacarosa;
• α‑Amilasa —hidroliza el almidón a glucosa.

Estas proteínas se consideran isoformas de enzimas optimizadas para condiciones anaeróbicas (mayor estabilidad a pH bajo, alta actividad con bajo ATP).

Formación de aerénquima

Durante la hipoxia prolongada, las especies resistentes forman aerénquima —un tejido con grandes espacios intercelulares (cavidades de aire) que facilitan el transporte de oxígeno desde la parte aérea a las raíces (Medvedev, 2012; Schopfer & Brennicke, 2016).

El proceso implica muerte celular programada (apoptosis) :

1. Bajo la influencia del etileno, se activa un programa de muerte en las células de la corteza de la raíz;

2. La pared celular y el contenido se degradan;

3. Las células colapsan, formando cavidades;

4. Las cavidades se conectan en canales de aire continuos.

El aerénquima no solo sirve para el transporte de oxígeno, sino que también reduce la densidad de los tejidos, facilitando el crecimiento en agua.

Crecimiento de raíces hacia el oxígeno

Durante la hipoxia, las raíces pueden mostrar aerotropismo —crecimiento hacia zonas con mayor contenido de oxígeno. También se observa un crecimiento radicular más profundo, donde el suelo puede estar mejor aireado (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006). Este proceso depende de la disponibilidad de asimilados.

Reducción de procesos que consumen energía

Para ahorrar ATP en condiciones de crisis energética, la planta:

• Frena el crecimiento (división y elongación celular);
• Reduce la síntesis de proteínas y ácidos nucleicos;
• Disminuye la actividad de bombas y transportadores.

Defensa antioxidante

Durante la hipoxia, como en otros estreses, se activa la formación de ROS, especialmente al retornar el oxígeno (reoxigenación). Se activan sistemas antioxidantes —SOD, catalasa, ascorbato peroxidasa (Medvedev, 2012; Schopfer & Brennicke, 2016).

Adaptaciones de plantas acuáticas

En plantas permanentemente acuáticas (p. ej., ninfeáceas), el aerénquima es constitutivo. Además, en muchas especies acuáticas, la inundación estimula el crecimiento intensivo de pecíolos y entrenudos para llevar las hojas a la superficie y acceder al aire. Este proceso está controlado por el etileno y puede ser muy rápido —en algunas especies, el crecimiento diario alcanza varios centímetros (Schopfer & Brennicke, 2016).

Recuperación

Al volver a la aireación normal del suelo:

• El metabolismo anaeróbico se desconecta;
• Cesan la síntesis de ADH y otras enzimas de fermentación; las proteínas acumuladas se degradan;
• Se restablece la función mitocondrial y la fosforilación oxidativa;
• Se normaliza el pH del citoplasma;
• Se reanuda el crecimiento.

Sin embargo, la recuperación puede ir acompañada de estrés oxidativo al retornar bruscamente el oxígeno (reoxigenación) —la formación de ROS puede dañar tejidos debilitados por la hipoxia prolongada (Schopfer & Brennicke, 2016; Medvedev, 2012).

Aclimatación

En especies resistentes a la hipoxia (arroz, muchas plantas acuáticas y de humedales, sauce), durante la inundación prolongada se forman:

• Aerénquima desarrollado;
• Sistema eficiente de transporte de oxígeno (incluyendo barreras contra la fuga de O₂ de las raíces al suelo);
• Alta actividad de enzimas glucolíticas y fermentativas;
• Mecanismos para prevenir la acidosis (cambio a fermentación alcohólica, excreción activa de lactato) (Medvedev, 2012);
• Mayor resistencia al estrés de reoxigenación (activación de la defensa antioxidante).

Ejemplo: el arroz puede crecer a profundidades de 50 cm o más gracias a un aerénquima bien desarrollado y a la capacidad de elongación rápida de los entrenudos durante la inundación (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006).

Daño

En especies no resistentes (la mayoría de los mesófitos —maíz, frijol, tomate, trigo), la hipoxia prolongada provoca daños irreversibles:

1. Acidosis irreversible —el pH del citoplasma cae por debajo del nivel crítico, desnaturalizando enzimas y proteínas de membrana;

2. Agotamiento de ATP —la glucólisis no puede mantener el nivel necesario de ATP; el hambre energética provoca la degradación de estructuras;

3. Alteración de membranas —pérdida de la función de barrera, fuga de iones y metabolitos;

4. Muerte de las raíces —especialmente la zona de absorción (pelos radiculares), lo que detiene la entrada de agua y nutrientes (Kuznetsov & Dmitrieva, 2006);

5. Muerte de la parte aérea debido a la falta de agua y nutrición mineral, así como a los procesos anaeróbicos en las raíces.